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1 L A D I V I S I O N C E L L U L A I R E La phase M de la division cellulaire comporte deux événements : la division du noyau, ou mitose, et la division cytoplasme, ou cytodiérèse. Au cours de cette division, les différents composants d une cellule parentale (qui ont doublé au cours de l interphase précédente) sont partagés entre les deux cellules filles. I. Duplication du centrosome La duplication cellulaire nécessite la duplication du centrosome (figure 1). Le centrosome, ou centre cellulaire, est le centre organisateur de microtubules de la cellule. Il est constitué d une matrice protéique associée à une paire de centrioles (un centriole est une structure cylindrique constituée de 9 triplets de microtubules). A la fin de la phase G1 (voir le début du chapitre sur le noyau), les 2 centrioles se séparent de quelques microns mais restent reliés entre eux. Au cours de la phase S, un centriole fille apparaît à la base de chaque centriole mère, et s allonge à angle droit. Deux centrosomes se forment : l un contient le centriole le plus ancien (marqué par la présence d appendices distaux sur le centriole disque gris a la base du centriole sur la figure 1 - et la présence de tubuline epsilon dans le matériel péricentriolaire), l autre est encore immature. L élongation des centrioles filles et la maturation du deuxième centrosome continuent pendant la phase G2. Les deux centrosomes restent appariés jusqu au bout de la Phase M. Les centrosomes s éloignent ensuite pour donner deux faisceaux de microtubules irradiant en étoile autour de chaque centrosome, appelés alors asters. Ces deux asters vont former les pôles du fuseau mitotique. Figure 1 : Cycle du centrosome (réplication de centrioles) (voir le texte pour explications) 1

2 II. Description morphologique La description de la division cellulaire est basée sur l observation microscopique de cellules en phase M. La division nucléaire comporte 5 étapes successives survenant dans un ordre précis, alors que la cytodiérèse commence pendant la division nucléaire et se termine à la fin de la phase M (figure 2). Figure 2 : Durée des différentes étapes de la mitose et position de la cytodiérèse 1- La prophase (figure 3.1) Le début de la prophase est défini comme le moment ou la condensation chromatinienne, ayant débuté au cours de la phase G2, permet la visualisation de différents chromosomes. Ces chromosomes ayant dupliqué leur ADN au cours de la phase S précédente, se présentent sous la forme de deux chromatides sœurs, associées sur toute leur longueur. Le fuseau mitotique se forme à la fin de la prophase, dans le cytoplasme, à l extérieur du noyau. Ce fuseau est une structure bipolaire, constitué de microtubules et de protéines associées, dérivée de la duplication des centrosomes et de leur séparation. 2- La prométaphase (figure 3.2) La prométaphase commence au moment où l enveloppe nucléaire disparait. Les microtubules formant le fuseau mitotique peuvent alors entrer dans la région nucléaire, et se différencier en trois types de microtubules différents : les microtubules kinétochoriens qui s associent à des complexes protéiques (appelés kinétochores) fixés aux centromères, les microtubules polaires qui irradient de chacun des centrosomes et interagissent entre eux 2

3 au milieu du fuseau, et les microtubules astraux qui irradient dans toutes les directions à partir de chacun des centrosomes. 3- La métaphase (figue 3.3) Les microtubules kinétochoriens alignent les chromosomes sur un plan situé à mi-distance de chacun des pôles du fuseau (appelé plaque équatoriale). Chacun des chromosomes est maintenu à cette position grâce à la traction exercée au niveau des centromères par les microtubules kinétochoriens irradiant de chacun des pôles. 4- L anaphase (figure 3.4) L anaphase débute soudainement au moment où les chromatides sœurs de chaque chromosome se séparent et sont alors «tirées» vers le pôle qui leur fait face. Chaque chromatide constitue alors un chromosome «fils», qui se dirige vers un pôle cellulaire à la vitesse d un micromètre par minute. L anaphase dure seulement quelques minutes. 5- La télophase (figure 3.5) Les chromosomes «fils» sont arrivés à chacun des pôles du fuseau. Les microtubules kinétochoriens disparaissent, les microtubules polaires s allongent encore. Une nouvelle enveloppe nucléaire se reconstitue autour de chaque ensemble de chromosomes, la chromatine se décondense et le nucléole, qui avait disparu au moment de la prophase, commence à réapparaître. 6- La cytodiérèse (figure 3.6) Le cytoplasme se divise selon un processus appelé clivage ou segmentation, qui commence pendant l anaphase. La membrane cytoplasmique située au milieu de la cellule, s invagine dans un plan perpendiculaire au fuseau mitotique, créant un sillon de division qui s approfondit progressivement, ne laissant persister à la fin qu un pont cytoplasmique contenant les restes du fuseau mitotique, appelé corps intermédiaire, qui finit par se rompre pour donner naissance aux deux cellules filles. Centrosome Centre cellulaire, centre organisateur principal des microtubules (interphase), à l origine du fuseau mitotique (mitose) Une paire de centrioles+matrice protéique Aster Aspect étoilé du centrosome du fait de la nucléation de multiples microtubules Centromère Fuseau mitotique Région de constriction primaire d un chromosome mitotique séquence d ADN qui permet la fixation du kinétochore et l attachement d un chromosome au fuseau mitotique Ensemble de microtubules et protéines associées qui se forme entre les deux pôles d une cellule en mitose microtubules kinétochoriens+polaires+astraux 3

4 4

5 Figure 3 : les différentes étapes de la mitose 5

6 III. Régulation de la mitose Deux processus essentiels contrôlent la progression mitotique : 1- L activation du facteur MPF (Mitosis/Maturation/M phase Promoting Factor) permet le passage en mitose. Ce facteur MPF est un complexe protéique associant la cycline B et la kinase Cdk1. Il est responsable de la phosphorylation des lamines, de nucléoporines, de protéines associées aux microtubules, des histones et des condensines au début de la mitose. 2- L activation du complexe APC (Anaphase Promoting Complex ou cyclosome) est indispensable à la transition métaphase-anaphase. Ce complexe possède une activité ubiquitine ligase responsable du ciblage des protéines vers le protéasome afin qu'elles soient dégradées. Ses cibles majeures sont la cycline B (composant du MPF) et la sécurine. G > Prophase----/ / Métaphase > Anaphase MPF Activé inactivité APC inactive activé IV. Enveloppe nucléaire et mitose La dépolymérisation de la lamina nucléaire au début de la mitose est liée à la phosphorylation des lamines dans le complexe MPF. Certaines protéines de la membrane nucléaire interne sont également phosphorylées, ce qui bloque leurs interactions avec la chromatine. L enveloppe nucléaire disparaît et les constituants des pores nucléaires se dissocient. Figure 4 : La membrane nucléaire au cours de la mitose 6

7 En fin de mitose, les lamines et le protéines de la membrane nucléaire interne sont déphosphorylées, de telle sorte que des vésicules membranaires se reconstituent à la surface de chaque chromosome ou autour de groupes de chromosomes (figure 4). La fusion des vésicules membranaires en une enveloppe nucléaire unique nécessite la génération de RanGTP par le facteur d échange RCC1 et l hydrolyse secondaire du GTP. Parallèlement, les différents éléments du pore nucléaire se réassocient, permettant de reconstituer le stock de protéines nucléaires (comme les protéines nucléaires doivent être réimportées de façon répétée, après chaque mitose, le signal d importation des protéines dans le noyau n est jamais clivé)(voir le chapitre sur le noyau). V. Modifications des propriétés dynamiques des microtubules au cours de la mitose Les microtubules sont des structures cylindriques, constituées de 13 protofilaments linéaires, formés par une succession de molécules de tubuline. L étape de polymérisation initiale des molécules de tubuline (ou phénomène de nucléation) est un processus relativement lent, alors que l allongement du polymère par addition de dimères est un processus relativement rapide. L orientation des molécules de tubulines dans un protofilament lui donne une polarité structurelle, et permet de distinguer une extrémité dite «positive» (de croissance rapide, localisée à la périphérie de la cellule) et une extrémité dite «négative» (de croissance plus lente, localisée au niveau du centrosome). L instabilité dynamique des microtubules, c est-à-dire l alternance de polymérisation et dépolymérisation, est due à l hydrolyse retardée du nucléotide triphosphate GTP portée par les molécules de tubuline. Figure 5 : Synthèse et dégradation des microtubules 7

8 Les molécules de tubuline qui portent un nucléotide GTP ont une forte affinité pour l extrémité du polymère et s additionnent rapidement au polymère, créant ainsi un «chapeau» GTP, maintenant une structure rigide et favorisant l élongation. Lorsque le GTP est hydrolysé en GDP, la structure des molécules de tubuline est modifiée, courbant la fibre, et favorisant la dissociation des sous-unités (figure 5). Au cours de l interphase, le faisceau de microtubules irradiant du centrosome est dans un état d instabilité dynamique, au cours duquel il existe en permanence une croissance et une décroissance des microtubules, avec disparition et nucléation de nouvelles fibres. Au cours de la prophase, les propriétés dynamiques des microtubules sont modifiées : la demi-vie des fibres est beaucoup plus courte, et le taux de nucléation des fibres à partir du centrosome fortement accru, permettant la formation des asters. Les microtubules intervenant dans la constitution du fuseau mitotique sont ensuite stabilisés sélectivement, par interaction avec les kinétochores (microtubules kinétochoriens) ou avec les microtubules provenant de l autre centrosome (microtubules polaires). La formation d un fuseau bipolaire est due à la duplication des centrosomes, aux modifications locales des propriétés dynamiques des microtubules (modifications liées à l état de phosphorylation des protéines associées aux microtubules), et au fait que les protéines motrices sont capables d organiser l orientation d un ensemble de microtubules. VI. Kinétochores et centromères Au début de la phase M, chaque chromosome a entièrement répliqué son ADN, et comprend deux molécules identiques, appelées chromatides sœurs, appariées sur toute leur longueur. Cet appariement présente une constriction au niveau d une région particulière de l ADN, appelée centromère. L ADN centromérique comporte des séquences d ADN répétées (ADN alpha satellite), probablement nécessaires à la compaction de cette région et s associe à un complexe protéique spécifique appelé kinétochore au cours de la prophase. Chaque kinétochore forme une plaque au niveau du centromère de chaque chromatide, et est «capturé» par les microtubules provenant d un pôle du fuseau, de telle sorte que les chromatides sœurs s attachent aux pôles opposés du fuseau. La formation d une et d une seule région chromosomique associée au kinétochore est une condition sine qua non de ségrégation correcte d une chromatide à un pôle du fuseau (figure 6). La cohésion des deux chromatides sœurs fait intervenir des protéines spécifiques (cohésines) et Figure 6 : Centromère d'un chromosome métaphasique 8

9 se met en place dès la replication de l ADN. Au cours de la prophase, on observe une dissociation partielle de cohésines au niveau des bras chromosomiques et l association de condensines, qui raccourcissent l axe chromosomique et induisent des supers tours dans les boucles chromatiniennes. Les deux chromatides restent fortement associées au niveau de la région centromérique. L activation soudaine du complexe APC va induire l ubiquitination et la dégradation de protéines contrôlant la cohésion des chromatides (sécurines), libérant ainsi la séparase (enzyme protéolytique capable de dégrader les cohésines impliquées dans l attachement des centromères). La séparation brutale des centromères permet la migration des chromatides sœurs à chacun des pôles (figure 7). Figure 7 : Le complexe APCFizzy règle la transition métaphase/anaphase. (voir texte pour explication) VII. Forces exercées sur les chromosomes pendant la mitose A. Pendant la métaphase Le fuseau mitotique est dans un état d équilibre dynamique au cours de la métaphase. Les microtubules kinétochoriens et polaires gardent une longueur constante, tout en continuant à incorporer des molécules de tubuline à leur extrémité + (située au niveau du centre du fuseau), et à perdre des molécules de tubuline à leur extrémité (située au niveau du centrosome). Les forces permettant le positionnement des chromosomes au niveau de la plaque équatoriale sont complexes : traction des kinétochores vers chacun des pôles et éloignement des bras chromosomiques par une force d exclusion astrale (figure 8). 9

10 Figure 8 : Fuseau mitotique pendant la métaphase B. Séparation des chromatides sœurs au cours de l anaphase La séparation des chromatides au cours de l anaphase fait intervenir 2 processus (figure 9) : Au cours de l anaphase A, il existe un raccourcissement des microtubules kinétochoriens par dépolymérisation rapide au niveau de l extrémité + des microtubules ; Au cours de l anaphase B, il existe une séparation des pôles due : 1) à l allongement des microtubules polaires (force de glissement générée au niveau de l interaction médiane) ; 2) à une traction des pôles vers l extérieur (force de traction due à des interactions entre microtubules astériens et cortex cellulaire). Figure 9 : Les deux phases de l anaphase 10

11 VIII. Rôles des protéines motrices dans la formation du fuseau mitotique et le mouvement des chromosomes Les protéines motrices associées aux microtubules vont intervenir de manière majeure dans la formation du fuseau mitotique et dans les mouvements chromosomiques. Les protéines motrices impliquées sont : 1) la dynéine cytoplasmique (associée au complexe dynactine) ; 2) de nombreuses protéines de la superfamille des kinésines : KIN N (ayant un domaine moteur N terminal, et se déplaçant vers l extrémité +) ; KIN C (ayant un domaine moteur C terminal, et se déplaçant vers l extrémité -) ; KIN I (internal domain, induisant la dépolymérisation des microtubules). La formation du fuseau fait intervenir : 1. L organisation des microtubules au niveau des pôles par la dynéine 2. La séparation des pôles du fuseau par les KIN N bipolaires et KIN C unipolaire situées au niveau des microtubules polaires (figure 10a), et par la traction de la dynéine sur les microtubules astraux (figure 10b). Figure 10 : Protéines motrices dans la formation du fuseau mitotique et le mouvement des chromosomes 11

12 Au cours des premières phases de la mitose, les bras chromosomiques sont repoussés loin des pôles par des KIN N associées à la chromatine (chromokinésines) (vent polaire) (figure 10c). Ces chromokinésines sont inactivées à la transition métaphase-anaphase. Par ailleurs, l attachement du chromosome au fuseau mitotique fait intervenir la dynéine (au moment de la capture des kinétochores), puis un KIN N appelée CENP-E (permettant l association du kinétochore aux microtubules) (figure 10d). IX. Cytodiérèse La position du fuseau mitotique détermine quand et où la segmentation cytoplasmique aura lieu. Le sillon de division apparaît pendant l anaphase, dans le plan de la plaque équatoriale, et perpendiculairement au fuseau mitotique. Des interactions entre microtubules astraux et cortex cellulaire induisent la formation d un anneau contractile constitué de filaments d actine et de myosine. C est la contraction de cet anneau qui va permettre l invagination progressive de la membrane cytoplasmique au niveau du sillon de segmentation (figure 11). Figure 11 : Anneau contractile séparant les deux cellules La majorité des cellules se divisent de manière symétrique, donnant naissance à deux cellules filles identiques. Néanmoins, dans certains cas (en particulier au cours du développement embryonnaire), il existe des divisions cellulaires asymétriques, donnant naissance à des cellules de taille et/ou de composition biochimique différente. 12

13 X. Anomalies de la division cellulaire A. Altérations des centrosomes Les anomalies du centrosome (anomalies de nombre, duplication excessive ou absente, assemblage ectopique) entraînent la formation de fuseaux mitotiques anormaux, ne permettant pas une ségrégation égale et sans cassure des chromosomes lors de la division cellulaire. Ces anomalies sont fréquemment observées dans les cellules cancéreuses et interviennent probablement dans l instabilité génétique (aneuploïdie) associée à la tumorigenèse. B. Point de contrôle du fuseau mitotique La ségrégation égale des chromatides à chaque cellule fille nécessite l attachement des tous les chromosomes aux deux pôles du fuseau mitotique et leur alignement au niveau de la plaque équatoriale. Il existe un système de contrôle permettant de détecter et de corriger les attachements manquants ou défectueux, et de temporiser l anaphase si nécessaire. Ce système de contrôle, appelé point de contrôle du fuseau mitotique, repose sur les kinétochores et un certain nombre de protéines spécifiques récemment identifiées : les kinétochores qui ne sont pas attachés de manière stable à un pôle du fuseau transmettent un signal d attente à la cellule, signal capable d empêcher l activation du complexe APC (qui contrôle la séparation des chromatides sœurs). Il a été mis en évidence des anomalies de ce système de contrôle (mutation des gènes impliqués) dans certains cancers. 13

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