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1 Fiche sujet pour le recrutement d un contrat doctoral 2015 (à faire parvenir aux responsables de GD de l ED SICMA par les Directeurs d Unités pour le 6 mars 2015) Il est impératif que cette fiche ne dépasse pas 7 PAGES Titre du sujet : «Développement de vecteurs synthétiques pour le transfert de gènes : application aux muscles squelettiques et aux voies pulmonaires» - Acronyme : 5THERGEN Financement demandé : CONTRATS DOCTORAUX D'ÉTABLISSEMENT - CDE Indiquer l origine du cofinancement (s il y a lieu) et en fournir une preuve avant le 11 mai 2015 avec copie aux animateurs du GD) Directeur de thèse HdR obligatoire Co-directeur (s il y a lieu) HdR obligatoire Co-encadrant (s il y a lieu) HdR non-obligatoire NOM, Prénom Montier Tristan Le Gall Tony Tél Titre MD, PhD - HDR PhD Laboratoire Equipe interne Section CNU/CNRS HDR1 21 janvier 2013 Noms des doctorants actuellement encadrés (date de 1 ère inscription et date estimée de soutenance) Préciser le % d encadrement 2 Unité INSERM 1078 responsable de l équipe «Transfert de gènes et thérapie génique» CNU santé «Biologie Cellulaire» Nawael Belmadi (1er septembre 2012 ; octobre 2015), 100% Angélique Mottais (1 er septembre 2014 Octobre 2017), 50% Tatiana Lobry (1 er septembre 2014 octobre 2017), 50% - Thèse à UCSD 1 L HdR doit être effective à la date d audition. 2 Soit 50% ou 100%. Unité INSERM 1078 Equipe «Transfert de gènes et thérapie génique» Angélique Mottais (1 er septembre 2014 Octobre 2017), 50% 1

2 Renseigner les informations suivantes pour chaque docteur ayant soutenu depuis le 01/01/2010 et ayant été encadré par le directeur (et co-directeur s il y a lieu) de thèse. Préciser tout abandon de thèse s il y a lieu. NOM : Lindberg Prénom : Mattias Directeur(s) de thèse LEHN Pierre (Dir) 50% MONTIER Tristan (co-encadrant) 50% Durée de la thèse (mois) 36 mois Mois et année inscription 2009 Mois et année soutenance 21 novembre 2012 Financement de la thèse Source : Montant : Publications des doctorants qui ont soutenu avec le demandeur Auteur : Titre : Journal : Région Bretagne (100%) / 3 ans LINDBERG M., CARMOY N., LE GALL T., FRAIX A., BERCHEL M., LORILLEUX C., COUTHON-GOURVES H., BELLAUD P., FAUTREL A., JAFFRES P-A., LEHN P., MONTIER T. The gene transfection properties of a lipophosphoramidate derivative with two phytanyl chains Biomaterials., 2012, 33(26) : Lipothiophosphoramidates for gene delivery: critical role of the cationic polar headgroup. FRAIX A., MONTIER T., LE GALL T., SEVRAIN C-M., CARMOY N., LINDBERG MF., LEHN P., JAFFRES P-A. Org Biomol Chem. 2012;10(10): Une autre publication est soumise dont Mattias Lindberg sera le premier auteur. 2

3 Situation actuelle CDD CDI Employeur Post-Doc Université ou Etablissement Titre Contexte Post-Doctorat - Université de Montpellier CRBM - CNRS UMR 5237 Développement de vecteurs synthétiques pour le transfert de gènes : application aux muscles squelettiques et aux voies pulmonaires Depuis plus de 15 ans, notre équipe "Transfert de gènes et Thérapie génique" - Unité INSERM 1078 travaille en collaboration avec plusieurs UMR CNRS de chimistes (UMR CNRS 6521 UBO, UMR CNRS 6226 ENSC Rennes, UMR CNRS 8232 IPCM/UPMC) sur le développement et l'optimisation de vecteurs synthétiques pour le transfert de gènes et de biomolécules d'intérêt thérapeutique pour une application sur deux tissus cibles (muscle squelettique et appareil broncho-pulmonaire) correspondant respectivement à deux maladies génétiques (Myopathie de Duchenne et Mucoviscidose). Grâce à une meilleure compréhension de l'organisation supra-moléculaire de ces complexes de type lipide cationique ou polymérique et de leur devenir extra et intracellulaire, nous sommes parvenus à en accroitre très significativement l'efficacité de transfection, notamment in vivo en adaptant progressivement leur structure chimique et leurs formulations (Le Gall T., J. Med. Chem, 2010, Lindberg M., Biomaterials, 2012 ; Le Gall T., Mol. Pharm., 2014) grâce à l'apport de la bioluminescence et de la fluorescence in vivo. Dans le cadre d un projet stratégique intitulé «DNA-NANOPARTICLES FOR SKELETAL MUSCLE AND AIRWAY EPITHELIUM IN VIVO GENE THERAPY» soutenu par l AFM-téléthon et Vaincre la Mucoviscidose, nous avons pu aller plus loin. Sur le plan pulmonaire, avec des formulations associant plusieurs composés lipidiques, nous avons ainsi démontré que ces vecteurs peuvent permettre une expression du gène rapporteur au niveau des cellules épithéliales pulmonaires que ce soit après injection systémique ou bien après aérosol et que la durée d expression du transgène était, quelque soit la voie d administration, supérieure à 28j. Nous avons par ailleurs démontré que ces formulations sont peu toxiques, non immunogéniques et peuvent être réadministrées (Lindberg M, soumis à Biomaterials). Parallèlement, nous avons démontré que ces vecteurs avaient des propriétés bactéricides sur certaines souches bactériennes à Gram+ et que ces propriétés étaient conservées après aérosolisation (Le Gall T., Adv. Heath. Mater, 2013). Sur l aspect poumon, nous nous focalisons désormais sur des essais par aérosolisation car nous avons mis au point une formulation qui est supérieure (~2.5) à celle du GL67A qui est le vecteur actuellement utilisé dans un essai clinique britannique multicentrique, multidose en double aveugle. Nous travaillons maintenant sur la souris cf-/- avec le gène d intérêt CFTR et abordons les questions de fonctionnalité de la protéine. D autres molécules et formulations sont également en cours d évaluation, notamment les vecteurs polymériques synthétisés par nos collègues de l Institut Parisien de Chimie Moléculaire. Sur le plan du muscle squelettique, dans le cadre collaboratif du projet stratégique, nous avons testé plusieurs formulations synthétiques pour améliorer l expression du transgène, puisque l ADN nu reste la méthode de référence en la matière. Tout d abord, nous avons constaté que l ensemble des lipides cationiques étaient complètement inopérants voire délétères pour transfecter le muscle squelettique in vivo que ce soit par voie intramusculaire ou par voie IV/HLV. En revanche, nous avons identifié plusieurs blocks copolymères amphiphiles (Rasolonjatovo B, Biomacromolecules, 2015) qui administrés par HLV permettent d obtenir une expression de la minisdystrophine dans presque 30% des fibres musculaires du tibial antérieur ou du 3

4 gastrocnémien de souris mdx. Nous souhaitons poursuivre nos évaluations de formulations et de nouveaux plasmides comme par exemple la présence de motifs NFkB facilitant l entrée de l ADN dans le noyau dans un contexte inflammatoire et du retrait des motifs CpG afin de limiter la répression du transgène. Objectifs identifiés Dans le cadre de ce projet axé autour de transfert de gènes non viral, l objectif principal de cette thèse reposera donc sur l évaluation de la capacité de transfection du muscle squelettique au moyen de ces vecteurs de type block amphiphiphiles à la fois en évaluant de nouveaux composés et de nouveaux transgènes de manière à essayer d accroitre le pourcentage de fibres musculaires exprimant la mini ou la microdystrophine. Pour les formulations, les premiers essais se feront d abord avec un gène rapporteur par la technique HLV puis avec un plasmide d intérêt pour les meilleures formulations. Notre équipe a été acquérir cette technique auprès de son concepteur John Wolff (Mirus Madison USA). Cette technique hydrodynamique (HLV : «Hydrodynamic Limb Vein») consiste en une injection intraveineuse localisée à un membre grâce à la pose d un garrot. L expression du transgène peut dans ce cas s étendre à l ensemble de la musculature du membre injecté (Hagstrom et al., 2004). Cette technique permettrait de transfecter les bras et/ou les jambes, afin que le patient conserve, voire recouvre, ces capacités de locomotion. L injection HLV via la veine saphène est une technique intéressante pour le transfert de gènes dans les cellules musculaires. Mise au point à la fin des années 1990 (Budker et al., 1998), cette procédure est une technique d administration intraveineuse locorégionale. Cette technique présente un intérêt évident pour le transfert de gènes en particulier pour le traitement des maladies musculaires. En effet, un vaste réseau capillaire existe autour des fibres musculaires, permettant un approvisionnement sanguin abondant nécessaire au bon fonctionnement des muscles (Itaka et al., 2010). Une première étude clinique utilisant la procédure HLV a été réalisée récemment chez l Homme (Fan et al., 2012). Elle a permis de démontrer qu il est possible d injecter, grâce à cette technique, jusqu à 20 % du volume sanguin du membre sans que les sujets ne se plaignent de douleurs. Rappelons que le volume sanguin d une souris est d environ 2 ml. Dans la procédure HLV décrite par (Hagstrom et al., 2004), 1 ml de solution plasmidique est injecté dans une patte postérieure de souris, soit la moitié de son volume sanguin. Ces doses sont nettement supérieures au volume injecté chez l homme. D un point de vue méthodologique, il semble donc important de diminuer le volume injecté pour se rapprocher des conditions d administration observées chez l homme. En 2010, Itaka et ses collaborateurs ont injecté un volume de 300 µl et ont montré un effet bénéfique du polymère qu ils étudiaient. Nous avons déterminé qu il faut injecter 5 µg d ADN dans un volume de 300 µl pour mesurer des intensités de bioluminescence semblables à une injection de 0,5 µg dans 1 ml. Les cinétiques, montrent qu après une trentaine de jours, les intensités de bioluminescence mesurées pour l injection de 300 µl diminuent fortement par rapport à l injection de 1 ml. Ainsi, l évaluation du potentiel de transfection de certains vecteurs pourrait être réalisée en injectant un volume de 300 µl. D un point de vue méthodologique, la diminution du volume injecté pourrait permettre de mettre en évidence, plus rapidement et donc plus facilement, un effet tardif (bénéfique ou délétère) du produit injecté. Le sujet mineur de cette thèse portera sur l évaluation de composés polymèriques au niveau broncho pulmonaire par aérosol. Sur le plan de l appareil respiratoire, après avoir démontré l expression du transgène au niveau de cellules épithéliales que ce soit par voie systémique ou après aérosolisation, nous souhaitons poursuivre l évaluation de composés originaux afin de franchir les deux logs d efficacité qui nous séparent des virus recombinants. Des expériences de réadministration seront également réalisées avec, comme pour le muscle, une évaluation clinique et biologique de la tolérance (CRP, CPK, BH.). Pour les meilleures formulations, elles seront évaluées par aérosol sur modèle murin cf-/- avec le gène d intérêt et il sera réaliser des analyses histologiques et fonctionnelles par patch-clamp (Dr Pascal Trouvé IR INSERM U1078). 4

5 Caractère novateur 3 publications du (des) porteur(s) de projet dans le domaine sur les 5 dernières années Collaborations nationales et internationales Dans le cadre de ce projet de recherche, nous travaillerons sur la formulation des complexes, en fonction de la voie d'administration, sur l'évaluation de nouveaux vecteurs ± co-lipides et de nouveaux plasmides avec pour modèles applicatifs le muscle squelettique et les voies broncho-pulmonaires. Le caractère novateur réside, pour le poumon, dans le fait que jusqu à récemment, aucune formulation de vecteurs synthétiques n avait réussi à faire mieux que le GL67A (Genzyme ) qui est actuellement utilisé dans le cadre d un essai clinique de thérapie génique par aérosolisation. Il faut savoir qu il existe actuellement très peu de formulations qui sont capables d être efficaces dans ces conditions d administration. En la matière, notre objectif est de parvenir à obtenir 1 voire 2 logs d expression supérieurs à ce standard. Nous serions alors dans la même zone d efficacité que les vecteurs recombinants mais avec la grande différence de pouvoir pratiquer des réadministrations sans induire de réponses immunitaires. Des essais sur la souris cf-/- seront menées très prochainement avec le gène CFTR. Cette capacité à transfecter efficacement les cellules épithéliales ouvrent la voie à d autres applications thérapeutiques. Pour ce qui concerne le muscle squelettique, il n y avait pas de vecteur standard puisque c est la technique HLV avec l ADN nu qui constituait la référence. Nous avons maintenant apporté la preuve que certains types de vecteurs synthétiques originaux pouvaient permettre d apporter un bénéfice très significatif en terme d efficacité avec le gène d intérêt sur souris mdx. Nous comptons faire mieux en augmentant le pourcentage de fibres exprimant la mini ou la microdystrophine dans un plus grand nombre de muscles transfectés. La maitrise de ces techniques de HLV et d aérosolisation sont très peu communes et constituent conjointement de véritables atouts pour notre équipe mais aussi pour la plateforme IBiSA«SynNanoVect». Ce projet s'inscrit dans le cadre du développement d'une thérapeutique future innovante des myopathies et de la mucoviscidose au travers de la conception à la fois de nouveaux vecteurs toujours plus performants et sur l adaptation de la formulation résultant de l acquisition d informations sur le comportement de ces complexes selon la voie et la méthode d administration, méthode qui doit être véritablement relevante et transférable à la clinique. LE GALL T., BERCHEL B., LE HIR S., FRAIX A., SALAÜN J-Y., FEREC C., LEHN P., JAFFRES P-A., MONTIER T. Arsonium-based Lipophosphoramides, Poly-functional Nano-carriers for Simultaneous Antibacterial Action and EukaryoticCell Transfection. Advanced Heathcare Materials., 2013, 2 : LE GALL T., BARBEAU J., BARRIER S., BERCHEL M., LEMIÈGRE L., HYDE SC., GILL DR., JEFTIĆ J., MERIADEC C., ARTZNER F., LEHN P., JAFFRÈS P-A., BENVEGNU T., MONTIER T. Impacts of a novel archaeal tetraether-based colipid on the in vivo gene transfer activity of two cationic amphiphiles Molecular Pharmaceutics., 2014, 11(9): RASOLONJATOVO B., GOMEZ J-P., MEME W., GONCALVES C., HUIN C., BENNEVAULT- CELTON V., LE GALL T., MONTIER T., LEHN P., CHERADAME H., MIDOUX P., GUEGAN P. Poly (2-methyl-2-oxazoline)-b-poly(tetrahydrofuran)-b-poly(2-methyl-2-oxazoline) amphiphilic triblock copolymers: synthesis, physicochemical characterizations and hydrosolubilizing properties. Biomacromolecules, 2015, sous presse - PMID: Depuis plusieurs années, ce travail sur le développement de vecteurs synthétiques s effectue dans le cadre d un partenariat étroit avec trois équipes de chimistes (UMR CNRS 6521 UBO, UMR CNRS 6226 ENSC Rennes, UMR CNRS 8232 IPCM/UPMC ). Ce projet s inscrit dans cette continuité avec le projet stratégique supporté par l AFM - Généthon et VLM. Grâce à l AFM, sur les aspects musculaires et d expression de la dystrophine, nous bénéficierons ainsi de l expertise en matière d analyses anatomo-pathologiques de la plateforme APEX de ONIRIS (Nantes). Ces travaux s inscrivent également dans une 5

6 étroite collaboration l'équipe du Dr S. Hyde à Oxford chez qui nous avons appris les techniques d aérosolisation de complexes synthétiques, connaissances issues des deux essais cliniques que lui et son équipe ont mené chez les patients muco. Retombées Title Context Comme nous l avons indiqué, nous développons ces vecteurs synthétiques dans le cadre d une future thérapie génique de la myopathie de Duchenne et de la mucoviscidose. Le développement de ces vecteurs synthétiques véritablement efficaces dans un contexte clinique constitue donc un intérêt majeur pour tous les domaines faisant appel à la transfection non-virale. Au-delà de ces pathologies génétiques modèles, ces tissus et organes sont également des cibles pour de très nombreuses autres maladies dont la fréquence est plus élevée dans la population générale (cancers broncho pulmonaires, BCPO.). L objectif de notre consortium est aujourd hui de parvenir à développer des formulations qui puissent être conduites en clinique que ce soit pour la thérapie génique de la myopathie de Duchenne ou de la mucoviscidose. A côté de l objectif clinique évident, il s agit également de publier des articles de très bons niveaux scientifiques qui feront références dans le domaine. Development of synthetic nanocarriers for gene delivery : applications to skeletal muscle and airway epithelium For more than 15 years, our research group has been establishing a very close partnerships with teams of chemist (UMR CNRS 6521 UBO, UMR CNRS 6226 ENSC Rennes, UMR CNRS 8232 IPCM/UPMC) in order to develop and optimise some original synthetic nanocarriers for the delivery of nucleic acids as well as drugs, directed to two targeted tissues (skeletal muscle and airway epithelium) corresponding respectively to both genetic diseases (Myopathy and Cystic Fibrosis). In order to achieve transgene expression in most tissues, it is mandatory to use a system to carry the genetic material into the nucleus of the cell. Indeed, among other issues, DNA poorly interacts with the cell membrane by itself, due to its negative global charge and hydrophilic nature. Different strategies have been developed to solve these problems. Physical means like gene guns or electroporation exist, but they are irrelevant regarding pulmonary gene transfer because of the poor accessibility of the targeted tissue. However, viral and synthetic gene transfer agents (GTAs) have shown encouraging results during the past decades. Viral vector have high transduction efficiency but are expensive and trigger immune responses in patients after repeated use. Synthetic GTAs, on the contrary, are easy to engineer and nonimmunogenic. Their main drawback is a lower in vivo transfection efficiency than that of viruses. Through a better understanding of their organization and their transfection mechanisms, we have progressively designed and fine tuned several GTAs showing better and better transfection efficiency invitro as well as in vivo (Le Gall T., J. Med. Chem, 2010, Lindberg M., Biomaterials, 2012 ; Le Gall T., Mol. Pharm., 2014). Entitled ««DNA-NANOPARTICLES FOR SKELETAL MUSCLE AND AIRWAY EPITHELIUM IN VIVO GENE THERAPY» and founded by AFM-téléthon and Vaincre la Mucoviscidose, our consortium went further. Considering the lungs, with several lipidic and cationic formulations, we have showed those complexes led to an expression of the reporter gene into the respiratory epithelial cells both after systemic injection and after aerosolisation. Moreover, the resulting protein is expressed, at least, during 28 days. Additionally, these formulations are poorly toxic, non immunogenic and are readministrable (Lindberg M, soumis à Biomaterials). Some of these compounds also present some antibacterial effects especially directed towards bacterial Gram+ strains, skills conserved even after aerosolisation (Le Gall T., Adv. Heath. Mater, 2013). Considering the transfection of lungs, we have showed that one of our formulations is clearly more efficient than GL67A after aerosolisation (25mg of plasmid 30 min). GL67A formulation is presently used in a CF gene therapy clinical trial conducted by the CF UK Trust. Now, we move on cf-/- mice and we focus on the expression and the function of the CFTR protein. Some others 6

7 formulations are currently under investigation, notably some polymers synthesized by colleagues of the Institut Parisien de Chimie Moléculaire and are full part of this project. Considering skeletal muscles, with the consortium, we have first learnt how to realise some HLV injections. In the context, naked DNA constituted the gold standard. Then, we first showed that cationic compounds were totally inefficient to transfect the skeletal muscles in vivo, both after intramuscular injection or HLV method. However, we identified some amphiphilic triblock copolymers (Rasolonjatovo B, Biomacromolecules, 2015) that led to the expression of the minidystrophin in 30% of the fibers from the tibialis or the gastronemien picked up from mdx mice treated by our formulations administered by HLV. In this project, we plan to evaluate some original formulations as well as new plasmids presenting a NFkB motif to facilitate the entry into the nucleus and completely CpG free. Objectives Novelty of the project For gene therapy, our objective is to introduce a functional gene into the epithelial cells or skeletal muscle to correct the deficiency of the endogenous gene. We have previously demonstrated that our complexes were able to lead to an expression of the reporter or interest gene into the epithelial cells or myocytes, respectively after aerosolisation or HLV administration. For this PhD thesis, we'll evaluate some new and original formulations and the best of them will be tested with the gene of interest on cf-/- or mdx mouse models in relevant administration conditions for clinics. Then, we will look at the expression of the transgene and the functionality of the resulting protein. For each formulation, the clinical and biological tolerance will be documented as well. In this project, we will work on the formulations of the complexes depending on the way of administration, the efficacy of new lipids and co-lipids as well as on CpG free plasmids. Few formulations have succeeded to the aerosolisation conditions. Preliminary tests, in collaboration with a Oxford group, indicated that our Gene Transfer Agents are still efficient after aerosolisation and are even better than GL67A. Considering skeletal muscles, there is no evidence that GTA could allow a benefit in comparison with naked DNA after HLV administration. This rule is now braked down. To get the highest expression in order to obtain the better clinical effect, we will continue to develop new vectors in order to increase their efficacy and to get relevant information about the behaviour of the complexes depending on the way of administration. This will impact on the development of innovative techniques in term of therapeutic approach of the disease. International collaboration For many years, the development of such synthetic vectors has been established through a strong partnership with chemist groups (UMR CNRS 6521 UBO ; UMR CNRS 6226 ENSC Rennes ; UMR CNRS 8232 IPCM/UPMC). This project is into this continuity with the AFM strategic program (Orléans, UPMC, Nantes and Evry). We have established a close collaboration with Dr Steve Hyde in Oxford, notably about the aerosolisation method and the CpG plasmid. Expectations As we mentioned above, we have developed original and efficient synthetics vectors for the CF or the duchenne gene therapy delivered through clinical relevant methods. However, the capacity to transfect efficiently skeletal muscles and airway epithelium could be a valuable tool for many others diseases such as cancers and inflammatory pathologies that are more current than the two genetic disorders mentioned here. 7

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