PHYSIOLOGIE VEGETALE. > Photosynthèse et excès de lumière : stress-oxydant, photoinhibition et photoprotection
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- Edgar Piché
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1 THEME 1 : Autotrophie - Nutrition carbonée PHYSIOLOGIE VEGETALE THEME 2 : Nutrition minérale THEME 3 : Relations hydriques > Photosynthèse et excès de lumière : stress-oxydant, photoinhibition et photoprotection RAPPELS Lorsqu une plante, exposée préalablement à un éclairement faible, est analysée pour la réponse de son activité photosynthétique (dégagement d oxygène, par exemple) à la lumière, une courbe biphasique, dite courbe de saturation de la photosynthèse par la lumière, est obtenue (c.f. cours). Sous éclairement limitant, le rendement quantique est maximum, puis décroît au voisinage de la saturation. Pour les valeurs élevées d éclairement (au moins la moitié de l éclairement solaire maximum, environ 1000 µmol de photons.m - 2.s -1 ), l activité photosynthétique est maximale. Dans ces conditions, l activité photosynthétique est limitée par les réactions d assimilation du CO 2. Les processus de photo-inhibition sont observés dans la nature lorsque les plantes sont amenées à faire face à des conditions d éclairements subits très intenses. De plus, ils sont considérablement accentués lorsque les plantes sont soumises à une température basse (2-5 C). De telles conditions sont rencontrées dans les pays nordiques au cours des mois de juin et de juillet. I PHOTO-INHIBITION DYNAMIQUE ET CHRONIQUE 1 ) Quelles sont les causes et les conséquences des deux types de photo-inhibition? Qu est-ce qui les différencie? Doc A : Photo-inhibition dynamique et photo-inhibition chronique (Dunod) Lorsque la courbe de saturation de la photosynthèse par la lumière est réalisée sur une plante préalablement exposée à un très fort éclairement, une diminution du rendement quantique foliaire (rapport du nombre de moles de CO 2 absorbés sur le nombre de moles de photons absorbés) est observée, alors que l activité photosynthétique maximale de la plante n est pas modifiée. Il s agit d une photo-inhibition dite «dynamique», car la capacité maximale de fixation du carbone n est pas touchée. Si en revanche, l excès d éclairement est prolongé, on observe une baisse simultanée du rendement quantique et une réduction importante de l activité photosynthétique maximale lors du retour à la normale. Il s agit dans ce cas d une photo-inhibition chronique qui est associée à une baisse d assimilation du CO 2. Doc B : Réponse à la lumière (éclairement) de plantes préalablement soumises à un éclairement : (1) limitant puis saturant, (2) intense de courte-durée : photo-inhibition dynamique, (3) intense et prolongé : photoinhibition chronique. Pmax : Photosynthèse optimale ; : rendement quantique foliaire (Dunod)
2 II GENERATION DES ROS ET DOMMAGES DANS LE CHLOROPLASTE 2 ) Rappelez la définition des mots : oxydant/réducteur. A l aide d un schéma, expliquez la cause et la conséquence de la production des dérivés réactifs de l oxygène (ROS) au sein des chloroplastes. Doc C : Origine de la formation des ROS lors de la photo-inhibition (Dunod) D une manière générale en condition d excès de lumière, la limitation de l activité photosynthétique par la vitesse des réactions d assimilation du CO 2 entraîne une diminution de l utilisation du NADPH et de l ATP produits par la chaîne photosynthétique (donc de la régénération de NADP + et d ADP). Il en résulte une saturation de la chaîne de transfert d électrons, dont les transporteurs se trouvent dans un état réduit. Les photosystèmes ne peuvent alors plus évacuer les charges électroniques provenant de l excès des photons absorbés. - Au niveau du PSII, les électrons provenant de l oxydation de l eau tendent à réagir avec l oxygène moléculaire environnant. La réduction de l oxygène est alors partielle et aboutit à la formation d ions superoxyde (O 2 - ) en partie transformés par la suite en H 2 O 2 (peroxyde d hydrogène ou eau oxygénée) grâce à l intervention de la superoxyde dismutase (réaction de Mehler). Les deux ROS, O 2 - et H 2 O 2, peuvent à leur tour interagir pour former le radical hydroxyl (OH - ) particulièrement réactif. - Simultanément, au niveau du PSI, les molécules de chlorophylles des centres réactionnels ne peuvent plus retourner à l état fondamental par photochimie. Les chlorophylles excitées, à l état triplet ( 3 Chl), réagissent alors avec l oxygène (forme triplet 3 O 2 à l état fondamental) pour donner naissance à l oxygène singulet ( 1 O 2 ). L oxygène singulet est une forme active de l oxygène susceptible de conduire à la dégradation des structures plastidiales. Doc D : Les différentes formes actives de l oxygène représentées selon la séquence de leurs équivalents réduits (Dunod). Doc E : Dommages photo-induits (Dunod). Les espèces actives de l oxygène sont extrêmement dangereuses pour les plantes. Le peroxyde d hydrogène par exemple est un inhibiteur de certaines enzymes du cycle de réduction des pentoses. Les radicaux libres OH - sont des oxydants redoutables, capables d arracher des électrons aux macromolécules organiques cellulaires, provoquant la peroxydation des lipides membranaires, la destruction des protéines (notamment la D1, centre réactionnel du PSII), la détérioration de l ADN chloroplastique. Ainsi, dans les conditions de fort éclairement et de basse température (8 à 12 C), la machinerie photosynthétique est endommagée par les dérivés réactifs de l oxygène. L activité photosynthétique et par conséquent la croissance sont fortement diminuées.
3 Doc F : Peroxydation des lipides membranaires et intervention d une molécule antioxydante (le tocophérol ou vitamine E) (Dunod). Le processus est initié par l attaque d une double liaison par une forme radicalaire oxydante (X ) qui arrache un atome d hydrogène et aboutit à la synthèse d un radical pentadiènyl (a). Un radical peroxyl et un diène conjugué sont ensuite formés (b). La partie radicalaire peroxyl se localaise à l interface eaumembrane (c). Lors de l intervention d une molécule antioxydante comme le tocophérol, le radical peroxyl réagit avec le tocophérol, ce qui convertit le lipide représenté en (a) en hydroperoxyde (d). Le radical tocophérol qui est formé peut être réparé (réduit) par l ascorbate (non représenté ici). III MECANISMES DE PHOTOPROTECTION DES CHLOROPLASTES Il existe divers dispositifs de protection et de régulation qui permettent une adaptation à court terme du fonctionnement des chloroplastes lors des variations rapides de l éclairement. Sous l action d un éclairement intense conduisant à une photo-inhibition dynamique, la plante peut mettre en œuvre une série de processus de photo-protection. 3 ) Vous expliquerez les mécanismes de photo-protection mis en place par les plantes à l échelle de la feuille et de la cellule. Comment s appelle le mouvement des organites dans la cellule sous l effet d un courant cytoplasmique? Doc G : Mouvements des feuilles et des chloroplastes dans les cellules du parenchyme chlorophyllien en réponse à la lumière (Dunod). 4 ) A l aide d un organigramme, vous expliquerez le mécanisme de photo-protection mis en place par les plantes à l échelle du chloroplaste.
4 Doc H : Migration des monomères phosphorylés de l antenne mobile du PSII (LHCII) des zones granaires vers les régions non accolés. Etat 1 : LHCII non phosphorylé, associé au PSII ; Etat 2 : LHCII phosphorylé, associé au PSI (Dunod). Doc I : Régulation des flux énergétiques au niveau des thylakoïdes (Dunod). La migration de l antenne mobile du PSII (LHCII) vers l antenne du PSI conduit à une transition entre un état 1 (LHCII au PSII) et un état 2 (LHCII au PSI). Cette migration de l antenne LHCII permet une redistribution de l énergie lumineuse entre les deux photosystèmes et une baisse de la capture des photons au niveau du PSII. La migration de l antenne mobile du PSII a lieu lorsqu elle est phosphorylée par une kinase dont l activité dépend du degré d oxydoréduction du pool des plastoquinones (PQ). Un senseur (sensible à l état redox du pool des PQ) de nature inconnue (proche mais différent de PQ) active la LHCII-kinase lorsque PQ est à l état réduit (plastoquinol), ce qui est le cas en état 1 lorsque l éclairement devient excessif. La kinase entraîne alors la phoshorylation du LHCII et l apparition de charges répulsives par rapport à l antenne proximale mineure. La forme phosphorylée de LHCII transfère l énergie d excitation au PSI aux dépends du PSII, diminue la formation des formes actives de l oxygène dans l environnement du PSII, et favorise le transfert d électron cyclique autour du PSI (cf. transfert d électrons cycliques). Le fonctionnement prolongé du chloroplaste en état 2 entraîne l oxydation du pool des quinones et la déphosphorylation par une phosphatase de l antenne ; la kinase quant à elle est progressivement inactivée. 5 ) Rappelez ce que sont les xanthophylles (structure, fonction, localisation). Schématisez le cycle des xanthophylles. Pourquoi est-ce un mécanisme efficace? Remarque : en cas d excès de lumière, la plante peut aussi mettre en place le transport cyclique des électrons. De quoi s agit-il? Quels sont les avantages et les inconvénients? Où le retrouve-t-on chez les C4?
5 Doc J : Le cycle des xanthophylles permet une dissipation thermique (Dunod). Le cycle des xanthophylles constitue un mécanisme biochimique qui permet la dissipation sous forme de chaleur de l excès d énergie lumineuse reçue par les feuilles de la plante. Les xanthophylles impliquées dans ce processus sont associées à l antenne du PSII. Ces pigments changent de structure sous l action d enzymes : les époxydases et les dé-époxydases ; la forme non-époxydée de la violaxanthine (zéaxanthine), étant capable de recevoir l énergie de la chlorophylle excitée. Le passage des formes violaxanthine à anthéraxanthine puis zéaxanthine est possible grâce à l intervention d une dé-époxydase membranaire, qui utilise le pouvoir réducteur de l ascorbate (ASA). Cette réaction est activée suite à une diminution du ph du lumen, ce qui constitue un mode de régulation très efficace ; l excès de lumière conduisant à la saturation de la chaîne de transfert des électrons et à l établissement d un gradient de ph transmembranaire élevé. Le changement du ph dans le lumen induit un changement de conformation des protéines des complexes antennaires du PSII, permettant le positionnement favorable de la zéaxanthine par rapport à la chlorophylle (moins de 10 Â) et le transfert d énergie entre ces molécules. Le recyclage de l ascorbate s effectue par réduction du déshydroascorbate (DHA) qui diffuse facilement à travers la membrane dans le stroma par le système glutathion réductase à NADPH (GR) et déshydroascorbate réductase (DHAR). En permettant la dissipation de l énergie lumineuse reçue en excès, la formation de la zéaxanthine limite la formation des ROS. Doc K : Enzymes impliquées dans la conversion de la violaxanthine en zéaxanthine dans les thylakoïdes en réponse à un changement de l intensité lumineuse. La forme intermédiaire anthéraxanthine n est pas représentée. ASA : acide ascorbique ; MDHA : monodéshydroascorbate (Dunod). IV MECANISMES D ELIMINATION DE L O2 ET DE SES DERIVES REACTIFS 6 ) Quel processus (en compétition avec la photosynthèse) permet d éliminer le surplus d O 2 chez les plantes en C3? Expliquez pourquoi. 7 ) A l aide des documents suivants en ANNEXE, présentez les avantages et les inconvénients des différentes particularités des mitochondries végétales dans un tableau. 8 ) Selon vous, qu est-ce qu un anti-oxydant? Citez quelques antioxydants évoqués dans ce dossier (antioxydants enzymatiques) et quelques antioxydants non-enzymatiques que vous connaissez.
6 ANNEXE PARTICULARITES DES MITOCHONDRIES VEGETALES I RAPPELS SUR LES MITOCHONDRIES La mitochondrie est délimitée par une enveloppe constituée de deux membranes aux propriétés très différentes : - La membrane externe contient une protéine transmembranaire, la porine, qui permet le passage des ions et des métabolites de masse molaire < 10 kda. - La membrane interne très riche en protéines et quasiment imperméable aux ions et aux métabolites hydrosolubles. La chaîne respiratoire ou chaîne de transport des électrons est localisée dans la membrane interne des mitochondries. Chaque mitochondrie contient des milliers d exemplaires de la chaîne de transport d électrons. Les mitochondries des végétaux contiennent des complexes supplémentaires par rapport aux animaux : - Les NAD(P)H déshydrogénases (NDin et NDex) ; - L oxydase alterne (AOX). II LES NAD(P)H DESHYDROGENASES INTERNES ET EXTERNES La chaîne respiratoire des végétaux contient 2 NAD(P)H déshydrogénases supplémentaires, par rapport aux animaux : - Une NAD(P)H déshydrogénase Ca 2+ -dépendante interne : elle se trouve sur la face matricielle. Elle oxyde le NAD(P)H matriciel provenant du cycle du citrate, lorsque celui-ci est présent à des concentrations très élevées dans la matrice.
7 - Une NAD(P)H déshydrogénase externe : elle est orientée vers le cytosol. Elle oxyde le NAD(P)H cytosolique : le NADH formé par la glycolyse et/ou le NADPH qui résulte de l oxydation du G6P par la voie des pentoses phosphates (shunt des pentoses). Ces deux déshydrogénases constituent un contournement du complexe I et elles sont insensibles à la roténone (inhibiteur du complexe I). Par voie de conséquence, ces réoxydations se substituent aux systèmes de navette que l on trouve chez les animaux. Les NAD(P)H déshydrogénases n expulsent pas de protons puisqu elles «court-circuitent» le premier site d expulsion des protons (complexe I). III L OXYDASE ALTERNATIVE ou AOX La chaîne respiratoire des végétaux possède une seconde oxydase terminale (contrairement aux animaux) : l oxydase alternative ou AOX (insensible au cyanure). Cette voie alternative transfère les électrons des quinones à l oxygène et contourne ainsi 2 sites d expulsion de protons. Par conséquent, elle contribue peu voire pas du tout à la production finale d ATP. L AOX a pour rôle : - D oxyder rapidement les substrats respiratoires lorsque la charge énergétique est élevée (niveau d ATP élevé) ; - De réduire la production d espèces réactives de l oxygène (ROS ou radicaux libres). En conditions normales, l AOX est faiblement exprimée dans les mitochondries des végétaux. En revanche, son expression augmente en conditions de stress (froid, sécheresse, pathogènes, ) Structure et mode de régulation de l'aox
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