L obésité kg/m2) touche 14,5 %

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1 Obésité-Fertilité- Grossesse Synthèse Obésité et reproduction : quels impacts de l obésité sur l axe gonadotrope et la fertilité? Julie Sarfati 1, Hélène Bry 1, Jacques Young 1, Sophie Christin-Maitre 2 1 Service d Endocrinologie et des Maladies de la Reproduction, Centre Hospitalier Universitaire de Bicêtre - APHP, 78 rue du Général-Leclerc Le Kremlin-Bicêtre, France. 2 Service d Endocrinologie, Hôpital Saint-Antoine, ER9, Université Paris VI, Paris, France. (IMC 30 L obésité kg/m2) touche 14,5 % des français selon la dernière enquête épidémiologique nationale (Obépi 2009) avec une prévalence légèrement plus élevée chez les femmes (15,1 % versus hommes 13,9 %). La plupart des conséquences de l obésité sont bien connues : augmentation du risque cardio-vasculaire, troubles ostéoarticulaires, du sommeil, mais l impact de l obésité sur le système reproducteur est moins étudié. Il existe cependant des effets négatifs démontrés du surpoids sur la fertilité tant chez la femme que chez l homme, dont la prévalence augmente en parallèle de celle de l obésité. Ces effets négatifs sont multiples et de mécanismes divers, il est important de ne pas les méconnaitre d au- tant qu ils sont pour la plupart sensibles à une perte de poids. Quels effets de l obésité sur la vie reproductive? L obésité intervient, à de multiples niveaux, sur la reproduction fémi nine débutant dès le plus jeune âge (Tableau 1). En effet, le risque de puberté précoce est plus élevé chez les petites filles obèses. Plus tard au cours de la vie, l obésité peut entraîner une anovulation par le biais d un hypogonadisme central ou en aggravant un syndrome des ovaires polykystiques sous-jacent [1]. Il s y associe une diminution de la fertilité spontanée chez les femmes Correspondance : Julie Sarfati. yahoo.fr Mots clés : obésité, hypofertilité, hypogonadisme, leptino-résistance, atteinte ovocytaire, prise en charge de l obésité. Impacts de l obésité sur la vie reproductive féminine Puberté précoce Tableau 1. Impacts de l obésité sur la reproduction. Hypogonadisme hypogonadotrope Aggravation d un syndrome des ovaires polykystiques Hypofertilité: anovulation, altération de la qualité endométriale? de la qualité ovocytaire? Impacts de l obésité sur la vie reproductive masculine Hypogonadisme hypogonadotrope hyperestrogènique Dysfonction érectile Anomalies spermiologiques Augmentation du nombre de fausses couches Complications obstétricales Augmentation du nombre de grossesses non désirées Médecine Clinique endocrinologie & diabète n 59, Juillet-Août

2 Synthèse Vie sans grossesse 1,0 0,8 0,6 0,4 0,2 0, obèses où le délai de conception est altéré (Figure 1) [2]. Une étude récente a mis en évidence l impact du poids à l adolescence sur la fertilité future à l âge adulte. Dans cette étude, sur un total de 3154 femmes, la prévalence de la nulliparité était nettement augmentée avec l indice de masse corporelle (IMC) à l adolescence, passant de 16,7 % pour un IMC < 25 kg/m 2 à 30,9 % pour un IMC > 30 kg/m 2 et ce, après ajustement sur le statut marital, l origine ethnique et le sta tut socioéconomique [3]. D autre part, les femmes obèses ont environ trois fois plus de risque de faire une fausse couche, particulièrement au 1 er trimestre et ce risque est d autant plus significatif que l IMC est élevé [4]. Il existe aussi un risque tératogène augmenté avec un risque d anomalies de fermeture du tube neural multiplié par 3,5, d omphalocèle multiplié par 3,3 et d anomalies cardiaques multiplié par 2 [5]. Il s y ajoute des complications obstétricales plus fréquentes telles que la prééclampsie (13,5 % versus 3,9 %), le diabète gestationnel, la macrosomie fœtale (17,5 % versus 9 %) et le taux de césarienne [4]. Enfin, de façon paradoxale avec l hypofertilité, un taux de grossesses non désirées quatre fois plus élevé a été mis en évidence chez les femmes obèses IMC (kg/m 2 ) ,0-29,0 20,0-24,9 < 20 Délai de conception (mois) Figure 1. Délai de conception et indice de masse corporelle. Représentation du délai d attente jusqu à l obtention d une grossesse planifiée selon l IMC. Les femmes ayant un IMC > 30kg/m 2 ont une augmentation significative du délai à la conception. D après Bolumar J et al, Am J Epidemiol en comparaison aux femmes de poids normal [6]. Une des hypothèses des auteurs est la réticence des médecins à prescrire une contraception chez les femmes obèses. Chez l homme, l impact de l obésité sur la reproduction est bien moins étudié. Cependant, un profil hormonal associant un hypogonadisme hypogonadotrope, une hyperestrogénie et une diminution de la SHBG a été décrit. Une augmentation des troubles de la fonction érectile ont été constatées avec l obésité dans une cohorte d hommes de 40 à 70 ans passant de 17 à 45 % chez les hommes dont l IMC était supérieur à 30 [7]. L impact de l obésité sur la fertilité spontanée des hommes est moins étudié que chez la femme. Cependant, à ce jour, plusieurs études épidémiologiques ont associé l obésité masculine à une hypofertilité du couple [8]. Des anomalies quantitatives et qualitatives du spermogramme peuvent en être en partie à l origine : dans plusieurs études, l obésité est associée à une diminution quantitative de la concentration du sperme. En revanche, les études concernant l association entre obésité masculine et mobilité du sperme sont contradictoires [9, 10]. Enfin, le surpoids et l obésité ont été associés à un index de fragmentation de l ADN plus élevé, index d évaluation de l intégrité chromatinienne des spermatozoïdes, lui-même corrélé avec l infertilité masculine. Mécanismes de l hypofertilité liée à l obésité féminine Anovulation secondaire à un hypogonadisme hypogonadotrope Dans la population féminine obèse et de nombreux modèles murins obèses, un profil hormonal d hypogonadisme central (altération de la sécrétion pulsatile de GnRH) a été observé. Plusieurs mécanismes sont proposés par le biais d une diminution de la sécrétion de kisspeptine qui semble être le régulateur de la reproduction sensible au statut métabolique [11]. Les kisspeptines sont des neuropeptides sécrétés par des neurones présents dans l hypothalamus et reconnus comme le plus puissant stimulateur des neurones à GnRH chez les mammifères. Le système kisspeptine a été démontré comme étant l intermédiaire du rétrocontrôle stéroïdien sur la sécrétion de GnRH. L un des mécanismes de l hypogonadisme central des femmes obèses est l augmentation de la concentration d œstrogènes circulants liée à l aromatisation périphérique des androgènes par le tissu adipeux en excès, ce qui entraîne l augmentation du rétrocontrôle négatif des œstrogènes sur la sécrétion de kisspeptine (Figure 2). Une autre hypothèse, encore controversée, impliquerait la leptine dans l altération du système Kisspeptine (Figure 2). La leptine est une adipokine retrouvée dans le sang en quantité proportionnelle à la masse adipeuse et elle est un médiateur majeur entre l axe gonadotrope et le statut énergétique. En effet, elle s est révèlée indispensable pour l initiation de la puberté et le maintien de la fonction de reproduction : les souris ob/ob, déficientes en leptine, sont incapables d atteindre la puberté et sont acycliques [12]. Il semble très probable que les neurones Kiss qui 26 Médecine Clinique endocrinologie & diabète n 59, Juillet-Août 2012

3 expriment la forme active du récepteur à la leptine, soient le relais hypothalamique de la signalisation de la leptine sur la sécrétion de la GnRH. En effet, chez les souris déficientes en leptine, le taux d ARNm de Kiss dans la région arquée de l hypothalamus est diminué et il est restauré par une injection intracérébrale de leptine [13]. Ainsi le déficit en leptine est clairement associé à une inhibition du système Kiss et de sécrétion de GnRH. L hypothèse est la présence d un mécanisme de leptinorésistance des neurones à Kiss chez les patients obèses, les neurones à Kiss deviendraient insensibles à une stimulation par la leptine. Cette fonction essentielle de la leptine sur la reproduction est bousculée par la description de la première grossesse spontanée chez une patiente porteuse d une mutation homozygote du récepteur de la leptine [14]. D autres facteurs métaboliques et nutritionnels comme la grhéline, le NPY, pourraient également participer à la modulation du contrôle de l axe gonadotrope via les kisspeptines [11]. Conditions normales Leptine Kisspeptine GnRH FSH LH Obésité Aromatase Œstradiol Leptine Leptino-résistance Kisspeptine GnRH FSHLH Figure 2. Physiopathologie de l hypogonadisme hypogonadotrope chez les obèses. L augmentation de la production d œstradiol inihibe les neurones à Kiss dont le rôle est de stimuler les neurones synthétisant la GnRH. La présence d une leptinorésistance des neurones à Kiss pourrait aussi participer à leur inhibition. Anovulation et syndrome des ovaires polykystiques : particularités des femmes obèses L obésité est présente dans 30 à 75 % des cas de syndrome des ovaires polykystiques (SOPK) [15]. L influence de l obésité sur l expression du SOPK est complexe et il reste des zones d incertitude mais, de façon univoque, l obésité influence le développement de l hyperandrogénie par de nombreux mécanismes [1] : une hyperinsulinémie compensatoire d une insulinorésistance, une diminution de la SHBG responsable d une augmentation de la fraction libre d androgènes, des facteurs intrautérins non identifiés, un effet direct de la leptine sur la fonction ovarienne, un rôle potentiel du système endocannabinoïde. Le phénotype du SOPK des femmes obèses est marqué par une hyperandrogénie plus importante, une prévalence élevée d anomalies métaboliques influencées par l obésité. Les anomalies du cycle menstruel sont, elles aussi, plus fréquentes chez les femmes obèses avec SOPK associées à une diminution de la réponse au traitement inducteur de l ovulation. La cause de l hypofertilité/infertilité liée à l obésité n est pas le seul fait de l anovulation Ainsi dans une grande étude évaluant la fécondité des patientes en fonction de leur IMC, le délai à la conception est plus important chez les femmes en surpoids et obèses. Cette diminution de la fertilité persiste chez les femmes en surpoids ou obèses ovulant normalement [2]. Pour tenter d expliquer cette diminution de la fertilité chez les femmes obèses, une diminution du nombre de rapports sexuels dans cette population a été proposée mais cette hypothèse a été infirmée par une étude française récente visant à évaluer les comportements sexuels chez les femmes et hommes obèses. Cette étude a montré que lorsque ces femmes avaient un partenaire, leur vie sexuelle n était pas différente [6]. La constatation d une diminution du taux de grossesse chez ces femmes lors d utilisation de techniques de procréation médicalement assistée (PMA) soulève le rôle potentiel de facteurs intrin sèques secondaires au surpoids modifiant la fécondation et/ou l implantation de l embryon. Pour évaluer l implication de l endomètre, les patientes obèses qui bénéficient d un don d ovocytes représentent un modèle «pur» car les ovocytes proviennent de femmes sans surpoids. Au cours de dons d ovocytes, les taux de grossesse évolutive par cycle sont significativement moindre dans le groupe de femmes ayant un IMC>25 kg/m 2 en comparaison du groupe de poids normal (38,3 % à 45,5 %) [16]. L endomètre de ces Médecine Clinique endocrinologie & diabète n 59, Juillet-Août

4 Synthèse hommes obèses. D autres facteurs tels que l augmentation de la production d opioïdes endogènes chez l homme obèse, inhibiteurs de la production de GnRH hypothalamique pourraient intervenir dans la pathophysiologie de l hypogonadisme hypogonadotrope des hommes obèses. Dysfonction érectile Souris normale femmes obèses semble donc être en partie en cause dans la diminution de leur fertilité. D autre part, plusieurs expériences mettent en cause l ovocyte. Le groupe de R.J. Norman a évalué la qualité et le développement ovocytaire d un modèle de souris obèse [17]. Les ovocytes de ces femelles obèses et des femelles contrôles étaient mis en culture afin de suivre leurs développements respectifs. Le taux de fertilisation était équivalent dans les deux types d ovocytes mais le développement jusqu au stade blas tocyste de l embryon était nettement ralenti dans le groupe d ovocytes de femelles obèses. Cette expérience démontre que l ovocyte issu d une souris obèse, même isolé de son environnement systémique et cultivé in vitro possède des dif férences intrinsèques qui vont influer sur le développement embryonnaire. D autres études ont permis d avancer sur les mécanismes de la maladie ovocytaire de ce modèle de souris obèses : une nette diminution de l expression du récepteur de l IGF1 au sein de blastocystes (Figure 3), reflet de l insulinorésistance de ces embryons préimplantatoires a été observée [18]. À ce stade de dévelop pement, ce récepteur Souris obèse Figure 3. Atteinte ovocytaire liée à l obésité. Étude de l expression du récepteur de l IGF1 au sein de blastocystes. On retrouve une nette diminution de l expression du récepteur de l IGF1 au sein de blastocystes issus d ovocytes de souris obèses (d après [18]). est indispensable à la signalisation insulinique et au transport du glucose qui est la source pré dominante d énergie. Mécanismes de l hypofertilité liée à l obésité masculine Hypogonadisme hypogonadotrope Comme chez la femme obèse, un hypogonadisme hypogonadotrope a été observé chez les hommes obèses de causes multifactorielles. L estrone et l estradiol sont augmentées chez les hommes obèses de façon secondaire à une augmentation de l aromatisation périphérique des androgènes. L excès d estradiol agit au niveau de l hypothalamus (diminution des pulses GnRH) et sur la sécrétion gonadotrope. Ce rôle est mis en évidence par l étude des effets de l administration d inhibiteurs de l aromatase sur les taux de LH et testostérone d hommes obèses [19]. De la même façon que chez la femme obèse, la présence d une leptino-résistance des neurones à Kiss (cf paragraphe précédent) est une hypothèse étiologique de l hypogonadisme hypogonadotrope des Le lien entre obésité et dysfonction érectile peut s expliquer par la diminution du taux de testostérone, l association de l obésité à des facteurs de risque tels que l hypertension artérielle, le diabète, les dyslipidémies qui ont des liens indépendants forts avec la dysfonction érectile [20]. Cependant, l étude récente menée par N Bajos sur la sexualité des hommes et des femmes obèses ne constate pas de diminution de la fréquence des rapports sexuels [6]. Ainsi le lien entre une dysfonction érectile potentielle et l hypofertilité des hommes obèses ne semble pas évident à ce jour. Causes non hormonales des anomalies de la spermatogénèse : accumulation adipeuse de substances toxiques et augmentation de la chaleur locale testiculaire Plusieurs études ont montré un effet potentiellement négatif des toxines environnementales et des perturbateurs endocriniens sur la fertilité masculine. La majorité de ces toxines sont liposolubles et ont tendance à s accumuler dans le tissu adipeux. Ainsi les hommes obèses dont les réserves adipeuses sont plus grandes sont plus à risque d être exposés à ces toxines [21]. L augmentation de la température testiculaire altère la spermatogénèse. Plusieurs mécanismes associent l obésité à une telle augmentation : la diminution de l activité physique associée à des périodes assises prolongées [22], l augmentation du tissu adipeux scrotal. 28 Médecine Clinique endocrinologie & diabète n 59, Juillet-Août 2012

5 Intérêt de la prise en charge de l obésité en reproduction Quelle que soit la prise en charge, l efficacité de la perte de poids des patientes obèses concernant la reproduction est certaine. Au cours d études prospectives, une perte de poids a été associée à une amélioration du profil hormonal et surtout à l augmentation du taux d ovulation chez des femmes obèses, à une régularisation des cycles dans 89 % des cas après perte de poids supérieure à 5 % chez des patientes obèses OPK [23, 24]. Le taux de fausses couches spontanées est lui aussi moindre après perte de poids [25]. En ce qui concerne la qualité ovocytaire, un traitement par un agoniste des PPARγ permettait de faire disparaître les effets de l obésité sur le développement ovocytaire démontrant ainsi que l ovocyte est sensible à l insulinémie systémique alors même qu il est encore contenu dans le follicule ovarien préovocytaire [17]. L agoniste PPARγ est le seul insulinosensibilisateur utilisé dans l étude susceptible d agir sur les compétences ovo cytaires indiquant que sa cible, le facteur de transcription PPARγ, est un régulateur clé du contrôle métabolique de la qualité ovocytaire. Il est important de souligner qu en plus d améliorer leur fertilité, la perte de poids des patientes obèses en préconceptionnel diminue également la prévalence de l obésité et la présence de marqueurs métaboliques défavorables dans leur descendance [26]. Plusieurs études ont observé une augmentation du taux de testostérone associée à la perte de poids chez les hommes obèses [27]. Dans une étude randomisée, une amélioration de la dysfonction érectile a aussi été constatée après une perte de poids [28]. En revanche, il existe peu de données sur les effets de la perte de poids sur la spermatogénèse Conclusion L obésité a un effet négatif sur le système reproducteur féminin et masculin à différents niveaux. Le mécanisme physiopathologique exact reste à déterminer mais, il est probable que différents processus se cumulent agissant à la fois sur l hypothalamus, l hypophyse ainsi que sur l endomètre et les ovocytes. Ces impacts de l obésité sur la reproduction semblent réversibles avec la perte de poids ce qui peut être un élément majeur de motivation de nos patients. Références 1. Pasquali R et al, Bjog 2006 ; 113: Gesink Law DC et al, Hum Reprod 2007 ; 22: Polotsky AJ et al, Fertil Steril 2010; 93: Ramsay JE et al, BMJ 2006 ; 333: Scialli AR, Birth Defects Res A Clin Mol Teratol 2006 ; 76: Bajos N et al, BMJ 2010 ; 340:c Feldman HA et al, J Urol 1994 ; 151: Sallmen M et al, Epidemiology 2006 ; 17: Jensen TK et al, Fertil Steril 2004 ; 82: Kort HI et al, J Androl 2006 ; 27: Castellano JM et al, Brain Res 2010 ; 1364: Swerdloff RS et al, Endocrinology 1976 ; 98: Smith JT et al, J Neuroendocrinol 2006 ; 18: Nizard J et al, N Engl J Med 2012 ; 366: Ehrmann DA, N Engl J Med 2005 ; 352: Bellver J et al, Fertil Steril 2007 ; 88: Minge CE et al, Endocrinology 2008 ; 149: Jungheim ES et al, Endocrinology 2010 ; 151: de Boer H et al, Diabetes Obes Metab 2005 ; 7: Feldman HA et al, Prev Med 2000 ; 30: Magnusdottir EV et al, Hum Reprod 2005 ; 20: Ivell R, Reprod Biol Endocrinol 2007 ; 5: Hollmann M et al, Hum Reprod 1996; 11: Saleh AM & Khalil HS, Acta Obstet Gynecol Scand 2004 ; 83: Bellver J, Reprod Biomed Online 2006 ; 12: Smith J et al, J Clin Endocrinol Metab 2009 ; 94: Kaukua J et al, Obes Res 2003 ; 11: Esposito K et al, JAMA 2004 ; 291:2978. Médecine Clinique endocrinologie & diabète n 59, Juillet-Août

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