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1 48 ème JAND 25 janvier 2008 Lipémie postprandiale : réponses aux nutriments et conséquences physio-pathologiques Denis LAIRON UMR Nutrition Humaine et lipides, INSERM, 476; INRA, 1260 ; Université de la Méditerranée. Faculté de Médecine et IFR 125-IPHM, Marseille

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3 Résumé Beaucoup de nos connaissances sur la relation entre le métabolisme des lipides et lipoprotéines et le développement de la pathologie cardiovasculaire sont basées sur des mesures faites à jeun, ce qui reflète essentiellement le métabolisme endogène. Bien que de telles mesures restent indispensabes pour l évaluation clinique et la prise de décisions diététiques et/ou thérapeutiques, il faut réaliser que nous restons la plupart du temps dans un état de non jeune suite à des repas apportant des lipides et la longue durée des épisodes postprandiaux. Aussi la succession de nos 3 ou 4 prises alimentaires typiques apportant chacune 10 à 50 g de lipides font qu à l exception du petit-déjeuner, la prise des repas se fait dans un état où les triglycerides plasmatiques ne sont pas revenu encore à leur valeur basale, entrainant une fluctuation plus ou moins importante de la lipémie postrandiale. L état postprandial est un état dynamique, non à l équilibre, caractérisé par une augmentation transitoire mais prolongée (5-8h) de la concentration des lipoproteins riches en triglycerides (TRL) d origine à la fois intestinale (chylomicrons, issus de à la digestion et absorption intestinale des lipids du repas) et hépatiques (VLDL, à cause de la compétition induite par les chylomicrons pour leur élimination de la circulation). Ceci s accompagne d un remodelage des autres classes de lipoproteines (LDL et HDL). Il s agit donc d une situation complexe bien que très usuelle. De très nombreux facteurs peuvent moduler le degré et/ou la durée de la lipémie postprandiale. Dans cette revue nous présenterons ces divers facteurs, incluant la quantité et la nature des lipides, des glucides et des fibres alimentaires, ainsi que des traits génétiques et les caractéristiques physiopathologiques des personnes. L ensemble de ces facteurs peut contribuer à la relation entre alimentation, lipémie postprandiale et développement de l artériosclérose. Nous venons de publier une synthèse bibliographique sur cette thématique (Lopez-Miranda, Williams & Lairon, Br J Nutr, 2007). INTRODUCTION Beaucoup de nos connaissances sur la relation entre le métabolisme des lipides et lipoprotéines et le développement de la pathologie cardiovasculaire sont basées sur des mesures faites à jeun, ce qui reflète essentiellement le métabolisme endogène (Figure). Bien que de telles mesures restent indispensabes pour l évaluation clinique et la prise de décisions diététiques et/ou thérapeutiques, il faut réaliser que nous restons la plupart du temps dans un état de non jeune suite à des repas apportant des lipides et la longue durée des épisodes postprandiaux. Aussi la succession de nos 3 ou 4 prises alimentaires typiques apportant chacune 10 à 50 g de lipides font qu à l exception du petitdéjeuner, la prise des repas se fait dans un état où les triglycerides plasmatiques ne sont pas revenu encore à leur valeur basale [1] entrainant une fluctuation plus ou moins importante de la lipémie postrandiale. L état postprandial est un état dynamique, non à l équilibre, caractérisé par une augmentation transitoire mais prolongée (5-8h) de la concentration des lipoproteins riches en triglycerides (LRT) d origine à la fois intestinale (chylomicrons, issus de à la digestion et absorption intestinale des lipides du repas) et hépatiques (VLDL, à cause de la competition induite par les chylomicrons pour leur élimination de la circulation), comme illustré sur la Figure. Ceci s accompagne d un remodelage des autres classes de lipoprotéines (LDL et HDL). Il s agit donc d une situation complexe bien que très usuelle. De très nombreux facteurs peuvent moduler le degré et/ou la durée de la lipémie postprandiale. Dans cette revue nous présenterons ces divers facteurs, incluant la quantité et la nature des lipides alimentaires, des glucides et protéines, des fibres alimentaires, ainsi que des traits génétiques et les caractéristiques physiopathologiques des personnes. L ensemble de D. Lairon 3

4 ces facteurs peut contribuer à la relation entre alimentation, lipémie postprandiale et développement de l artériosclérose. Nous venons de publier une synthèse bibliographique sur cette thématique [2]). FACTEURS ALIMENTAIRES AFFECTANT LA RÉPONSE POSTPRANDIALE De nombreux nutriments peuvent moduler la réponse postprandiale comme la quantité et le type de lipides présent dans un repas, ou aussi les sucres, amidons, fibres ou l alcool [3, 4]. Lipides La quantité de lipides qui fait augmenter significativement la triglycéridémie postprandiale est d environ 20-30g par repas, des quantités très faibes ou faibles n ayant pas d effet marqué. De 30 à 50g par repas on observe une relation dose-effet linéaire [5, 6, 7]. La majorité des repas usuels contient en fait g de lipides. Diverses études ont comparé la réponse lipémique selon la nature des lipides apportés par le repas. Il est difficle d en tirer des conclusions tranchées, les données suggérant plutot que les lipides saturés augmentent la lipémie postporandiale pendant que les acides gras n-3 la diminuent, les acides gras mono-insaturés et poly-insaturés n-6 donnant des effets comparables et intermédiaires [4, 8, 9, 10].Il est par contre évident que les acides gras à chaine courte ou moyenne indusisent des réponses postprandiales faibles car ils ne participent pas beaucoup aux triglycerides des chylomicrons. Il est clair que la structure des triglycerides alimentaires et les propriétés physico-chimiques de ces lipides jouent un rôle important. Les effets des lipides alimentaires dans l alimentation habituelle des personnes a aussi été étudiée [4, 8, 11-15]. On peut en conclure que des régimes riches en MUFA or PUFA n-6 tendent à diminuer la réponse lipidique postprandiale comparé aux SFA. Il est mieux documenté que des régimes riches en PUFA n-3 à longue chaine (EPA, DHA) peuvent diminuer la réponse lipémique postprandiale mais pas des régimes riches en acide α-linolénique. Globalement, les effets aigus des acides gras ont des effets dans l ordre croissant SFA> MUFA=n-6 PUFA> n-3 PUFA. Glucides L addition de glucose (50, 100g) à un repas lipidique tend à augmenter la lipémie postprandiale tandis que le sacharose et encore plus le fructose induisent des augmentations très notables [16, 17]. Chez les sujets sains, des aliments riches en amidon ne modifient pas notablement la lipémie postprandiale mais l hyperinsulinisme exacerbe l accumulation postprandiale des chylomicrons dans le plasma [18]. Chez des sujets insulino-résistants, l ingestion d un repas à fort index glycémique exacerbe la lipémie postprandiale à cause d une augmentation à la fois des LRT d origine hépatique et intestinale [19] Fibres alimentaires L addition de certaines sources de fibres alimentaires comme le son d avoine [20, 21] peut diminuer sensiblement les chylomicrons et la lipémie postprandiale (-17 à - 40%). On a montré que des sources de fibres solubles visqueuses perturbent la digestion et la solubilisation micellaire des lipides dans l intestin [21]. Protéines Les données sont limitées mais il semble que certaines proteines puissent modérément abaisser (-20%) la lipémie postprandiale [22]. D. Lairon 4

5 EFFET DU MODE DE VIE Activité physique Un exercice physique aigu (type aerobic) peut diminuer significativement la lipémie postprandiale (-24-35%) [23, 24]. Une activité physique pendant les 24h précédent un test diminue aussi significativement la lipémie postprandiale. Tabagisme Axelson et al ([25] ont montré une augmentation de 50% de la lipémie postprandiale ches des fumeurs habituels vs des non fumeurs ceci semblant principalement du à une augmentation des résidus de chylomicrons. Alcool L addition d alcool à un repas mixte augmente de 60% la lipémie postprandiale [26] surtout à cause d une augmentation des VLDL d origine hépatique. FACTEURS PHYSIOLOGIQUES Age En général, la lipémie postprandiale augmente avec l age [1]. Sexe et statut méenopausal Plusieurs études ont montré que les hommes ont une lipémie postprandiale plus élevée que les femmes pour un même repas [1]. Par contre, les femmes ménauposées ont une la lipémie postprandiale plus élevée que les femmes en âge de procréer. CONDITIONS PATHOLOGIQUES Obésité Les individus obèses, qui présentent généralement une obésité abdominale, ont le plus souvent une triglycéridémie postprandiale très augmentée par comparison à des sujets de poids normal et ceci même en absence d une hypertriglycéridémie à jeun [27-30]. Hypertriglyceridémie Les personnes présentant une hypertriglycéridémie (à jeun), même modérée, sont bien connues pour avoir une lipémie postprandiale augmentée ce qui s explique aisément par une accumulation de LRT qui sont en compétition accrue pour leur hydrolyse et leur épuration. L hypercholestérolémie familiale n est pas associée à une lipémie postprandiale anormale [1, 2]. Résistance à l insuline Cet état que l on trouve dans les états pré-diabétiques dont le syndrome métabolique et dans le diabète de type 2, a été associé à une lipémie postprandiale exacerbée [31, 32], son intensité pouvant être corrélée au niveau d insulinélie à jeun [28, 29, 33]. D. Lairon 5

6 Diabète de type 2 A cause des anormalités métaboliques associée à ce type de diabète, on observe souvent que les sujets diabétiques de type 2 ont à jeun et encore plus en période postprandiale une accumulation de LRT dans le plasma [34, 35]. CARACTÉRISTIQUES GÉNÉTIQUES On dispose de plus en plus de données montrant que certains polymorphismes de gènes (variants) codant pour des protéines importantes du métabolisme des lipides et lipoprotéines ont une influence sur la réponse postprandiale. Cet aspect est traité en détails dans notre récente revue [2]. Parmi les gènes impliqués, soulignons ceux codant pour des apoprotéines (A1, AIV, AV, B, E, C1, C3), des récepteurs et/ou transporteurs intra-cellulaires (LDL-R, SR-BI, I-FABP, MTP) et des enzymes intravasculaires (lipoprotéine lipase, lipase hépatique). La réponse postprandiale d un individu sera en fait le résultat de l interaction entre son fond génétique et la pression induite par le repas. Lipémie postprandiale et risque cardiovasculaire L hypothèse d une relation de causalité entre lipémie postprandiale et athérosclérose a été posée dès 1979 par D. Zilversmit [36]. Il aura fallu attendre 1992 pour voir publiée la première étude établissant cette association chez l homme. Depuis, de nombreuses études cliniques et mécanistiques sont venu établir cette relation comme synthétisé récemment (Lopez-Miranda, Williams & Lairon, 2007). De nombreuses études ont permi de montrer qu une accumulation postprandiale augmentée et retardée des LRTs est associée au risque d accident cardiovasculaire chez l homme et la femme [33, 37-41]. Plusieurs autres études ont établi une relation entre épaisseur intima-media de la carotide, une marqueur du risque coronarien et l amplitude de la lipémie postprandiale [42, 43]. Il est important de souligner que les paramètres mesurés à jeun peuvent être moins prédictifs du risque. D un point de vue mécanistique, on a pu montrer que les LRT et surtout les résidus de LRT qui s accumulent en période postprandiale peuvent s enrichir en cholestérol, être cytotoxiques pour les cellules, pénêtrer la paroie des artères et participer au processus de développement de la plaque d athérome. Cette élévation postprandiale peut aussi augmenter la proportion de LDL petites et denses et diminuer les HDL. Enfin, la lipémie postprandiale a été associée à l augmentation de facteurs procoagulants, à l activation des plaquettes et à une déterioration de l intégrité de l endothélium vasculaire. CONCLUSION La réponse lipémique postprandiale d un individu est en fait le résultat de l interaction entre son fond génétique, son état physiologique et la pression induite par le repas. Si les Apports Nutritionnels Conseillés à la population française (Martin, 2001) gardent tout leur intérêt, une approche plus centrée sur la composition des repas et leur fréquence mériterait un intérêt accru. D. Lairon 6

7 Références [1] Cohn JS, McNamara JR, Cohn SD, Ordovas JM & Schaefer EJ (1988) Postprandial plasma lipoprotein changes in human subjects of different ages. J Lipid Res 29, [2] Lopez-Miranda J, Williams CM & Lairon D, (2007). Dietary, physiological, genetic and pathological influences on postprandial lipid metabolism. Br J Nutr. 2007, 98: [3] Lairon D (1996). Lipid absorption and metabolism: physiological and molecular aspects. Proc Nutr Soc. 55(1B):1-3. [4] Williams CM (1998) Dietary interventions affecting chylomicron and chylomicron remnant clearance. Atherosclerosis 141 Suppl 1, S [5] Cohen JC, Noakes TD & Benade AJ (1988) Serum triglyceride responses to fatty meals: effects of meal fat content. Am J Clin Nutr 47, [6] Murphy MC, Isherwood SG, Sethi S, Gould BJ, Wright JW, Knapper JA & Williams CM (1995) Postprandial lipid and hormone responses to meals of varying fat contents: modulatory role of lipoprotein lipase? Eur J Clin Nutr 49, [7] Dubois C, Beaumier G, Juhel C, Armand M, Portugal H, Pauli AM, Borel P, Latge C & Lairon D (1998) Effects of graded amounts (0-50 g) of dietary fat on postprandial lipemia and lipoproteins in normolipidemic adults. Am J Clin Nutr 67, [8] Roche HM, Zampelas A, Jackson KG, Williams CM & Gibney MJ (1998) The effect of test meal monounsaturated fatty acid: saturated fatty acid ratio on postprandial lipid metabolism. Br J Nutr 79, [9] Mekki N, Charbonnier M, Borel P, Leonardi J, Juhel C, Portugal H & Lairon D (2002) Butter differs from olive oil and sunflower oil in its effects on postprandial lipemia and triacylglycerol-rich lipoproteins after single mixed meals in healthy young men. J Nutr 132, [10] Jackson KG, Wolstencroft EJ, Bateman PA, Yaqoob P & Williams CM (2005) Greater enrichment of triacylglycerol-rich lipoproteins with apolipoproteins E and C-III after meals rich in saturated fatty acids than after meals rich in unsaturated fatty acids. Am J Clin Nutr 81, [11] Weintraub MS, Zechner R, Brown A, Eisenberg S & Breslow JL (1988) Dietary polyunsaturated fats of the W- 6 and W-3 series reduce postprandial lipoprotein levels. Chronic and acute effects of fat saturation on postprandial lipoprotein metabolism. J Clin Invest 82, [12] Lichtenstein AH, Ausman LM, Carrasco W, Jenner JL, Gualtieri LJ, Goldin BR, Ordovas JM & Schaefer EJ (1993) Effects of canola, corn, and olive oils on fasting and postprandial plasma lipoproteins in humans as part of a National Cholesterol Education Program Step 2 diet. Arterioscler Thromb 13, [13] Zampelas A, Peel AS, Gould BJ, Wright J & Williams CM (1994) Polyunsaturated fatty acids of the n-6 and n- 3 series: effects on postprandial lipid and apolipoprotein levels in healthy men. Eur J Clin Nutr 48, [14] Zampelas A, Roche H, Knapper JM, Jackson KG, Tornaritis M, Hatzis C, Gibney MJ, Kafatos A, Gould BJ, Wright J & Williams CM (1998) Differences in postprandial lipaemic response between Northern and Southern Europeans. Atherosclerosis 139, [15] Rivellese AA, Maffettone A, Vessby B, Uusitupa M, Hermansen K, Berglund L, Louheranta A, Meyer BJ & Riccardi G (2003) Effects of dietary saturated, monounsaturated and n-3 fatty acids on fasting lipoproteins, LDL size and post-prandial lipid metabolism in healthy subjects. Atherosclerosis 167, [16] Cohen JC & Berger GM (1990) Effects of glucose ingestion on postprandial lipemia and triglyceride clearance in humans. J Lipid Res 31, [17] Jeppesen J, Chen YI, Zhou MY, Schaaf P, Coulston A, Reaven GM (1995). Postprandial triglyceride and retinyl ester responses to oral fat: effects of fructose. Am J Clin Nutr. 61, [18] Harbis A, Defoort C, Narbonne H, Juhel C, Senft M, Latge C, Delenne B, Portugal H, Atlan-Gepner C, Vialettes B & Lairon D (2001) Acute hyperinsulinism modulates plasma apolipoprotein B-48 triglyceride-rich lipoproteins in healthy subjects during the postprandial period. Diabetes 50, [19] Harbis A, Perdreau S, Vincent-Baudry S, Charbonnier M, Bernard MC, Raccah D, Senft M, Lorec AM, Defoort C, Portugal H, Vinoy S, Lang V & Lairon D (2004) Glycemic and insulinemic meal responses modulate postprandial hepatic and intestinal lipoprotein accumulation in obese, insulin-resistant subjects. Am J Clin Nutr 80, [20] Cara L, Dubois C, Borel P, Armand M, Senft M, Portugal H, Pauli AM, Bernard PM & Lairon D (1992) Effects of oat bran, rice bran, wheat fiber, and wheat germ on postprandial lipemia in healthy adults. Am J Clin Nutr 55, [21] Lia A, Andersson H, Mekki N, Juhel C, Senft M & Lairon D (1997) Postprandial lipemia in relation to sterol and fat excretion in ileostomy subjects given oat-bran and wheat test meals. Am J Clin Nutr 66, D. Lairon 7

8 [22] Westphal S, Kastner S, Taneva E, Leodolter A, Dierkes J & Luley C (2004) Postprandial lipid and carbohydrate responses after the ingestion of a casein-enriched mixed meal. Am J Clin Nutr 80, [23] Tsetsonis NV & Hardman AE (1996) Effects of low and moderate intensity treadmill walking on postprandial lipaemia in healthy young adults. Eur J Appl Physiol Occup Physiol 73, [24] Thomas TR, Horner KE, Langdon MM, Zhang JQ, Krul ES, Sun GY & Cox RH (2001) Effect of exercise and medium-chain fatty acids on postprandial lipemia. J Appl Physiol 90, [25] Axelsen M, Eliasson B, Joheim E, Lenner RA, Taskinen MR & Smith U (1995) Lipid intolerance in smokers. J Intern Med 237, [26] Fielding BA, Reid G, Grady M, Humphreys SM, Evans K & Frayn KN (2000) Ethanol with a mixed meal increases postprandial triacylglycerol but decreases postprandial non-esterified fatty acid concentrations. Br J Nutr 83, [27] Lewis GF, O'Meara NM, Soltys PA, Blackman JD, Iverius PH, Druetzler AF, Getz GS & Polonsky KS (1990) Postprandial lipoprotein metabolism in normal and obese subjects: comparison after the vitamin A fatloading test. J Clin Endocrinol Metab 71, [28] Couillard C, Bergeron N, Prud'homme D, Bergeron J, Tremblay A, Bouchard C, Mauriege P & Despres JP (1998) Postprandial triglyceride response in visceral obesity in men. Diabetes 47, [29] Mekki N, Christofilis MA, Charbonnier M, Atlan-Gepner C, Defoort C, Juhel C, Borel P, Portugal H, Pauli AM, Vialettes B & Lairon D (1999) Influence of obesity and body fat distribution on postprandial lipemia and triglyceride-rich lipoproteins in adult women. J Clin Endocrinol Metab 84, [30] Guerci B, Verges B, Durlach V, Hadjadj S, Drouin P & Paul JL (2000) Relationship between altered postprandial lipemia and insulin resistance in normolipidemic and normoglucose tolerant obese patients. Int J Obes Relat Metab Disord 24, [31] Jeppesen J, Hollenbeck CB, Zhou MY, Coulston AM, Jones C, Chen YD & Reaven GM (1995) Relation between insulin resistance, hyperinsulinemia, postheparin plasma lipoprotein lipase activity, and postprandial lipemia. Arterioscler Thromb Vasc Biol 15, [32] Boquist S, Hamsten A, Karpe F & Ruotolo G (2000) Insulin and non-esterified fatty acid relations to alimentary lipaemia and plasma concentrations of postprandial triglyceride-rich lipoproteins in healthy middle-aged men. Diabetologia 43, [33] Karpe F (1999) Postprandial lipoprotein metabolism and atherosclerosis. J Intern Med 246, [34] Haffner SM (2002) Lipoprotein disorders associated with type 2 diabetes mellitus and insulin resistance. Am J Cardiol 90, 55i-61i. [35] Masding MG, Stears AJ, Burdge GC, Wootton SA & Sandeman DD (2003) Premenopausal advantages in postprandial lipid metabolism are lost in women with type 2 diabetes. Diabetes Care 26, [36] Zilversmit DB (1979) Atherogenesis: a postprandial phenomenon. Circulation 60, [37] Groot PH, van Stiphout WA, Krauss XH, Jansen H, van Tol A, van Ramshorst E, Chin-On S, Hofman A, Cresswell SR & Havekes L (1991) Postprandial lipoprotein metabolism in normolipidemic men with and without coronary artery disease. Arterioscler Thromb 11, [38] Patsch JR, Miesenbock G, Hopferwieser T, Muhlberger V, Knapp E, Dunn JK, Gotto AM, Jr. & Patsch W (1992) Relation of triglyceride metabolism and coronary artery disease. Studies in the postprandial state. Arterioscler Thromb 12, [39] Karpe F, Tornvall P, Olivecrona T, Steiner G, Carlson LA & Hamsten A (1993) Composition of human low density lipoprotein: effects of postprandial triglyceride-rich lipoproteins, lipoprotein lipase, hepatic lipase and cholesteryl ester transfer protein. Atherosclerosis 98, [40] Bansal S, Buring JE, Rifai N, Mora S, Sacks FM, Ridker PM (2007). Fasting compared with non fasting triglycerides and risk of cardiovascular events in women. JAMA, 29: [41] Nordestgaard BG, Benn M, Schnohr P, Tybjaerg-Hansen A (2007). Nonfasting triglycerides and risk of myocardial infarction, ischemic heart disease, and death in men and women. JAMA. 298: [42] Ryu JE, Howard G, Craven TE, Bond MG, Hagaman AP & Crouse JR, 3rd (1992) Postprandial triglyceridemia and carotid atherosclerosis in middle-aged subjects. Stroke 23, [43] Hamsten A, Silveira A, Boquist S, Tang R, Bond MG, de Faire U & Bjorkegren J (2005) The apolipoprotein CI content of triglyceride-rich lipoproteins independently predicts early atherosclerosis in healthy middle-aged men. J Am Coll Cardiol 45, D. Lairon 8

9 Figure. Métabolisme des lipoprotéines chez l homme. Dietary Fat & Cholesterol Bile Acids + Cholesterol LDL Peripheral Tissues Intestine Liver Chylomicron Chylomicron Remnant VLDL IDL HDL LPL LPL FFA FFA D. Lairon 9

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