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1 FRET ( Förster / fluorescence resonance energy transfer ) I - Théorie II - Méthodes de mesure III - Applications à des études biologiques IV - Un exemple de l utilisation du FRET : étude de l interaction CXCR4 / PKCα V - Perspectives et limites du FRET ; autres techniques complémentaires Marion PETER

2 FRET ( Förster / fluorescence resonance energy transfer ) I - Théorie II - Méthodes de mesure III - Applications à des études biologiques IV - Un exemple de l utilisation du FRET : étude de l interaction CXCR4 / PKCα V - Perspectives et limites du FRET ; autres techniques complémentaires

3 Rappels sur la fluorescence Le phénomène de fluorescence est la propriété d une molécule d émettre, lorsqu elle est excitée par un rayonnement de longueur d onde λ 1, un rayonnement d une longueur d onde λ 2, telle que λ 2 est supérieure à λ 1. La fluorescence peut : - être naturelle : autofluorescence - résulter de l adjonction d un fluorophore sur un constituant cellulaire - résulter du couplage d un fluorophore à un anticorps, permettant la détection d une protéine particulière dans la cellule - résulter de l ajout d un ADNc codant pour un fluorophore à l ADNc codant pour la protéine d intérêt considérée

4 FRET ( Förster / fluorescence resonance energy transfer ) Définition : Processus non radiatif par lequel de l énergie d un fluorophore donneur à l état excité est transmis à un fluorophore accepteur à proximité immédiate (distance < 10 nm).

5 FRET ( Förster / fluorescence resonance energy transfer ) Conditions : - excitation du donneur - chevauchement du spectre d émission du donneur et du spectre d absorption de l accepteur - orientation donneur / accepteur favorable et distance donneur / accepteur < 10 nm détection d interactions moléculaires (D après Bastiaens and Pepperkok, 2000)

6 FRET ( Förster / fluorescence resonance energy transfer ) Conséquences : - diminution de l intensité de fluorescence du donneur et augmentation de l intensité de fluorescence de l accepteur - diminution de la durée de vie de fluorescence du donneur définition de la durée de vie de fluorescence : durée moyenne pendant laquelle un fluorophore reste à l état excité après absorption d un photon (de l ordre de ps à ns). intensité d émission donneur seul donneur en présence d accepteur et lorsqu il y a FRET τ DA τ D temps

7 FRET ( Förster / fluorescence resonance energy transfer ) I - Théorie II - Méthodes de mesure III - Applications à des études biologiques IV - Un exemple de l utilisation du FRET : étude de l interaction CXCR4 / PKCα V - Perspectives et limites du FRET ; autres techniques complémentaires

8 Méthodes de mesures du FRET Mesures d intensités de fluorescence - mesures de ratios donneur / accepteur la stœchiométrie donneur / accepteur doit être constante au cours de l expérience ex. biosenseur - mesures de l augmentation de l intensité de l accepteur corrections à apporter concernant la fluorescence détectée dans le canal de l accepteur due au donneur - mesures de l intensité du donneur après photobleaching de l accepteur débris Mesures de durées de vie de fluorescence

9 Choix de la technique de FLIM ( fluorescence lifetime imaging microscopy ) pour mesurer le FRET Avantages : - la durée de vie de fluorescence est indépendante de la concentration de fluorophore et du chemin de la lumière - si l accepteur est en excès, le FRET mesuré par FLIM est indépendant de la distribution subcellulaire des concentrations protéiques - cette technique permet de déterminer la proportion de molécules en interaction dans chaque voxel d une cellule - les images présentent un bon rapport signal / bruit

10 Choix de la technique de FLIM ( fluorescence lifetime imaging microscopy ) pour mesurer le FRET Inconvénients : - les temps d acquisition sont souvent longs - l équipement est coûteux

11 Méthodes de mesure de durées de vie de fluorescence intensité τ τ DA D temps (D après Bastiaens and Squire, 1999)

12 TCSPC ( time-correlated single photon counting ) Pulse d excitation Intensité Forme d onde de fluorescence Δt Δt Temps Référence Evénements Intensité Temps

13 FRET ( Förster / fluorescence resonance energy transfer ) I - Théorie II - Méthodes de mesure III - Applications à des études biologiques IV - Un exemple de l utilisation du FRET : étude de l interaction CXCR4 / PKCα V - Perspectives et limites du FRET ; autres techniques complémentaires

14 Applications Etude d interactions intramoléculaires : - changements conformationnels de protéines - dimérisation de protéines - caractérisation de complexes macromoléculaires - biosenseurs : applications à l étude d activités enzymatiques, à la détermination de concentration d ions (Ca 2+ ) ou de métabolites (AMPc) (D après Zhang et al, 2002)

15 Applications Etude d interactions intermoléculaires : - protéine / protéine - protéine / ADN (D après Zhang et al, 2002)

16 Pourquoi le FRET? Il est souhaitable de savoir où et quand, dans une cellule, des molécules d intérêt interagissent. La majorité des autres approches expérimentales ne permettent pas d obtenir ces informations, que ce soit : - la microscopie à fluorescence classique, la microscopie confocale ou la microscopie électronique - les approches biochimiques : immunoprécipitation et western blot, pull-down, fractionnement cellulaire, tests d activité enzymatique...

17 Démarche expérimentale Ex. pour une étude d interaction protéine / protéine in vivo - choix de la stratégie : soit 2 protéines exprimées en fusion avec des protéines fluorescentes soit 1 protéine exprimée en fusion avec une protéine fluorescente et 1 autre protéine détectée par un anticorps fluorescent (ou protéines recombinantes marquées avec des fluorophores) - choix de la place de l étiquette fluorescente : d après les caractéristiques connues des protéines d intérêt (ex. propriétés biologiques, données structurales) - test de l effet de l ajout de l étiquette fluorescente sur les propriétés des protéines d intérêt, par rapport aux protéines endogènes (ex. localisation subcellulaire, propriétés enzymatiques le cas échéant) - étude de la colocalisation des protéines d intérêt, en microscopie confocale - étude de leur interaction éventuelle par FRET

18 Démarche expérimentale Ex. pour une étude d interaction protéine / protéine in vivo - étude de leur interaction éventuelle par FRET microinjecter ou transfecter des vecteurs codant pour le donneur et l accepteur en fusion avec des protéines fluorescentes pour des mesures de FRET par mesures de durée de vie de fluorescence du donneur, mesurer : la durée de vie de fluorescence du donneur seul la durée de vie de fluorescence du donneur en présence d accepteur utiliser éventuellement des mutants permettant d abolir l interaction (contrôle négatif) ou de rendre l interaction constitutive (contrôle positif)

19 FRET ( Förster / fluorescence resonance energy transfer ) I - Théorie II - Méthodes de mesure III - Applications à des études biologiques IV - Un exemple de l utilisation du FRET : étude de l interaction CXCR4 / PKCα V - Perspectives et limites du FRET ; autres techniques complémentaires

20 Choix du couple de fluorophores EGFP / mrfp1 pour des expériences de FRET / FLIM Figure 1 A 1.0 Normalised Intensity CFP YFP egfp mrfp Wavelength (nm) (D après Peter et al., 2005)

21 Choix du couple de fluorophores EGFP / mrfp1 pour des expériences de FRET / FLIM Figure 1 B (D après Peter et al., 2005)

22 Choix du couple de fluorophores EGFP / mrfp1 pour des expériences de FRET / FLIM Figure raw data 1-! "2= Photon Counts Photon Counts ! "2= raw data ! "2= Time (ns) Weighted Residuals 1-! 2-! Time(ns) Weighted Residuals C Photon Counts B raw data ! "2= ! " = Time (ns) 1-! Time (ns) Time (ns) 6 1-! Weighted Residuals A ! Time(ns) (D après Peter et al., 2005)

23 Choix du couple de fluorophores EGFP / mrfp1 pour des expériences de FRET / FLIM Figure 3 τ = 2.05 ± 0.1 ns (D après Peter et al., 2005)

24 Choix du couple de fluorophores EGFP / mrfp1 pour des expériences de FRET / FLIM Figure GFP Emission mrfp1 absorbance Intensity (arb. units) Absorbance (cm -1 M -1 ) Wavelength (nm) 0 (D après Peter et al., 2005)

25 Choix du couple de fluorophores EGFP / mrfp1 pour des expériences de FRET / FLIM Avantages : - leur expression peut être directement couplée aux protéines d intérêt ce qui permet d éviter d utiliser des anticorps, qui peuvent créer un encombrement stérique - leurs spectres d émission sont bien séparés contrairement à CFP / YFP - ils ne présentent pas de problème de photo-instabilité contrairement à BFP - la EGFP seule présente une décroissance de fluorescence de type mono-exponentiel contrairement à CFP - la RFP monomérique 1 présente moins de risques de perturber la fonction de la protéine d intérêt, et mature plus rapidement comparée à DsRed ou HcRed

26 Choix du couple de fluorophores EGFP / mrfp1 pour des expériences de FRET / FLIM Inconvénient : - la RFP monomérique 1 a un rendement quantique faible

27 Microscopie 1 photon et 2 photons 1 photon L ensemble de l échantillon est excité 2 photons Brad Amos (LMB.Cambridge) Seule la région focale est excitée d où meilleure résolution spatiale qu en microscopie classique, moins de photobleaching et de phototoxicité qu en confocal, applications à l imagerie du vivant, cellules, tissus etc

28 Etude de l interaction CXCR4 / PKCα par FRET / FLIM Figure 5 Cellules fixées MDA-MB-231-CXCR4-EGFP exprimant de façon transitoire PKCα-mRFP1, traitées ou non au PDBu Cellule fixée MDA-MB-231-CXCR4-EGFP exprimant de façon transitoire V1V3-PKCα-mRFP1 (D après Peter et al., 2005)

29 Etude de l interaction CXCR4 / PKCα par FRET / FLIM Figure 5 Cellules fixées MDA-MB-231-CXCR4-EGFP exprimant de façon transitoire PKCα-DsRed, traitées ou non au PDBu (D après Peter et al., 2005)

30 sur différents plans Figures 6 et 7 Cellule fixée MDA-MB-231-CXCR4-EGFP exprimant V1V3-PKCα-mRFP1 (D après Peter et al., 2005)

31 au cours du temps Figure 8 Cellules vivantes MDA-MB-231-CXCR4-EGFP contrôle Cellule vivante MDA-MB-231-CXCR4-EGFP transfectée avec PKCα-mRFP1 et traitée PDBu (D après Peter et al., 2005)

32 Etude de l interaction ezrine / PKCα par FRET / FLIM Cellule MCF-7 fixée exprimant de façon transitoire V1V3-PKCα-EGFP, ezrine-vsvg et marquée avec un anticorps anti-vsvg-cyan3 (D après Peter and Ameer-Beg, 2004)

33 Même expérience, mais avec un système d imagerie moins performant (D après Parsons et al., 2001)

34 Critères à remplir pour obtenir des informations concluantes à partir de données de FRET / FLIM - D autres approches doivent corroborer les données de FLIM par ex. immunoprécipitation, pull-down, fractionnement par gradient de sucrose, microscopie électronique... - Une représentation statistique de résultats cumulés de FLIM doit être présentée - Des mutants doivent apporter les contrôles négatifs adéquats des interactions détectées par FLIM - La proximité donneur-accepteur peut être régulée physiologiquement ou pharmacologiquement montrer que le FRET détecté correspond à un processus régulé répond en partie à la critique courante selon laquelle l interaction détectée est due à la surexpression des protéines - Les niveaux d expression de donneur et d accepteur doivent être contrôlés

35 FRET ( Förster / fluorescence resonance energy transfer ) I - Théorie II - Méthodes de mesure III - Applications à des études biologiques IV - Un exemple de l utilisation du FRET : étude de l interaction CXCR4 / PKCα V - Perspectives et limites du FRET ; autres techniques complémentaires

36 Perspectives de la technique de FRET Développements - de nouveaux fluorophores et de quantum dots - de détecteurs plus performants - de logiciels d acquisition et d analyse (D après Shaner et al., 2001) Applications du FRET - à des interactions multiples - à des screens haut débit - en association avec d autres techniques de microscopie (ex. TIRF) (D après Giepmans et al., 2006)

37 Limites de la technique de FRET - Des résultats négatifs ne permettent pas d affirmer que les molécules d intérêt n interagissent pas. - Cette technique suppose un niveau d expression élevé des molécules d intérêt, ce qui peut perturber leur fonction et / ou la réponse cellulaire.

38 Autres techniques complémentaires pour la détection d interactions moléculaires in vivo FCS ( fluorescence correlation spectroscopy ) mesure de la diffusion par ex. de protéines fluorescentes, leur diffusion étant plus lente lorsqu elles sont en interaction Avantage : - ne nécessite pas un niveau d expression élevé des protéines d intérêt Inconvénients : - ne peut être utilisé qu en cellules vivantes (bien sûr!) - ne peut être utilisé dans certains compartiments cellulaires où la diffusion est très lente BRET ( bioluminescence resonance energy transfer ) (D après Bastiaens and Pepperkok, 2000)

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