PRÉSENTÉE AU DÉPARTEMENT DE CHIMIE PAR. Damien VOISARD. Ingénieur chimiste diplômé EPF de nationalité suisse et originaire de Fontenais (JU)

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1 GROWTH KINETICS AND STOICHIOMETRY OF THE MOSQUITO PATHOGEN BACILLUS SPHAERICUS 1593M WlTH APPLICATION OF BIOCALORIMETRY FOR PROCESS MONITORING AND CONTROL THÈSE No 2350 (2001) PRÉSENTÉE AU DÉPARTEMENT DE CHIMIE PAR Damien VOISARD Ingénieur chimiste diplômé EPF de nationalité suisse et originaire de Fontenais (JU) acceptée sur proposition du jury: Prof. U. von Stockar, directeur de thèse Prof. K. Jayaraman, rapporteur Dr K. Jenny, rapporteur Prof. D. Karamata. rapporteur Dr 1. W. Marison, rapporteur Prof. H. Harms, rapporteur Lausanne, EPFL 2001

2 Summary Bacillus sphaericus is a bacterium which produces, during sporulation, a set of proteins specifically toxic against mosquito larvae of Culex, Anopheles and Aedes species, which transmit lymphatic filariasis, malaria and yellow fever respectively. After the wonying raise of insect resistance against chemical pesticides, interests turned to more integrated approaches of pest control and the development of biopesticides took off. Biopesticides produced from B. sphaericus or the well-known B. thuringiensis have the advantages to be highly specific to target insects, absolutely safe for mammals, and toxic at very low concentrations. The present study focussed on the characterization of B. sphaericus 1593M metaholism under well defined growth conditions with the aim to improve overall productivity of the process. As product formation is not growth-related, productivity can be improved by increasing cell density at the end of the vegetative phase orland by increasing product formation during sporulation. During this work, bio-calorimetry was further developed and evaluated as a valuable quantitative on-line tool at bench- and mid-scale. Vegetative growth stoichiometry and kinetics were determined on various single and mixed C-sources and results were compared to a reference complex medium. Growlh rate was shown to be highly dependent of the substrate mixture. The highest growth raie was measured for the initial growth phase on complex medium as the lowest were measured for grohth on single substrates. Mixing of two or three substrates as well as addition of traces of complex medium increased significantly the growth rate. Substrates entering metabolism close to the TCA cycle (acetate, glutamate, pyruvate, succinate) were shown to be consumed at similar rates when used as single C-sources, and simultaneously when mixed together. By contrast, substrates entering metabolism by the active part of glycolysis (gluconate, glycerol; the enzymes of upper glycolysis are not present) were shown to be consumed at low rates, when used as single C-sources, and only after the other substrates were depleted, when mixed with components cited above. In vivo toxicity assays were performed for most batch cultures presented in this thesis. Even though these experiments were not specifically designed for it, several remarks can be made. The optimal harvesting time is highly dependent of medium composition and :ihould be chosen from the culture profile. The inoculum is a crucial parameter for toxicity and should be carefully studied first. Toxicities measured in minimal media are comparable and can even be better than in complex media, thus showing that these can be used as mode1 media for systematic optimization of productivity. The results provide data necessary to investigate independently the effect on toxicity of vegetative growth conditions, conditions at the onset and in the course of sporulation. Continuous cultures, initially planned to provide accurate and reliable stoichiometric data for metabolic network modelling, appeared to be much more difficult to perform than

3 Summary expected from literature. Three problems had to be identified and solved simultaneously: (i) the minimal medium designed for batch cultures was not stable enough for continuous cultures, (ii) cells could not grow continuously under limitation, inducing massive growth arrests due to their persistent ability to sporulate, (iii) cells could not grow steadily under substrate limitation because of the probable release of an inhibitory product. Quantitatively, results revealed that for similar growth conditions, the yield of biomass with respect to substrate varied significantly, due to various levels of ceil sporulation andor lysis. Having shown that acetate was inhibiting growth at high initial concentrations, fed-batch cultures were performed to reach high cell densities. An optimal feed strategy could be deduced from a pulsed fed-batch experiment. Mixed acetate and glutamate were fed proportionally to consumption, thus keeping concentrations in an non-limiting and non-inhibiting range, and allowing cells to grow at maximum growth rate. Two on-line variables were used as control parameters: ph and metabolic heat. In the first case, as substrates are acids, feed was directly connected to the ph controller. In the second case, the RCl calorimeter used in this work was improved to allow real-time quantitative calorimetry. A TeflonB cylinder was inserted into the RCl vessel, thus allowing the overall heat transfer coefficient to become constant over a wide range of dynamic operating conditions (volume, stirring). Using torque monitoring, the on-line heat signal could be quantitatively and linearly correlated with the substrate uptake rate. With both variables, control was shown to be efficient. However, high cell densities could not be reached, due most probably to the release of an inhibitory product. In each fed-batch culture, this inhibition induced a metabolic shift characterized by a growth arrest and a drastic decrease of glutamate uptake rate. Calorimetry having shown real potential at bench-scale for chemical and biochemical processes, a bio-calorimeter prototype was built, starting from an existing jacketed bioreactor. All heat flows entering or leaving the bioreactor bulk were identified and the needed instruments were developed or set up in order to monitor a complete and dynamic heat balance. First, the temperature controller of the bioreactor was optimized for quickness and stability. Second, the instrument developed for the measurement of electrical power consumed by the stirrer motor was correlated to the friction heat losses of the stirring into the bulk. This allowed the quantitative measurement of al1 background heat flows, thus showing that the set-up could be safely used to monitor unknown processes. Three fermentations of B. sphaericus 1593M were then performed to validate it. A first batch culture was performed on a complex medium, which allowed to improve the calorimeter. A second batch, performed on a defined medium containing three substrates, showed that the heat signal was quick and accurate and could perfectly monitor the four growth phases corresponding to the various wbstrate combinations. A peak of 1100 W was measured at the end of the log-phase. A fedbatch on the same defined medium was then carried out, using the heat signal as the control parameter. The feed strategy was the same than described above. A peak of 2250 W was measured at the end of the first log-phase. These experiments demonstrate that real-time quantitative calorimetry is possible at mid-scale and shows that it would most probably also be the case at large-scale. They also show that it is a cost-effective technique as only few heat flows Vary significantly during a process, flows which can be measured with simple and cheap instruments.

4 Résumé Bacillus sphaericus 1593M est une bactérie qui produit pendant la sporulation une combinaison de protéines toxiques contre les larves de certaines espèces de moustiques telles que Culex, Anopheles et Aedes. Ces dernières sont les vecteurs d'importantes maladies tropicales, respectivement la filariose lymphatique, la malaria et la fièvre jaune. Après l'inquiétante augmentation de la résistance des insectes nuisibles aux pesticides chimiques, des approches plus intégrées et naturelles ont été développées. Les biopesticides, tels ceux obtenus à partir de bactéries comme B. sphaericus ou B. thuringiensis, ont plusieurs avantages décisifs. Ils sont extrêmement spécifiques, sans effets sur les mammifères et toxiques a de très basses concentrations. Ce travail de thèse s'est concentré sur la caractérisation du métabolisme de B. sphaericus 1593M dans le but d'améliorer la productivité de cette souche. Sachant que la formation des toxines n'est pas liée à la croissance, la productivité peut être améliorée de diverses fiiçons: en augmentant la concentration atteinte par les cellules à la fin de la fermentation etlou en améliorant la formation des toxines pendant la sporulation. Ce travail s'est également penché sur la bio-calorimétrie et a cherché à l'améliorer pour en faire une technique de mesure en ligne fiable et quantitative aux échelles de laboratoire et pilote. La stoechiométrie et la cinétique de croissance ont été étudiées en milieu défini sur différents substrats et combinaisons de substrats. Un milieu complexe a été choisi comme milieu de référence. Les résultats ont montré que le taux de croissance varie sensiblement avec la combinaison de substrats. Deux catégories se dégagent. La première englobe les substrats métabolisés par des voies proches du cycle de Krebs (acétate, glutamate, pyruvate, succinate). Ceux-ci sont consommés a des vitesses équivalentes et simultanément lorsqu'ils sont mélangés. Une deuxième catégorie englobe les substrats métabolisés à travers la partie active de la glycolyse (gluconate, glycérol). Ceux-ci sont consommés plus lentement et après les autres lorsqu'ils sont mélangés aux substrats de la première catégorie. Des tests de toxicité ont été effectués pour la plupart des cultures (fed-)batch realisées pendant ce travail. Bien que les cultures n'aient pas été planifiées dans l'objectif d'étudier la productivité, quelques recommandations peuvent toutefois être faites à ce propos. Le moment de la récolte des spores devrait être choisi en fonction de l'évolution de la culture. La qualité de l'inoculum est un facteur crucial pour la formation des toxines et devrait être soigneusement étudié avant toute autre condition. Les toxicités obtenues dans le milieu défini sont comparables, voire meilleures que celles obtenues dans le milieu complexe. Le milieu défini peut donc être utilisé comme milieu modèle pour l'optimisation systématique de la productivité. Les résultats fournissent des données de base pour étudier indépendamment les effets sur la toxicité de diverses conditions: pendant la croissance végétative, au début de la sporulation et au cours de la sporulation. Les cultures continues, initialement destinées à fournir des données fiables et précises

5 Résumé pour le développement d'un modèle de réseau métabolique, ont été beaucoup plus difficiles à réaliser que prévu. Trois problèmes ont dû être identifiés et résolus simultanément: (i) le milieu défini utilisé pour les cultures batch n'était pas assez stable, (ii) les cellules ne poussaient pas continuellement et pouvaient s'arrêter massivement a cause de leur capacité persistante a sporuler, (iii) elles ne pouvaient être non plus cultivées de façon stable sous limitation par le substrat à cause d'une production probable d'un inhibiteur. D'un point de vue quantitatif, pour des conditions semblables, les rendements en biomasse sont apparus très variables à cause de différents taux de sporulation et/ou de lyse des cellules. Après avoir montré que l'acétate inhibait la croissance a haute concentration, des cultures fed-batch ont été réalisées pour atteindre de hautes densités cellulaires. Un premier fed-batch par pulses a permis de définir une statégie d'adjonction optimale. Acétate et glutamate ont été ajoutés proportionnellement a leur vitesse de consomation, permettant aux cellules de croître a un taux maximal. Deux paramètres ont été utilisés pour le contrôle: le ph et la chaleur dégagée par les cellules. Dans le premier cas, les substrats étant des acides, lefeed a été connecté directement au contrôleur de ph. Dans le deuxième, un calorimètre RCI a été amélioré pour fournir un signal quantitatif et en temps réel. Pour ce faire, un cylindre en a été inséré dand la cuve, rendant le coefficient global de transfert de chaleur constant dans une large gamme d'utilisation (volume, agitation). Avec la mesure simultanée du couple d'agitation, le signal de chaleur a pu être corrélé quantitativement avec la vitesse de consommation des substrats. Dans les deux cas, le contrôle a été efficace. Cependant, à cause de la probable production d'un inhibiteur influençant la consommation du glutamate, aucune des cultures fed-batch n'a permis d'atteindre de hautes densités cellulaires. Le potentiel de la calorimétrie ayant déjà été maintes fois démontré à l'échelle du laboratoire, un prototype de calorimètre à été conçu à partir d'un bioréacteur existant de 300 litres. Dans le but de mesurer en temps réel un bilan de chaleur complet, tous les flux de chaleurs potentiels ont été identifiés et ont conduit à l'achat etlou au dévelopement des instruments nécessaires à leur détermination. En premier lieu, la rapidité et la stabilité du contrôleur de température ont été optimisées. Ensuite, la mesure de la puissance électrique du moteur d'agitation a été corrélée avec la chaleur dégagée par la fiction de l'agitateur dans le bioréacteur. Ceci a permis d'avoir une mesure quantitative de tous les flux du bilan de chaleur et d'utiliser le système pour le suivi en temps réel de bioprocédés. Trois fermentations ont ensuite été réalisées pour le valider. La première, un batch sur un milieu complexe a permis d'améliorer le système. La deuxième, un batch sur un milieu défini contenant trois substrats, a démontré que le calorimètre était rapide, précis et capable de suivre l'activité cellulaire lors des diverses phases de croissance. Un pic de puissance de 1100 W a été mesuré lors de cette culture. La troisième, un fed-batch sur le même milieu défini a démontré que le signal de chaleur pouvait être utilisé, au même titre qu'à l'échelle de laboratoire, comme un paramètre quantitatif de contrôle. Un pic de puissance de 2250 W a été mesuré lors de cette culture. Les résultats ont montrés que la calorimétrie pouvait être une technique quantitative et "temps réel" aussi a l'échelle pilote et qu'elle le serait très probablement a l'échelle industrielle. Elle est également potentiellement viable d'un point de vue économique, car seuls quelques flux de chaleur doivent être mesurés. Ceux-ci peuvent l'être par des instruments simples et bon marché.

6 1 Malaria Lymphatic Filariasis Pest control: chemical versus biological Biological vector control Bacillus thuringiensis Bacillus sphaericus Sphaericus versus thuringiensis? Ways to improve biological vector control Genetic manipulation Formulation Wild strains productivity Aim of the present work Chapter 1 - Growth kinetics and stoichiometry of the insecticidal strain Bacillus sphaericus 1593M on defined medium 15 Summary Materials and Methods Bioreactor Biological system Analy tics Calculations Results and Discussion Growth on complex medium BCO: reference batch on nutrient broth Growth on pure defined medium Problem of inoculum preparation BCI and BC2: effect of the inoculum quality on the growth SF1: effect of the medium composition on the lag-phase SF2: an optimal inoculum procedure Growth on various single C-sources SF3: shake flasks on various substrates BC3: growth on acetate BC4: growth on glutamate Growth on various mixed substrates

7 SF4: growth on acetate and glutamate in combination with a third substrate BC5: growth on multiple substrates Growth on defined medium containing traces of nutrient broth SF5: effect of various substrate combinations on the growth rate in presence of NB SF6: effect of nutrient broth concentration BC6: growth on acetate and glutamate in combination with traces of nutrient broth BC7: growth on acetate, glutamate and glycerol in combination with traces of NB Overall Discussion Kinetics Stoichiometry Toxicity Acknowledgements Nomenclature Chapter 2 - Continuous cultures of the spore-former Bacillus sphaericus : 57 Summar y Materials and Methods Bioreactor Biological system Analytics Calculations Results and Discussion Medium and culturing development Culture instability CC 12G: continuous culture on glutamate CC15AG: continuous culture on mixed acetate and glutamate CC16NB: continuous culture on pure nutrient broth CC 17A: continuous culture on acetate CC18G: product inhibition? Growth arrests Steady-states Growth on glutamate Growth on acetate

8 Growth on acetate and glutamate Acknowledgements Nomenclature Chapter 3 - Fed-batch cultures of the spore-forming bacterium Bacillus sphaericus 1593M 87 Summary Materials and Methods Bioreactor Biological system Analytics Calculations Results and Discussion Substrate inhibition FB 1 : fed-batch by pulses FB2: fed-batch with ph-stat Fed-batch by calorimetry FB3: fed-batch on mixed substrates FB4: repetitive fed-batch on mixed substrates Acknowledgements Nomenclature Chapter 4 - Use of reaction calorimetry to monitor and control microbial cultures producing industrially relevant secondary metabolites 115 Summary Experimental Microorganism and medium

9 Culture conditions Experimental set-up Off-line analysis Results and discussion Heat signal correction by stirring torque measurement Application to erythromycin production Application to bio-insecticide production Acknowledgments Chapter 5 - Real-time quantitative calorimetry of fed-batch cultures of the spore-former Bacillus sphaericus 1593M with a RC1 calorimeter 133 Summary Theory Materials and Methods Bioreactor Set-up Biological system Analytics Calculations Results and Discussion Experimental Development Effect of volume changes on the heat transfer coefficient Efficiency of air pre-treatment Blank fed-batch Fed-batch cultures on acetate and glutamate FB I : first fed-batch controlled by calorimetry FB2: repetitive fed-batch on acetate and glutamate Acknowledgements Nomenclature

10 Chapter 6 - Development of a mid-scale real-time biocalorimeter to monitor and control bioprocesses 159 Summary Model Materials and Methods Biological system Analytics Calculations Calorimetric set-up Original bioreactor Data acquisition Temperature probes Calibration heater Jacket heat flow Stirring power Heat losses due to aeration - stripping power Minor heat flows Results Temperature controiier Calibration of heat flows Jacket heat flow Heat accumulation Stripping power Minor Heat flows Stirring power Test fermentations Batcli culture on complex medium Batch culture on defined medium (BCDM) Fed-batch culture on defined medium (FBDM) Acknowledgement Nomenclature Appendix

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