Publié : le 14 octobre 2002 Reçu : le 20 août 2002 BMC Pediatrics 2002, 2 :10 Accepté : le 14 octobre 2002
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- Ségolène Damours
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1 BMC pediatrics BioMed Central Article de recherche Accès Libre Sécurité d une nouvelle formule (hydrolysat poussé de caséine) chez les enfants souffrant d allergie aux protéines du lait de vache : étude en double aveugle avec permutation. Suzanne WJ Terheggen-Lagro *1, Ilse MSL Khouw 2, Anne Schaafsma 2 et Erik AK Wauters 1 Adresses: 1 Department of Pediatrics, Wilhelmina Childrens Hospital, Utrecht, Pays-Bas et 2 Friesland Nutrition Research, Friesland Coberco Dairy Foods, Leewarden, Pays-Bas. Courriers électroniques : Suzanne WJ Terheggen-Lagro * - s.terheggen@wkz.azu.nl ; Ilse MSL Khouw ims.khouw@fdf.nl ; Anne Schaafsma a.schaafsla@fdf.nl ; et Erik AK Wauters ewauters@wxs.nl Publié : le 14 octobre 2002 Reçu : le 20 août 2002 BMC Pediatrics 2002, 2 :10 Accepté : le 14 octobre 2002 Cet article est disponible à partir de l adresse suivante : 2002 Terheggen-Lagro et col. Détenteur des droits : BioMed Central Ltd. Cet article est publié en Libre Accès : la copie verbatim et la diffusion de cet article sont autorisées sur l ensemble des supports à toutes fins, sous réserve que le présent avis soit inclus ainsi que l URL d origine de l article. Résumé Contexte : Les formules pour nourrissons souffrant d'allergie aux protéines du lait de vache (APLV) doivent être à base de protéines fortement hydrolysées. Cependant, le terme «fortement» n'est pas strictement défini. Des différences de masse moléculaire et de longueur des chaînes peptidiques peuvent affecter le résultat clinique. Nous avons étudié la sécurité d'une nouvelle formule à base de caséine fortement hydrolysée (Frisolac Allergycare, ci-après «FAC» ou Nutribén APLV) pour les enfants qui souffrent d'une APLV médiée par les IgE. Procédés : Trente enfants, âgés de 1,5 à 14,8 ans (4,9 ans en moyenne), souffrant d'une allergie persistante au lait de vache, ont été inclus dans cette étude comparative avec produit de référence (Nutramigen, ci-après «NUT») réalisée en double aveugle avec permutation. Tous présentaient des prick-tests positifs ainsi qu une allergie médiée par les IgE, et développaient des réactions immédiates après l'ingestion de petites quantités de lait. Vingt-cinq enfants présentaient également des tests RAST (radioallergosorbent) positifs au lait de vache. Les formules fournies étaient composées à 80% d une formule élémentaire associée à 20% du produit de référence ou du produit à tester. Les périodes de permutation duraient deux semaines. La masse moléculaire (procédé de MALDI TOF et CLHP) et la distribution des longueurs des chaînes peptidiques (adaptation de la méthode de dégradation d'edman) ont été déterminées pour les deux produits. Résultats : Les masses moléculaires maximales de NUT et FAC (Nutribén APLV) sont respectivement de 2,1 et 2,56 kda. La contribution des acides aminés libres et des petits peptides < 0,5 kda est de 46% pour FAC et de 53% pour NUT. Environ 50 % de la fraction protéique des deux produits est composée de peptides d'une longueur supérieure à quatre acides amines. Trois enfants n'ont pas terminé l'étude. Les autres enfants ont tous très bien toléré la formule FAC ; aucun évènement indésirable n'a été rapporté. Conclusions : La nouvelle formule à base de caséine fortement hydrolysée (FAC ou Nutribén APLV) peut être utilisée en toute sécurité chez les enfants souffrant d'une allergie au lait de vache médiée par les IgE. Page 1/8
2 Contexte L allergie aux protéines du lait de vache (APLV) est un problème de plus en plus fréquent chez les nourrissons, qui résulte d une réaction immunologique anormale aux protéines du lait de vache [1]. Environ 3% de tous les nouveaux-nés souffriront d APLV au cours de leur première année de vie. Bien que le lait maternel soit le meilleur à donner aux enfants, 1,5% environ des nourrissons allaités développeront une APLV [2]. Le traitement de l APLV chez les nourrissons et les jeunes enfants comporte la suppression totale du lait de vache dans l'alimentation et le recours à des formules «hypoallergéniques». La Société Européenne d Allergologie et d Immunologie Pédiatrique (ESPACI), ainsi que la Société Européenne de Gastroentérologie, Hépatologie et Nutrition Pédiatrique (ESPGHAN) ont toutes deux souligné que seules des formules fortement hydrolysées devaient être utilisées dans l APLV IgE-médiée, étant donné leur tolérance et leur hypoallergénicité démontrée [3-6]. Il convient d éviter les formules partiellement hydrolysées chez les nourrissons souffrant d'aplv en raison de la fréquence inacceptable des évènements indésirables, parfois même sévères, associés à leur ingestion [4, 7-9]. Cependant, ces hydrolysats peuvent être utiles dans la prévention de l APLV chez les nourrissons présentant un risque élevé, tel que cela a été démontré par quatre études récemment publiées [10-13]. Les termes «partiellement» et «fortement» ne sont pas clairement définis. Bien que la masse moléculaire constitue un important critère de classification, des études ont permis de démontrer que des produits comportant des hydrolysats d une masse moléculaire comparable pouvaient avoir des effets préventifs ou thérapeutiques différents [12], ou que ce facteur avait une valeur prédictive inférieure à celle attendue [11]. D autres caractéristiques, telles la distribution des longueurs des chaînes peptidiques, pourraient être nécessaires pour déterminer l efficacité de l hydrolysat protéique. Toutefois ceci reste à étudier et, à l heure actuelle, le seul moyen de déterminer la sécurité d un produit à base d hydrolysat consiste à le mettre à l essai chez des sujets souffrant d APLV, ainsi que l ont également indiqué l'académie de Pédiatrie Américaine [7] et la Communauté Européenne [14]. L objet de cette étude en double aveugle avec permutation était de déterminer si une nouvelle formule à base de caséine fortement hydrolysée (FAC ou Nutribén APLV), comportant environ 22% d acides aminés libres et présentant une masse moléculaire maximale de 2,56 kda, pouvait être administrée de façon sûre à des enfants souffrant d une APLV IgE-médiée. Le Nutrimagen («NUT») a été utilisé comme produit de référence. Procédés Les caractéristiques peptidiques des produits utilisés ont été étudiées par le biais de trois méthodes. La détermination de la masse moléculaire absolue a été réalisée par la méthode de spectrométrie de masse de désorption/ionisation assistée par matrice couplée à un analyseur à temps de vol (MALDI- TOF), une méthode quantitative rapide et précise dotée d'une résolution élevée pour les peptides, telle que décrite par Kaufmann [15] et Soeryapranata [16]. La distribution des tailles moléculaires a été mesurée par chromatographie par perméation sur gel haute performance (HP-GPC, Superdex 75 HR1N /30 colonnes) avec tampon phosphate-sulfate (ph 6,65) et détection spectrophotométrique à 20 nm. Pour le calibrage, les protéines et peptides suivants ont été utilisés : albumine sérique bovine (68 kda), alpha-lactalbumine bovine (14,40 kda), cytochrome C (12,32 kda), insuline A oxydée (2,53 kda), bradikinine (1,06 kda), Arg-Lys-Asp-Val-Tyr (0,68 kda), Pro-Phe-Gly-Lys (0,447 kda), Thr-Tyr- Ser (0,369 kda), Tyr-Arg (0,337 kda) et TRP-Gly (0,261 kda). Cette méthode HP-GPC est souvent utilisée comme une possibilité alternative de mesure de la masse moléculaire. Une distribution précise des longueurs des chaînes peptidiques a été obtenue selon une technique adaptée de la méthode de dégradation d'edman. Trente enfants sous traitement (23 garçons et 7 filles) ont été inclus dans l étude. Les caractéristiques des participants sont décrites dans le Tableau 1. Tous les enfants présentaient des réactions d hypersensibilité immédiates IgE-médiée après exposition à ou ingestion de petites quantités de lait de vache lors de leur inclusion. Les réactions au lait de vache étaient une exacerbation d un eczéma préexistant (éruption de type morbiliforme), un syndrome d allergie orale, un sifflement respiratoire, des éternuements, des vomissements, une rhinoconjonctivite et même une réaction anaphylactique. Des prick-tests cutanés ont été réalisés en utilisant des extraits de lait de vache. Les résultats ont été évalués après 15 minutes. Un test positif était catégorisé comme une papule ortiée de 3 mm ou plus. De l histamine (10 mg/ml) et une solution de diluant ont été utilisés comme témoins positif et négatif respectivement. Tous les enfants ont présentés des prick-tests positifs au lait de vache et 25 sur 30 ont également présenté un test RAST (radioallergosorbent) positif au lait de vache. Tous les enfants utilisaient des formules fortement hydrolysées de différents fabricants. Aucun d eux ne présentait des signes d allergie. Page 2/8
3 L étude suivait un schéma comparatif avec produit de référence, en double aveugle et avec permutation des groupes. Pour assurer le schéma en double aveugle de l étude, les formulations testées ont été mélangées avec une formule élémentaire, fabriquée sur place et prescrite par le Wilhelmina Children s Hospital dans l APLC sévère, selon un rapport de 80% de formule élémentaire et 20% de formule testée. Des tests organoleptiques (goût, odeur et apparence extérieure) réalisés par des inspecteurs indépendants ont montré qu'avec ce rapport la formule testée, FAC (Nutribén APLV) (Friesland Nutrition, Leeuwarden, Pays-Bas) était indifférenciable du produit de référence NUT (Mead Johnson, Etats-Unis) qui est utilisé à grande échelle pour le traitement de l APLV. Les formules ont été mélangées dans des conditions aseptiques avant d être codées. Une fois le consentement éclairé obtenu, les enfants ont été assignés par randomisation au groupe A ou au groupe B. Le groupe A a commencé à prendre la formule testée durant la première période (semaines 1 et 2) avant de passer au produit de référence durant la seconde période (semaines 3 et 4). Le groupe B a commencé avec le produit de référence puis a reçu la formule testée au cours de la seconde période. Pour les enfants qui avaient développé par le passé une réaction anaphylactique au lait de vache, une exposition en ouvert à la formule testée a été réalisée auprès du centre de jour du Wilhelmina Children s Hospital. Lorsqu aucun évènement indésirable ne s est produit durant l exposition, l on a considéré qu il était sûr pour l enfant de recevoir la formule testée au cours de cette étude. Un questionnaire hebdomadaire comportant des questions sur les manifestations cutanées, gastrointestinales, respiratoires, le comportement, la fièvre et l anaphylaxie a été renseigné. Les questions se voyaient attribuer une note d 1 point en cas de réponse positive, de 0,5 point en cas de réponse ±, et de 0 point en cas de réponse négative. Les scores obtenus au questionnaire ont été analysés selon le test des rangs signés de Wilcoxon, en testant l hypothèse selon laquelle aucune différence n existait entre la formule testée et le placebo. Une valeur P < 0,05 a été considérée statistiquement significative. Cette étude a été approuvée par le Comité d Éthique Médical de l Hôpital Universitaire d Utrecht, Pays-Bas. Légende : Panneau A Masse (m/z) Page 3/8
4 Figure 1 Profil des masses moléculaires des hydrolysats utilisés dans Frisolac Allergycare FAC (Nutribén APLV). Le profil des masses moléculaires est déterminé selon la méthode MALDI-TOF telle que décrite par Schols [19] et Kaufmann [15] et Soeryapranata [16]. Résultats Les masses moléculaires maximales moyennes (MALDI-TOF), déterminées pour la fraction protéique des produits complets, étaient de 2,108 kda et 2,562 kda pour NUT et FAC respectivement. Il existait une différence remarquable entre la masse moléculaire de l hydrolysat utilisé dans FAC et le produit fini FAC. La masse moléculaire moyenne passait de 1,613 dka à 2,562. Ce paramètre n a pas étudié pour NUT étant donné que l'on ne disposait pas de l'hydrolysat utilisé dans ce produit. Le profil des poids moléculaires et le profil des chaînes peptidiques des hydrolysats sont indiqués dans les Figures 1, 2 et 3. Les Figures 1 et 2 ne montrent pas de différences notables entre les poids moléculaires absolus de FAC (Nutribén APLV) et NUT. Concernant le profil des chaînes peptidiques (Figure 3), il a été montré que l hydrolysat du produit testé comportait plus de dipeptides et de tripeptides et une teneur quelque peu inférieure en acides aminés libres, comparativement à NUT. Vingt-sept des trente enfants ont terminé l étude. Sur les trois enfants qui ne l ont pas terminée, deux enfants ont refusé de boire la formule après deux semaines, et un enfant a présenté une exacerbation d une dermatite durant la période NUT. Le groupe A comprenait 12 enfants et le groupe B 15 enfants. La distribution en termes d'âge, de sexe, de résultat au test RAST, d'affection atopique et de score au questionnaire était comparable entre les deux groupes au début de l étude (Tableau 2). Aucun des 27 enfants n a développé de réaction indésirable ou d exacerbation des symptômes allergiques avec la formule testée. Tableau 1 : Caractéristiques des patients Nombre 30 Âge mois Âge moyen 51 mois Sexe 23 garçons, 7 filles Affection atopique Eczéma 23 Asthme/sifflement respiratoire 17 Symptômes gastro-intestinaux 3 2 signes 10 Test RAST positif 25 Prick-test positif 30 Symptômes après exposition au lait de vache Allergie orale 7 Sifflement respiratoire 5 Urticaire 8 Exacerbation d un eczéma (éruption) 10 Œdème de Quincke 3 Vomissement 2 Rhino-conjonctivite 2 Anaphylaxie 1 2 symptômes 8 Le score moyen était de 1,28 (écart-type : 1,87) après utilisation de la formule de référence NUT et de 0,89 (écart-type : 1,28) après utilisation de la formule testée. Une analyse selon la méthode de test des rangs signés de Wilcoxon indiquait que les deux formules ne présentaient pas de différence significative (p = 0,135). Discussion Dans le cadre de cette étude FAC (Nutribén APLV) se montre aussi efficace que NUT, ce qui indique que Frisolac Allergycare convient aux nourrissons et enfants atteints d APLV. Les deux produits présentent des masses peptidiques moléculaires maximales inférieures à 3 kda (Figures 1 et 2), une Page 4/8
5 taille moléculaire jugée présenter une faible probabilité de liaison pour au moins deux sites de liaison d anticorps, nécessaires à l induction d une réaction allergique [19]. Sur la base de la distribution des longueurs peptidiques (Figure 3), FAC (Nutribén APLV) contient moins d acides aminés libres, une caractéristique avantageuse pour le goût. Des études antérieures chez l animal (non publiées) ont donné une première indication que l utilisation de l hydrolysat de FAC (Nutribén APLV) serait sûre chez des enfants souffrant d une APLC démontrée. Dans ces études, aucun développement d anticorps spécifiques à l hydrolysat n a été constaté chez des souris et des rats, tandis qu aucune anaphylaxie systémique active n a pu été déclenchée chez des cobayes. Bien que les deux produits, FAC (Nutribén APLV) et NUT, présentaient des masses moléculaires inférieures à 3 kda selon les résultats obtenus avec nos méthodes, Rosendal et Barkholt [18] ont démontré que même des formules fortement hydrolysées telles NUT pouvaient contenir des fractions peptidiques d une masse moléculaire supérieure à 5 dka, déterminées avec la technique d électrophorèse SDS-PAGE. Ce fait, suggèrent-ils, pourrait expliquer les rares survenues de réactions allergiques à ces formules. Toutefois, aucun épitope n a été détecté pour des anticorps antiprotéines de soja, de caséine ou de lactosérum. Ils n ont également trouvé que de faibles quantités de bêta-lactoglobuline dans NUT, avec la méthode ELISA en sandwich, bien que la principale source de protéines utilisée ait été la caséine. La présence d une protéine de lactosérum dans un tel produit peut être expliquée par une co-précipitation survenue durant l isolation de la fraction de caséine, ou par une contamination durant le traitement, mais peut également résulter d une surestimation due à la méthode ELISA. Par conséquent, pour étudier avec précision une formule hydrolysée il convient de réaliser une étude clinique chez des patients atteints d allergie aux protéines du lait de vache. Le fait que le produit fini FAC (Nutribén APLV) présente une masse moléculaire maximale supérieure comparativement à l hydrolysat utilisé peut s expliquer par l agrégation de petits peptides avec des particules de plus grandes tailles, ou par une contamination survenue malgré les précautions adoptées durant le traitement. L on sait qu en raison du traitement thermique, une hydrolyse enzymatique et des modifications au niveau de sites d agrégation de la structure protéique, tels les groupes SH, peuvent survenir et favoriser la formation de ponts S-S [19]. Toutefois, Rosendal et Barkholt [18] n ont pas trouvé de quantités considérables de substance agrégée ou polymérisée dans 12 produits avec différents degrés d hydrolyse. Il convient de souligner le fait que tous les enfants inclus réagissaient bien aux produits de référence avant l inclusion. Ainsi, les enfants qui auraient pu ne pas tolérer les faibles quantités de peptides de taille supérieure susceptibles d'être présents dans le produit de référence ont été exclus. Page 5/8
6 Légende : Panneau B Masse (m/z) Figure 2 Profil des masses moléculaires de Nutramigen (NUT). Le profil des masses moléculaires est déterminé selon la méthode MALDI-TOF telle que décrite par Schols [19] et Kaufmann [15] et Soeryapranata [16]. Tableau 2 : Caractéristiques des groupes au début de l étude Groupe A Groupe B Nombre Âge moyen (mois) 64,4 64,0 Sexe (garçons/filles) 10/2 11/4 Test RAST (positif/négatif) 10/2 12/3 Affection atopique (nombre) : Dermatite 5 5 Asthme 2 6 Dermatite et asthme 4 3 Dermatite et symptômes gastro-intestinaux 1 1 Score moyen au questionnaire au début de l étude 1,98 1,78 Un autre point à noter est l inclusion d enfants plus âgés dans cette étude. Toutefois, nous sommes d avis que ces enfants souffrant d une APLV persistante peuvent être considérés comme un groupe plus vulnérable. Page 6/8
7 Figure 3 Ordonnée : % (pmo/pmo/total) Abscisse : Nombre d acides aminés Profil des longueurs peptidiques des hydrolysats utilisés dans FAC (Nutribén APLV) et Nutramigen (NUT). Le profil des longueurs peptidiques est déterminé par le biais d une technique adaptée de la méthode de dégradation d Edman décrite par Siemensma et col. [17]. Conclusion Étant donné que des enfants souffrant d une APLV IgE-médiée persistante et démontrée n ont pas développé de réactions indésirables après la consommation d une nouvelle formule fortement hydrolysée FAC (Nutribén APLV), cette formule peut être considérée sûre pour cette population cible. Déclaration sur les conflits d intérêts Friesland Nutrition, fabricant du produit Frisolac Allergycare (Nutribén APLV), a financé cette étude. Bien que deux des auteurs soient des employés de Friesland Nutrition (IK et AS), ils n ont pu influencer les résultats finaux de l étude étant donné que le travail pratique a été réalisé par des chercheurs indépendants du Wilhelmina Children s Hospital (STL et EK). Les résultats de cette étude n auront pas non plus d impact sur les intérêts financiers de Friesland Nutrition, car ce produit constitue une formule spéciale qui ne contribue que dans une très faible mesure aux intérêts financiers généraux de la société. Cette étude visait uniquement à obtenir des informations sur la tolérance et l efficacité de la formule chez des nourrissons et des enfants souffrant d allergie aux protéines du lait de vache. Contributions des auteurs STL a réalisé la partie pratique de l étude et a participé à l évaluation des données ainsi qu à la préparation du manuscrit. IK a participé à l établissement du protocole de l étude, au groupe de travail et à l évaluation des données. AS a participé à l établissement du protocole de l étude et à la préparation du manuscrit. EW a assuré la supervision de l étude, a contribué au travail pratique, à l évaluation des données ainsi qu à la préparation du manuscrit. Page 7/8
8 Historique de l article avant publication L historique de cet article préalablement à sa publication peut être consulté ici : Page 8/8
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