En vue de l'obtention du. Délivré par l Université Toulouse III Paul Sabatier Discipline ou spécialité : Biosciences Végétales

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1 THÈSE En vue de l'obtention du DOCTORAT DE L UNIVERSITÉ DE TOULOUSE Délivré par l Université Toulouse III Paul Sabatier Discipline ou spécialité : Biosciences Végétales Présentée et soutenue par Mohammed-Amine Madoui Le 12 mai 2009 Identification d'effecteurs du pouvoir pathogène et de voies métaboliques chez l'oomycète Aphanomyces euteiches par une approche génomique JURY Harald Keller (Rapporteur) Directeur de Recherhce à l UMR IPMSV, INRA/CNRS/UNSA, Sophia Antipolis Marc-Henri Lebrun (Rapporteur) Directeur de Recheche à l UMR 5240, CNRS/UCB/INSA/BCS, Lyon Mathieu Arlat (Président du jury) Professeur au LIPM, INRA/CNRS, Castanet-Tolosan Bernard Dumas (Directeur de thèse) Chargé de Recherche à l UMR 5546, CNRS/U Elodie Gaulin (Directrice de thèse) Maître de Conférences à l UMR 5546, CNRS/U Ecole doctorale : SEVAB, Sciences Ecologiques, Vétérinaires, Agronomiques et Bioingénieries Unité de recherche : UMR 5546 CNRS - UPS, Surface Cellulaires et Signalisation chez les Végétaux Directeurs de Thèse : Bernard Dumas et Elodie Gaulin.

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3 Remerciements Je remercie en premier lieu mes encadrants, Bernard Dumas et Elodie Gaulin pour m avoir fait confiance pendant et à la suite de mon stage de master et pour m avoir permis de réaliser mes travaux de thèse dans de très bonnes conditions. Je les remercie également pour leur encadrement de qualité qui m a permis de me former à la démarche de la recherche scientifique ainsi qu aux techniques de la biologie moléculaire. Merci à vous deux pour votre patience et votre dévouement. Je remercie ensuite mes deux aides précieuses, Catherine Mathé et Hélène San Clémente qui m ont donné goût à la programmation. Elles m ont largement aidé à me former et à mettre en pratique les notions de bioinformatique acquises de jours en jours. Un grand merci à vous deux pour vos enseignements. Un énorme merci à Justine Bertrand-Michel de la plate-forme de lipidomique de l INSERM de Purpan. Merci pour l investissement considérable qu elle a apporté dans les travaux de biochimie des stérols d Aphanomyces. Merci également à Hubert Schaller pour ses conseils avisés lors de mon comité de thèse et pour le suivi de mes travaux. Je tiens également à remercier spécialement Arnaud Bottin pour tous les repas passés ensemble à discuter d Aphanomyces et à confronter nos hypothèses sur ce parasite. Je souhaite aussi remercier Christophe Jacquet, Marie-Thérèse Esquerré-Tugayé, Francis Carbonne et Claude Lafitte pour leur participation à mes travaux durant les diverses réunions d équipe. Et puis que seraient ces trois années passées sans la présence des autres doctorants? Merci à Valérie Jaulneau pour l ambiance qu elle a mis dans le laboratoire. Et merci aux autres doctorants : aux anciens comme Marc, Ilham, Joanne et Nasser ainsi qu au nouveau, merci Mathieu pour ta bonne humeur. Un grand merci aux services communs de l UMR 5546, à Jean-Luc, Catherine, Nicole et Michèle. Et enfin merci à toutes les personnes qui ne sont pas du laboratoire mais qui m ont aidé ou ont participé à un moment donné à mes travaux, alors merci à Martina Rickauer du laboratoire SP2 de l INP/ENSAT, à David Allouche et à Didier Laborie de la plateforme bioinformatique de l INRA de Toulouse, à Gérald Salin et à Julien Sarry de la plateforme génomique de Toulouse. 3

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5 Sommaire Résumé... 7 Abstract... 9 Chapitre 1 : Introduction Les oomycètes : classification et importance Caractéristiques et classification des oomycètes Des microorganismes parasites de plantes et d'animaux Génomique des oomycètes Banques d ESTs et génomes d oomycètes Outils bioinformatiques dédiés à l étude des oomycètes Effecteurs du pouvoir pathogène Aphanomyces euteiches, un parasite des légumineuses La pourriture racinaire précoce du pois Biologie d A. euteiches Variabilité du pouvoir pathogène Objectifs de la thèse Chapitre 2 : AphanoDB: une ressource génomique pour Aphanomyces Introduction Article 1 : AphanoDB : a genomic ressource for Aphanomyces pathogens Conclusion Chapitre 3 : Identification d effecteurs et de voies métaboliques chez Aphanomyces euteiches Introduction Article 2 : Transcriptome of Aphanomyces euteiches : New Oomycete Putative Pathogenicity Factors and Metabolic Pathways 65 Conclusion Chapitre 4 : Synthèse de sterols chez A. euteiches Introduction aux stérols Structure chimique et nomenclature des stérols Diversité des stérols chez les organismes vivants Fonctions biologiques des stérols Voies de synthèse de stérols Article 3 : Sterol metabolism in the oomycete Aphanomyces euteiches, a legume root pathogen...91 Conclusion Chapitre 5 : Discussion Génomique d A. euteiches Identification de gènes d interêt chez A. euteiches Synthèse des stérols par A. euteiches Une nouvelle voie de synthèse identifiée Voie des stérols et molécules anti-oomycètes Conclusion Références

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7 Résumé Les oomycètes sont des microorganismes eucaryotes responsables de maladies dévastatrices chez les plantes cultivées. La pourriture racinaire causée par l oomycète Aphanomyces euteiches est à l'origine de dommages importants sur les cultures de légumineuses. Afin d identifier les effecteurs du pouvoir pathogène et de mieux connaitre le métabolisme d'a. euteiches, une analyse globale du transcriptome a été réalisée. L analyse bioinformatique de ADNc issus de la souche ATCC a conduit à la mise en place d une base de données accessible en ligne, AphanoDB, sur laquelle les ESTs assemblées et annotées ont été déposées. L exploitation d AphanoDB a permis l identification de nouveaux effecteurs putatifs du pouvoir pathogène et de voies métaboliques originales comme celle des stérols. L'étude de ce métabolisme a été approfondie par une approche biochimique. Contrairement à d'autre oomycètes comme Phytophthora, incapables de synthétiser des stérols, A. euteiches possède tous les gènes nécessaires à leur synthèse. L analyse biochimique des stérols d A. euteiches a montré que le fucostérol correspond au stérol majoritaire. L inhibition de la synthèse de stérols par des triazoles comme le tébuconazole et l époxiconazole a conduit à une inhibition de la croissance mycélienne. L'ensemble de ces travaux, associant des approches génomique et biochimique, ont permis une meilleur compréhension de la biologie et du pouvoir pathogène d'a. euteiches. Ils permettront à terme de définir de nouvelles pistes de recherches pour lutter plus efficacement contre la pourriture racinaire des légumineuses. 7

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9 Abstract Oomycetes are a group of eukaryotic microorganisms causing devastating diseases on crops. Pea root rot disease caused by the oomycete Aphanomyces euteiches is the causal agent of important damages on legumes. To identify effectors of pathogenicity and metabolic pathways a transcriptomic approach was developped. In silico analysis of 20, 000 cdnas obtained from the ATCC strain led to the development of a database, AphanoDB, which is an online genomic ressource containing processed A. euteiches ESTs. Data mining on AphanoDB allowed identifying new putatives effectors, and metabolic pathways, such as a sterol biosynthesis pathway. While most of oomycetes such as Phytophthora are unable to produce their own sterols, all the genes required for sterol synthesis were found in A. euteiches. Biochemical analysis showed that fucosterol is the major A. euteiches sterol. Inhibition of sterol synthesis with triazoles, such as tebuconazole and epoxiconazole, led to an inhibition of mycelial growth. This study is the first overview of A. euteiches genomic, transcriptomic and metabolism that paves the way to the identification of new molecular targets to design anti-aphanomyces chemicals. 9

10 - Chapitre 1 : Inroduction - 10

11 - Chapitre 1 : Inroduction - Chapitre 1 : Introduction 11

12 - Chapitre 1 : Inroduction - Figure 1 : Arbre phylogénique des eucaryotes inféré par maximum de vraissemblance et analyse bayesienne de 16 protéines codées par le noyau. Les Chromalvéolés constituent un groupe monophylétique composés des Chromistes (Straménopiles, Haptophytes et Cryptophytes) et des Alvéolés (Ciliés, Dinoflagélés et Apicomplexes). Les oomycètes appartiennent au phylum des Straménopiles et sont ici représentés par Phytophthora sojae et Phytophthora ramurum dans un clade contenant également la diatomée Thalassiosira pseudonana. (Hacket et al, 2007). Les valeurs des bootstrap sont situées au dessus de chaque branche. Les branches épaisses ont une probabilité a posteriori de 1. L arbre est enraciné sur le super-groupe des Opistokontes. 12

13 - Chapitre 1 : Inroduction - 1 Les oomycètes : classification et importance 1.1 Caractéristiques et classification des oomycètes La classe des oomycètes regroupe plus de 600 espèces de micro-organismes filamenteux vivant en milieux marin ou terrestre (Dick et al. 1999). Ces microorganismes coenocytiques sont pour la plupart homothalliques. Certains oomycètes ont un mode de vie saprophyte et se nourrissent par conséquent de débris organiques (Margulis and Schwartz 1998). D autres sont des parasites d algues, d animaux ou de plantes. Dans les anciennes classifications, plusieurs caractéristiques phénotypiques et biochimiques ont conduit au classement des oomycètes au sein du règne des champignons. Parmi ces caractéristiques communes, on trouve la structure filamenteuse, l absence de pigment chlorophyllien et l organotrophie. Cependant, la présence de cellulose dans les parois cellulaires, la diploïdie au cours de l'essentiel du cycle de développement, l existence de zoospores biflagellées et les analyses phylogénétiques moléculaires montrent que les oomycètes n appartiennent pas au règne des champignons. Les dernières études phylogéniques ont démontré que les oomycètes appartiennent au supergroupe des chromalvéolés (Chromalveolata) (Hackett et al. 2007; Harper, Waanders, and Keeling 2005; Martens, Vandepoele, and Van de Peer 2008). Les chromalvéolés sont subdivisés en deux groupes, les Chromistes (Chromista) et les alvéolés (Alveolata). Le groupe des Alvéolés comprend des organismes non phototrophes appartenant au phylum des Ciliés, des Apicomplexes ou des Dinoflagéllés. Le groupe des chromistes comprends trois phyla : les Cryptophytes, les Haptophytes et les Straménopiles (aussi appelés Hétérokontes) (Figure 1). La présence des plastes chez les Chromalvéolés aurait comme origine l endosymbiose secondaire d une algue rouge, il semblerait que la majorité des groupes photosynthétiques de Chromalvéolés ait une origine unique (Li et al. 2006; Martens, Vandepoele, and Van de Peer 2008; Patterson and Corliss 1989). 13

14 - Chapitre 1 : Inroduction - Tableau 1 : Classification des oomycètes parasites de plantes ou d'animaux les plus étudiés selon la classification taxonomique disponible sur le site NCBI (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/taxonomy). La liste des organismes infectés par ces oomycètes n est pas exhaustive mais représente les hôtes majoritairement associés à l oomycète concerné. Sous-classe Ordre Famille Genre Espèce Hôtes Saprolegniomycetidae Saprolegniales Saprolégniaceae Aphanomyces euteiches Légumineuses, céréales cochlioides Betteraves, épinards astaci Crustacées Saprolegnia parasitica Poissons ferax Poissons, amphibiens Peronosporomycetidae Pythiales Pythiaceae Pythium ultimum Angiospermes oligandrum Solanacées insidiosum Mammifères Peronosporales Peronosporaceae Hyaloperonospora parasitica Crucifères Plasmopara viticola Vigne Phytophthora sojae Soja ramorum Chêne parasitica Solanacées infestans Solanacées 14

15 - Chapitre 1 : Inroduction - Au sein de l embranchement des Straménopiles, les oomycètes sont phylogénétiquement proche des diatomées (Bacillariophyceae), des algues dorées (Pelagophyceae) et des algues brunes (Pheophyceae) (Figure 1). 1.2 Des microorganismes parasites de plantes et d'animaux La classe des oomycètes comprend des parasites destructeurs de nombreuses plantes cultivées. La sous-classe des Peronosporomycetidae (Tableau 1), comprend certaines espèces pathogènes d animaux et de nombreuses espèces phytopathogènes responsables de maladies communément appelées "mildiou" (francisation du nom anglais «mildew»). On trouvera ainsi Phytophthora infestans (Figure 2.1), responsable du mildiou de la pomme de terre, qui a causé une importante famine aux conséquences tragiques dans l Irlande du XIXème siècle. Les études phylogénétiques de différentes souches de P. infestans montrent que celles qui se situent actuellement en Europe sont toutes originaires des Andes (Gomez-Alpizar, Carbone, and Ristaino 2007), une des régions initiales de la culture des solanacées dans le monde. L'oomycète responsable du mildiou de la vigne, Plasmopara viticola (Figure 2.B), a également été importé depuis l Amérique et infecte toutes les plantes du genre vitis. Certains oomycètes sont des parasites responsables de pourritures racinaires comme par exemple Phytophthora sojae (Figure 2.C), à l'origine de lourdes pertes sur les cultures de soja (Wrather et al. 2001). La sous-classe des Saprolegniomycetidae (Tableau 1) comprend des espèces phyto et zoopathogènes. Ainsi le genre Aphanomyces regroupe plusieurs espèces de parasites racinaires. Parmi les plus importants d'un point de vue agronomique, on trouve Aphanomyces cochlioides (Figure 2.D) qui infecte la betterave et l épinard ainsi qu Aphanomyces euteiches (Figure 2.E) qui infecte une large gamme de légumineuses telles que le haricot, la luzerne et le pois. La maladie du pois causée par A. euteiches est appelée «pourriture racinaire précoce» 15

16 - Chapitre 1 : Inroduction - A B C D E F G H I Figure 2 : Illustration des principaux oomycètes pathogènes et de leurs hôtes. A. Phytophthora infestans sur pomme de terre (www.agen.ufl.edu). B. Plasmopara. viticola sur la vigne (www.apsnet.org). C. Champ de soja contaminé par Phytophthora s ojae (www.apsnet.org). D. Betterave saine à gauche et infecté par A. cochlioides à droite (www.apsnet.org). E. Champ de pois contaminé par Aphanomyces euteiches (INRA). F. Cheval infecté par Pythium in sidiosum (www.cpap.embrapa.br). G. Saprolegnia p arasitica sur une Perche (www.umassvegetable.org). H. Pythium u ltimum sur des pommes de terre (www.gov.mb.ca). I. Hyaloperonospora parasitica sur le broccoli (www.bspp.org.uk) 16

17 - Chapitre 1 : Inroduction - (Gaulin et al. 2007). L ampleur des dégâts causés par cette maladie en France et le manque de moyen de lutte efficace contre cette maladie ont limité fortement l'extension de la culture de pois fourrager en France. D'autres oomycètes sont responsables de maladies sur les animaux, tel que Pythium insidiosum (Figure 2.F) capable d infecter des mammifères comme le chien, le cheval et l homme et provoquant une maladie appelé pythiose (Mendoza, Hernandez, and Ajello 1993). Cependant la plupart des hôtes d'oomycètes parasites d'animaux sont des organismes aquatiques, comme les poissons et les crustacés (van West 2008). Pour exemple, les épizooties dûes à Saprolegnia parasitica (Figure 2.G) ont de lourdes conséquences sur la production et les rendements de la pêche et des fermes piscicoles (Hatai and Hoshiai 1992). De façon similaire, Aphanomyces astaci vivant en milieu aquatique serait responsable de la disparition de la plupart des écrevisses dites «Europénnes» (Unestam and Weiss 1970) (Austropotamobius pallipes ). Il semblerait que la souche d A. astaci ait été importée en Europe au XIXème siècle via des écrevisses dites «Américaines» (Orconectes limosus ) introduite dans les cours d eau européens (Vennerström, Söderhäll, and Cerenius 1998). 2. Génomique des oomycètes 2.1 Banques d ESTs et génomes d oomycètes La plupart des produits phytosanitaires utilisés habituellement contre les maladies fongiques sont généralement inefficaces contre les maladies causées par les oomycètes. Afin d'identifier de nouvelles cibles de molécules anti-oomycètes et de mieux comprendre les mécanismes moléculaires infectieux des oomycètes, des projets de séquençages de banque d ADNc à grande échelle et de génomes ont été développés. Ces projets ont concerné en priorité plusieurs espèces de Phytophthora, ceci étant justifié par l importance des dégâts causés par ces organismes sur des plantes cultivées d'intérêt agronomique majeur comme le soja et la pomme de terre. 17

18 - Chapitre 1 : Inroduction - Tableau 2 : Données de génomiques d oomycètes disponibles. Les données d EST sont celles disponibles sur le NCBI. Organismes Taille du génome (Mb) Nombre de gènes (x 1000) Nombre d'ests Couverture du génome Phytophthora infestans k 9x Phytophthora ramorum x Phytophthora sojae K 9x Phytophthora capsici x (en cours) Phytophthora parasitica Phytophthora nicotinae Phytophthora brassicae Phytophthora colosaiae Phytophthora megakarya Hyaloperonospora parasitica 75 14, ,5x Pythium ultimum Pythium oligandrum Plasmopara viticola Plasmopara halstedii Saprolegnia parasitica Aphanomyces piscida Aphanomyces cochlioides Aphanomyces euteiches

19 - Chapitre 1 : Inroduction - Les efforts de séquençage (Tableau 2) se sont tout d'abord focalisés sur P. infestans, une banque de 1000 clones d ADNc issues d hyphes a été réalisée (Kamoun et al. 1999). En 2003, 2147 ESTs ont été obtenues à partir de P. infestans (Torto et al. 2003) qui furent complétées par ESTs issues de 20 banques d ADNc différentes représentant un large spectre de condition de culture (Randall et al. 2005). L assemblage de ces séquences a permis l annotation et la prédiction de unigènes. Parmi les gènes identifiés, plusieurs interviennent dans les mécanismes infectieux et sont communs aux champignons. P. sojae a également fait l'objet d'un séquençage massif d'adnc ESTs issues de sojas infectés par P. sojae ont été obtenues (Qutob et al. 2000). Les 3035 ESTs obtenues ont pu être analysées et classées selon différents critères comme l homologie avec d autres séquences connues, le pourcentage de GC, la présence de motifs conservés. Les premiers ESTs de P. sojae ont été complété par la suite par d autres programmes de séquençages sur des banques d ADNc issues de mycélium cultivé dans des conditions de culture différentes. Les ESTs de P. sojae ont atteint finalement un total de ESTs assemblées en unigènes. D autres organismes du genre de Phytophthora ont pu aussi faire l objet de séquençage d ADNc. 755 ESTs de P. nicotianae ont été obtenus et assemblés en 386 unigènes qui ont permis la mise en évidence de gènes intervenant spécifiquement dans certaines phases de développement de l organisme (Shan, Marshall, and Hardham 2004; Skalamera, Wasson, and Hardham 2004). P. parasitica a également bénéficié du séquençage de 3568 clones d ADNc obtenus à partir de mycélium cultivé in vitro. Les ESTs furent ensuite assemblés en 2269 unigènes (Panabieres et al. 2005). L obtention de souche de P. parasitica exprimant une gène rapporteur de type GFP, a permis d établir précisément les stades de l interaction avec la tomate. Ainsi ESTs ont été générées au moment de la phase tardive de l interaction (phase nécrotrophe). L analyse de ces ESTs de P. parasitica (Le Berre, Engler, and Panabieres 2008) a permis d identifier de nombreux gènes intervenant dans 19

20 - Chapitre 1 : Inroduction - la phase nécrotrophe de la croissance du pathogène. Récement, ESTs de Pythium ultimum ont été générés par pyroséquençage, les ESTs ont été assemblés en unigènes (Cheung et al. 2008). Certains ESTs d organismes appartenant aux Saprolégniales ont également été obtenus ESTs de S. parasitica ont été générés puis assemblés en 1155 unigènes (Torto-Alalibo et al. 2005). Chez le genre Aphanomyces, trois banques de 1500 ADNc issues d A. cochliodes de trois conditions de culture différentes, un milieu de culture pauvre, un milieu de culture riche et une condition d infection d une lignée sensible de betterave (Weiland and MacGrath 2006). Au total, 3599 ESTs ont été générés puis assemblés en 1964 unigènes. Les unigènes ont été annotés puis implémentés sur la «Oomycete Genomic Database» (www.oomycete.org). Les premiers séquençages de génome ont été entrepris par le Joint Genome Institute (JGI, USA) en 2004 sur les espèces P. sojae et P. ramorum (Govers and Gijzen 2006). La méthode rapide de séquençage par shotgun (ou Whole-Genome Shotgun) a permis de bénéficier très tôt des données nucléiques pour ces deux espèces, à savoir 86 Mb, avec une couverture de 9x, comportant modèles de gènes chez P. sojae et de 66.6 Mb, avec une couverture de 7x, comportant modèles de gènes chez P. ramorum (Tyler et al. 2006). Par la suite le séquençage du génome de P. infestans a été entrepris au Broad Institute, USA. Le génome génome de 237 Mb comportant modèles de gènes, les données sont disponibles sur Phytophthora infestans genome database (http://www.broad.mit.edu/) (Nusbaum 2008). Il s avère que 50 Mb du génome de P. infes tans sont uniquement constitués de séquences répétées ce qui a rendu l assemblage du génome difficile. Le JGI a également séquencé le génome de Hyaloperonospora parasitica qui comporte 75 Mb avec une couverture de 8,5x. La recherche de modèle de gène a conduit à l identification de modèles de gènes. Pour l ensemble de ces génomes, la prédiction de gènes a été réalisée à l aide de l algorithme 20

21 - Chapitre 1 : Inroduction - FGENESH (Solovyev, Salamov, and Lawrence 1994). Les ESTs disponibles pour chacune des espèces ont facilité la prédiction des modèles de gènes. Ceci a permis de mettre à la disposition de la communauté scientifique les protéomes prédits de ces différents organismes sur différents sites web et bases de données. 2.2 Outils bioinformatiques dédiés à l étude des oomycètes L essor du nombre de données nucléiques et leur mise à disposition à la communauté scientifique a nécessité le développement de bases de données. Elles sont pour la plupart facilement utilisables sur Internet et permettent de récupérer les données nucléiques et protéiques. Oomycete Genomics Database (http://www.oomycete.org/) contient en plus des données génomiques de Phytophthora, les données de transcrits de Hyaloperonospora parasitica, Plasmopara halstedii, Saprolegnia parasitica et Aphanomyces cochlioides. Cette base de données contient également des données de génomique de clones de P. infestans. VBI Microbial Database V3.0 (http://phytophthora.vbi.vt.edu/) est un portail qui permet d accéder aux bases de données du Virginia Bioinformatics Institute (VBI). Les génomes de P. sojae, P. ramorum, P. infestans. H. parasitica sont disponibles. En plus des bases de données génomiques, le VBI met également à disposition une base de données des EST de P. sojae, P. infestans et H. parasitica. (Tripathy et al. 2006). BI Phytophthora infestans database est une base de données développée par le Broad Institut. Le site permet l accès au génome de P. infestans ainsi qu aux annotations. JGI genome database (http://genome.jgi-psf.org/) est un ensemble de base de données de génomes eucaryotes et procaryotes dont celui de P. sojae, P. ramorum, P. capsici. Le site propose une large gamme d outils de recherche sur les modèles de gènes. L annotation de ces modèles est très complètes, annotation BLAST sur les protéines connues, recherche de domaine InterPro et l assignation de catégorie Gene Ontology. En plus de ces 21

22 - Chapitre 1 : Inroduction - 22

23 - Chapitre 1 : Inroduction - trois genomes de Phytophthora, le JGI met également à disposition le génome entièrement séquencés de trois autres chromalvéolés celui des diatomés Thalassiosisra pseudonana et Phaeodactylum trichornotum et celui de la Pelagophyceae, Aureococcus anophagefferens. Phytophthoradb (University of Califonia) (http://www.phytophthoradb.org) élaborée par l université de Pennsylvanie est plus particulièrement dédiée à la recherche de marqueurs génétiques et contient des données de marqueurs sur 93 espèces de Phytophthora. La particularité de cette base de données et de pouvoir effectuer sur le site des analyses RFLP virtuelles. L ensemble de ce type d outils facilite grandement la recherche in silico de gène d interêt en offrant notamment la possibilité de les identifier par mots clés, catégorie fonctionnelles, ou par leurs relations de paralogie/orthologie avec d autres organismes. Ces gènes d interêt pourront être ensuite expérimentalement testés. 2.3 Effecteurs du pouvoir pathogène Définition et généralités sur les effecteurs Au cours d une interaction avec la plante, les oomycètes secrètent des molécules qui participent à l infection des cellules hôtes et qui sont regroupées sous le terme d'effecteurs. Il s'agit notamment de protéines impliquées dans l'adhésion du parasite aux cellules de l'hôte ou encore la dégradation de molécules végétales. Une classe importante de ces molécules a pour rôle de bloquer la mise en place des réactions de défense de l hôte afin de faciliter la colonisation de l hôte. Les données moléculaires sur les génomes d oomycète et les outils bioinformatiques ont permis la recherche et l identification in silico d effecteurs protéiques en recherchant notamment l occurence d un peptide signal dans les séquences. 23

24 - Chapitre 1 : Inroduction - Figure 3 : Schéma représentant le mode d action des effecteurs sécrétés par les oomycètes. En bleu figurent les effecteurs et les cibles apoplasmiques, en rouge les effecteurs et les cibles symplasmiques (Kamoun 2006). Les effecteurs apoplasmiques sont sécrétés dans l espace extracellulaire et vont pouvoir interagir avec des cibles végétales pariétales ou membranaires. Les effecteurs symplasmiques sont sécrétés dans l apoplasme puis ils sont internalisés dans la cellule végétale où ils peuvent interagir avec une cible cytoplasmique. 24

25 - Chapitre 1 : Inroduction - Les effecteurs sont classés sous le terme de cytoplasmique ou apoplastique en fonction de leur localisation dans les tissus de l hôte. Certains sont capables d interagir avec une ou plusieurs cibles appartenant à la plante hôte (Figure 3) (Kamoun 2006). Cette cible peut être localisée soit dans l espace extracellulaire, et dans ce cas l effecteur est sécrété au niveau de l apoplasme, ou bien dans le cytoplasme ce qui nécessite la translocation de l'effecteur dans le cytoplasme de la cellule hôte. Les effecteurs d oomycètes peuvent être également classés sur la base de leur fonction biologique. Le tableau 3 présente les effecteurs identifiés et validés expérimentalement (Tyler 2008) Effecteurs cytoplasmiques Les protéines à motif RxLR-dEER Pour une espèce végétale donnée, certaines variétés peuvent être résistantes à une souche ou une race d'une espèce de microorganisme pathogène, alors que d autres sont qualifiées de sensibles. Les travaux de Flor sur le pathosystème Lin-Melampsora lin i ont montré que la résistance dépend de la présence d'un gène de résistance chez la plante (R) et d'un gène dit «d'avirulence» (Avr) chez le microorganisme (Flor 1941). Chez les oomycètes, plusieurs gènes d'avirulence ont été caractérisés par des approches génétiques. Il s'agit des gènes AvrATR1 et AvrATR13 de H. parasitica (Rentel et al. 2008; Sohn et al. 2007), Avr1b-1 chez P. sojae (Dou, Kale, Wang, Chen et al. 2008; Shan et al. 2004), Avr4 et Avr3a chez P. infestans (Armstrong et al. 2005; Bos et al. 2006; Dou et al. 2008; Whisson et al. 2007; van Poppel et al. 2008). Les gènes de résistance correspondant ont également été isolés chez les plantes hôtes. Ces derniers codent des protéines prédites pour être localisées à l'intérieur du cytoplasme suggérant que la perception du produit du gène d'avirulence intervient à l'intérieur de la cellule végétale. La comparaison in silico des protéines Avr d oomycètes a montré que toutes ces séquences possédaient un motif consensus RxLR-dEER au sein des régions N- terminales en aval d'un peptide signal de sécrétion (Birch et al. 2006) (Figure 4). Ce motif 25

26 - Chapitre 1 : Inroduction - Figure 4 : Mode d action de deux types d effecteurs (Tyler et al., 2008). A partir de l'haustorium de Phtophthora, structure cellulaire spécialisée qui s'invagine dans la cellule végétale, des effecteurs microbiens sont produits et transloqués à l'intérieur de la cellule infectée. Deux types d'effecteurs ont été identifiés : les effecteurs à domaines RxLR-DEER (R-D) et les Crinkle and Necrosis (CRNs) protéines. Un des rôle de ces effecteurs est de supprimer les réactions de défense de l'hôte, en particulier la mort cellulaire de type hypersensible (PCD). En réponse à la production des effecteurs, certaines plantes ont acquis la capacité de détecter ces protéines grâce à des récepteurs spécifiques (R) et d'induire une résistance. 26

27 - Chapitre 1 : Inroduction - est similaire à celui détecté chez certaines protéines de parasite humains du genre Plasmodium, agents du paludisme. Ces pathogènes intracellulaires sécrètent des protéines dans les érythrocytes humains pendant l infection et le motif proche de RxLR (RxLxE) permettrait le transport des protéines du parasite au travers de la membrane des érythrocytes infectés (Bhattacharjee et al. 2006). Il est à noter que les organismes appartenant au phylum des Apicomplexes comme ceux du genre Plasmodium sont des Chromalvéolés au même titre que les oomycètes. Dans ce contexte l hypothèse a été émise que le motif RxLR-dEER était un signal de translocation de l'effecteur depuis l haustorium du parasite vers l'intérieur de la cellule végétale (Birch et al. 2008; Dou et al. 2008). Le rôle du motif RxLR-dEER dans la translocation des protéines effectrices a été évalué notamment par la construction de souches de P. sojae exprimant des versions mutées sur le motif RxLR de la séquence du gène d avirulence Avr1b. L infection de plants de soja exprimant le gène de résitance Rps1 correspondant, a révélé une augmentation de la virulence des souches exprimant une version mutée d Avr1b. De plus, des expériences d expression transitoire sur feuille de soja, ont révélé que le motif RxLR est fonctionnel indépendemment du parasite, et permettrait la translocation de molécules depuis le parasite vers le cytosol de l hôte (Dou et al. 2008). Une recherche exhaustive de protéines RxLR a été entreprise chez les oomycètes dont le génome était séquencé par des approches in silico. Plus de 370 candidats ont été identifiés chez P. sojae et P. ramorum (Dou et al. 2008). Ces gènes semblent provenir d un même ancêtre commun qui se serait dupliqué plusieurs fois dans le génome et aurait évolué. Par ailleurs, plus de la moitié des candidats identifiés possèdent trois motifs conservés appelés K, Y et W (Dou et al. 2008). Le rôle des protéines RxLR au cours de l interaction a été recherché via différentes approches. Ainsi, l'expression transitoire de la protéine Avr1b de P. sojae dans des tissus végétaux inhibe 27

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