Biogeography and evolution of the Phialocephala fortinii s.l. Acephala applanata species complex (PAC)

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1 DISS ETH N Biogeography and evolution of the Phialocephala fortinii s.l. Acephala applanata species complex (PAC) A dissertation submitted to the SWISS FEDERAL INSTITUTE OF TECHNOLOGY ZÜRICH for the degree of DOCTOR OF SCIENCES presented by VALENTIN CAMILLE WALTER QUELOZ Master of Science ETH, Dipl. Forst-Ing. ETH born on February 7, 1982 citizen of St-Brais, Jura accepted on the recommendation of Prof. Dr. Ottmar Holdenrieder, examiner Prof. Dr. Bruce A. McDonald, co-examiner Dr. Christoph R. Grünig, co-examiner 2010

2 3 Summary Members of the Phialocephala fortinii s.l. Acephala applanata species complex (PAC) are fungal root endophytes of perennial plants in the northern hemisphere. They occur at very high frequencies in temperate and boreal conifer forests, suggesting an important ecological function. The PAC is composed of several cryptic species, which can only be identified using molecular markers (RFLPs and several DNA-sequences). Preliminary studies of PAC communities showed pronounced differences in species composition among sites and led to the hypothesis that PAC speciation may have occurred in glacial refugia during the ice ages. The objectives of the present PhD thesis were to assess the distribution of PAC species in the northern hemisphere using high taxonomic resolution and to investigate speciation processes in this fungal complex. In the first part of this thesis, microsatellite markers were developed for the most abundant PAC species P. subalpina. After sequencing of 144 clones that included microsatellite motifs, 30 amplifiable loci were received. However, only 15 microsatellite loci were shown to be polymorphic after a first screening. With these markers, gene diversity was assessed for one population of P. subalpina and one population of P. fortinii s.s. The microsatellite markers were shown to be useful to distinguish these closely related species. In a second study, the 15 microsatellite markers were tested for cross-species amplification, species diagnosis and clone recognition in eleven PAC species. Despite the known problems associated with microsatellite markers such as size homoplasies and null alleles which may even be more pronounced if microsatellites are applied in a species complex, 13 of the 15 loci were shown to be suitable for species diagnosis and population genetic studies. Using these quality controlled microsatellite markers, the biogeography of PAC species was studied in the third part of this thesis. Forty-four PAC communities were sampled across three continents and species compositions were analysed. Species abundances in PAC communities varied greatly among study sites. However, geography, climate and host communities did not allow to explain the different species compositions observed. In addition, the absence of a distance-decay relationship (similarity of species composition decreasing by increasing geographical distance among sites) and a non-significant species-area relationship (increase of the number of detected taxa by increasing the area sampled) support the idea of global distribution of the species in this complex. The objective of the fourth part of the present thesis was to test the hypothesis of

3 4 Summary allopatric speciation of PAC species during ice ages with subsequent range overlap. Thirtysix populations of the three most frequent PAC species (P. europaea, P. subalpina and P. fortinii s.s.) collected from the northern hemisphere were analysed using a population genetic approach. No gametic disequilibrium was found in all of the populations of P. europaea and P. fortinii s.s. However, disequilibrium was found for some populations of P. subalpina due to population admixture. No isolation by distance was detected in P. europaea, whereas P. fortinii s.s. and P. subalpina showed low values of isolation. No centers of origin were detected by comparative analyses of effective population sizes and allelic richness. In addition, a migration analysis revealed no clear migration patterns for the PAC species. Therefore, the hypothesis of an allopatric speciation during ice ages had to be rejected. Our data suggest that speciation of PAC probably occurred before the ice ages.

4 5 Résumé Les membres du complexe d espèces de Phialocephala fortinii s.l. Acephala applanata (PAC) sont des endophytes fongiques racinaires colonisant les plantes persistantes de l hémisphère nord. Leur présence très fréquente dans les forêts de conifères tempérées et boréales suggère une importante fonction écologique. Le PAC est composé de différentes espèces cryptiques qui ne peuvent être identifiées qu à l aide de marqueurs moléculaires (RFLP et différentes séquences ADN). Des études préliminaires concernant les communautés du PAC ont démontré des divergences prononcées entre les compositions d espèces provenant de différents sites. À la suite de ces premiers résultats, on a émis l hypothèse d une émergence des espèces du PAC dans les refuges glaciaires durant le quaternaire. Les objectifs de cette thèse de doctorat ont été, d une part, l étude de la distribution géographique des espèces du PAC dans l hémisphère nord en utilisant une résolution taxonomique fine et, d autre part, l investigation des processus d émergence de nouvelles espèces dans ce complexe fongique. Dans la première partie de cette thèse, des marqueurs microsatellites ont été développés chez l espèce du PAC la plus abondante, P. subalpina. Après le séquençage de 144 clones contenant des motifs microsatellites, 30 loci amplifiables ont été obtenus, dont seuls 15 loci se sont avérés être polymorphes suite à un premier échantillonnage. Ces derniers marqueurs ont révélé une haute diversité génique pour une population de P. subalpina et une de P. fortinii s.s. De plus, ces marqueurs microsatellites ont démontré leur efficacité à distinguer ces deux espèces génétiquement proches. Lors d une deuxième étude, les 15 marqueurs microsatellites précédemment développés ont été plus amplement testés. L amplification, le diagnostic taxonomique ainsi que la détection des clones ont été vérifiés pour onze espèces du PAC. Malgré les problèmes souvent associés aux microsatellites, en particulier l homoplasie de taille et les allèles manquants dont les effets peuvent être amplifiés par une application dans un complexe d espèces, 13 des 15 loci se sont avérés être appropriés pour le diagnostic des espèces ainsi que pour des études de génétique des populations. Ces microsatellites ont été utilisés pour étudier la biogéographie des espèces du PAC, qui constitue la 3 ème partie de cette thèse. Quarante-quatre communautés du PAC ont été échantillonnées sur trois continents et leurs compositions d espèces analysées. Cependant, ni la géographie, ni le climat, ni les communautés hôtes n ont permis d expliquer les différentes compositions d espèces observées. De plus, l absence d une relation négative entre la similarité des communautés et la distance les séparant ainsi que l absence d une relation positive entre le nombre d espèces détectées et la surface

5 6 Résumé étudiée, laissent à penser que les espèces du PAC pourraient avoir des distributions géographiques globales. L objectif de la quatrième partie de cette thèse consistait à tester l hypothèse d une émergence allopatrique des espèces du PAC durant les glaciations suivie d une expansion de leurs distributions géographiques. Trente-six populations des trois espèces du PAC les plus abondantes (P. europaea, P. subalpina et P. fortinii s.s.) ont été collectées dans l hémisphère nord et analysées en utilisant la génétique des populations. Aucun déséquilibre gamétique n a été constaté chez P. europaea et P. fortinii s.s., malgré un déséquilibre chez certaines populations de P. subalpina, causé par un brassage de populations. Par ailleurs, aucune isolation par la distance n a pu être détectée chez P. europaea, et ce bien que P. subalpina et P. fortinii s.s. aient tout de même montrées de faibles valeurs d isolation. Aucun centre d origine n a pu être déterminé par l analyse comparative des grandeurs effectives et de la richesse allélique. De plus, une analyse migratoire n a révélé aucune trace de migrations des espèces du PAC, infirmant ainsi l hypothèse d une émergence allopatrique des espèces du PAC durant les glaciations. Les données suggèrent que la création des espèces du PAC a probablement eu lieu avant l ère glaciare.

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