Intérêt de la chirurgie endoscopique dans le traitement des esthésioneuroblastomes. Mémoire

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1 Intérêt de la chirurgie endoscopique dans le traitement des esthésioneuroblastomes Mémoire Présenté le 16 octobre 2012 Pour obtenir le D.E.S. d'oto-rhino-laryngologie et Chirurgie Cervico-Faciale Marion MONTAVA Née le 1 er décembre 1982 à Marseille (13)

2 Table des matières TABLE DES MATIERES INTRODUCTION 1 2 I ESTHESIONEUROBLASTOMES : NOTIONS ACTUELLES 1. DEFINITION ET HISTORIQUE 4 2. INCIDENCE ET ETIOLOGIE 5 3. PRESENTATION CLINIQUE 7 4. DIAGNOSTIC RADIOLOGIQUE 8 5. CLASSIFICATIONS DIAGNOSTIC HISTOLOGIQUE TRAITEMENT ET RESULTATS SUIVI ET RECIDIVES 23 II INTERET DE LA CHIRURGIE ENDOSCOPIQUE DANS LE TRAITEMENT DES ESTHESIONEUROBLASTOMES 1. INTRODUCTION PATIENTS ET METHODES RESULTATS DISCUSSION CONCLUSION CONCLUSION PERSPECTIVES REFERENCES LISTE DES FIGURES ET TABLEAUX

3 Introduction L esthésioneuroblastome est une tumeur maligne neuro-ectodermique rare qui se développe aux dépens de l épithélium olfactif du tractus sino-nasal. Il représente approximativement 6% des tumeurs nasosinusiennes malignes. Depuis sa description initiale par Berger et Luc en 1924, plus de 1000 cas de tumeurs ont été rapportés dans la littérature, le plus souvent sous forme de cas isolés ou de petites séries. Bien que la chirurgie et la radiothérapie soient restées les principaux traitements, la chimiothérapie est de plus en plus utilisée. La chirurgie de ces tumeurs est difficile et nécessite classiquement une technique ouverte par résection crâniofaciale, associée à la radiothérapie. Cependant, cette technique implique une morbidité importante. Au cours des 15 dernières années, les techniques chirurgicales dans ce domaine ont évolué pour inclure les résections endoscopiques endonasales de la base du crâne. L analyse de ces considérations mène aux questions suivantes : Quelles sont les données anamnestiques, cliniques, paracliniques et thérapeutiques pour les patients pris en charge pour esthésioneuroblastomes dans notre structure? Quelles sont la procédure chirurgicale, les limites et la morbidité de la chirurgie endoscopique endonasale des esthésioneuroblastomes? Quelle est l importance des récidives? Existe t-il des facteurs pronostiques de récidives? Afin de répondre à ces problématiques de recherche, nous avons choisi de réaliser une étude rétrospective de 17 cas d esthésioneuroblastomes traités chirurgicalement dans un seul établissement (hôpital de Lariboisière à Paris) sur une période de 12 ans ( ). Cette étude aura pour objectif de décrire la procédure chirurgicale, la morbidité et les limites de cette approche endoscopique par rapport à la résection crânio-faciale, ainsi que d'analyser les récidives afin de dégager des facteurs pronostiques. 2

4 Ce mémoire est divisé en cinq parties. La première partie présente, à l appui d une revue de la littérature, une mise au point sur l étiologie, l évaluation initiale, la prise en charge et le suivi des esthésioneuroblastomes. La seconde partie expose notre étude rétrospective sur les esthésioneuroblastomes présentée sous la forme d un article scientifique. Une conclusion générale présente la synthèse de ce travail. Le résumé, les références bibliographiques et la liste des figures et tableaux sont placés à la fin du manuscrit. 3

5 I Esthésioneuroblastomes : Notions actuelles 1. Définition et Historique L esthésioneuroblastome est une tumeur maligne neuro-ectodermique rare qui se développe aux dépens de l épithélium olfactif du tractus sino-nasal. Son origine histologique est incertaine expliquant que la terminologie utilisée pour désigner cette lésion soit diverse, regroupant les noms d'esthésioneuro-épithéliome, esthésioneurocytome, esthésioneurome olfactif, esthésioneuroblastome, neuroblastome olfactif. Les deux termes actuellement utilisés dans la littérature sont neuroblastome olfactif (NO) et esthésioneuroblastome. Depuis la description initiale par Berger et Luc en , plus de 1,170 cas de tumeurs ont été rapportés dans la littérature, le plus souvent sous forme de cas isolés ou de petites séries. Dans presque toutes les séries publiées, on constate que les auteurs rapportent un petit nombre de patients traités dans une même institution et une grande dispersion de ces cas dans le temps (souvent sur une période longue). Depuis une vingtaine d années, les cas rapportés de NO ont été plus nombreux. 2 Trois autres facteurs contribuent à la controverse concernant cette tumeur : 1) la tumeur montre une activité biologique cellulaire variable allant d une croissance indolente, avec une survie durant de nombreuses années, à une agressivité élevée rapidement responsable de métastases, avec une survie limitée à quelques mois ; 2) le NO est facilement confondu avec d autres tumeurs naso-sinusiennes indifférenciées 3,4 ; et 3) aucune classification universellement acceptée n est disponible 5,6. 4

6 2. Incidence et Etiologie L incidence du NO est difficile à établir, mais cette tumeur n est pas exceptionnelle et représente probablement plus de 5% des tumeurs nasosinusiennes malignes. 2 Le NO concerne une large tranche d âge (de 3 à 90 ans) avec un pic bimodal dans la deuxième et la sixième décades. 7,8 Des cas sporadiques ont également été signalés chez des enfants de moins de 10 ans. 2,5 Il n est pas rapporté de prédominance d un sexe par rapport à l autre. 2,5 Aucun facteur prédictif connu n existe pour ce type de tumeur, et aucune hérédité n a été décrite, ni de prédisposition raciale. La cellule d origine du NO est la cellule basale de réserve de l épithélium olfactif, cellule souche olfactive qui se différencie en cellules neuronales et en cellules épithéliales de soutien. Même si une origine neuronale ou de la crête neurale est soutenue par la présence de neurofilaments dans le NO, jusqu à récemment 9, peu de preuves liaient directement le NO à l épithélium olfactif. Les origines proposées ont été : l organe naso-vomerien de Jacobson, le ganglion sphéno-palatin, la placode olfactive ectodermique, le ganglion de Loci, le ganglion autonome de la muqueuse nasale, et finalement l épithélium olfactif. 2 Le neuro-épithélium olfactif est un organe neuro-sensoriel unique car les neurones olfactifs sont continuellement remplacés tout au long de la vie. Trois types de cellules sont connues dans l épithélium olfactif : les cellules basales, situées contre la membrane basale, les cellules neuro-sensorielles olfactives, et les cellules de soutien (Figure 1.1). Les cellules basales sphériques constituent un compartiment de cellules souches qui confère à ce tissu sa capacité à se régénérer, non seulement physiologiquement, mais aussi lorsqu il a été endommagé par un traumatisme ou une agression environnementale. 10 Ce renouvellement constant du neuroépithélium persiste même après section ou lésion des nerfs olfactifs et peut être utilisé à des 5

7 fins de thérapies cellulaires. 11 En effet, si la lésion des nerfs olfactifs s accompagne d une dégénérescence des terminaisons axonales au niveau des glomérules du bulbe olfactif, les neurorécepteurs néoformés développent un prolongement axonique qui traverse la lame criblée de l éthmoïde pour établir de nouvelles connexions avec ces glomérules. Le «turn over» des neurorécepteurs est de 30 jours. Figure 1.1 : Epithélium olfactif. Les cellules basales expriment les gènes NCAM (molécules d adhésion des cellules neurales) et MASH (mammalian homologue of Drosophila achaete-scute gene). 12 Ces cellules se différencient en cellules neuro-sensorielles olfactives par maturation progressive de la membrane basale épithéliale à la surface. Chaque couche peut être caractérisée par des marqueurs spécifiques. Les cellules olfactives immatures peuvent exprimer GAP43 (Margolis 1991). Lorsque les cellules parviennent à maturité, elles développent un axone vers le bulbe olfactif et migrent vers la surface ; elles expriment la protéine marqueur olfactif OMP et NCAM, mais pas GAP Dans le milieu des années 1990, une expression de HASH, homologue humain du gène MASH, a été décrite dans les NO, sans expression de OMP. 9 6

8 Jusqu à ce jour, HASH n avait été décrit que dans le carcinome médullaire de la thyroïde et dans le cancer pulmonaire à petites cellules. 13 Les cellules basales du neuro-épithélium olfactif sont probablement les cellules progénitrices du NO. 9 L histopathogénie des esthésioneuoblastomes est peu connue quoique Volrath et Altmannsberger aient pu induire des tumeurs neuro-olfactives à l aide de nitrosamines. 14 Le rôle des virus, notamment les adénovirus, n est pas clairement établi dans leur carcinogenèse. Cependant, on a pu, sur des tumeurs développées spontanément chez le chat, retrouver des séquences virales dans le génome des cellules tumorales. 14 Des aberrations du chromosome 1 ont été incriminées par certains auteurs. Des altérations du gène suppresseur P53, ayant un rôle dans la progression tumorale, ont été mises en évidence. 15 L étiopathogénie des esthésioneuroblastomes fait discuter leur appartenance à la famille des PNET (Tumeurs Neuro-Ectodermiques Périphériques) du fait de la fréquence de la translocation t (11,22) rapporté dans le sarcome d Ewing Présentation clinique Aucun symptôme n est spécifique du NO, et la présentation est similaire aux autres tumeurs malignes nasales et paranasales. Le délai moyen entre l apparition du premier symptôme et le diagnostic de la maladie est de 6 mois. 5 Les principaux signes cliniques sont l obstruction nasale unilatérale (70%) et l épistaxis (46%). 5,17 Toutefois, ces symptômes sont présents dans les maladies nasales bénignes telles que la rhino-sinusite chronique. La clé d un diagnostic précoce de NO est la biopsie par voie endoscopique intranasale. Une obstruction nasale unilatérale ou des épistaxis récidivantes sur plus de 1-2 mois doivent être soigneusement examinées par un ORL, bien que le rapport coût-efficacité de cette approche n'ait pas été 7

9 évaluée. Les troubles de l odorat ne sont pas fréquents, contrairement à ce que l on pourrait s attendre, car l olfaction controlatérale est conservée et une perte progressive de l odorat est difficile à percevoir par les patients. Une extension intracrânienne est rarement responsable de signes neurologiques car traduirait un envahissement du lobe frontal. Une volumineuse tumeur peut envahir l orbite et être responsable de symptômes oculaires. 4. Diagnostic radiologique Il est clairement établi que la radiographie standard des sinus n a aucun intérêt dans le bilan initial des néoformations nasosinusiennes. 18 Le bilan repose sur la tomodensitométrie (TDM) et l imagerie par résonnance magnétique (IRM). Depuis l apparition de ces techniques, les progrès de l informatique ont permis des avancées considérables. Les appareils ont gagné en résolution spatiale et en rapidité. La place respective des examens d imagerie pour l exploration des fosses nasales et des sinus est bien codifiée. La TDM du massif facial est indiquée devant tout signe nasosinusien d évolution progressive, sur une durée d au moins 3 semaines et ce d autant que la symptomatologie est unilatérale. Dans certains cas, encore trop nombreux, le diagnostic est fortuit, sur un examen radiologique, le plus souvent une TDM, découvrant un aspect tumoral ou pseudo tumoral. Les examens d imagerie permettent la classification du stade tumoral sur laquelle nous reviendrons plus en détails dans le chapitre suivant. Le stade à la prise en charge initiale est fortement prédictif de la survie, et une stadification précise est essentielle. 8

10 La TDM et l IRM sont complémentaires et indispensables pour évaluer l extension locorégionale (Figure 1.2). La TDM spiralée en coupes fines dans les 3 plans est l examen radiologique de choix. Le NO n a pas d aspect spécifique sur l imagerie, mais sa localisation dans la fente olfactive est évocatrice à un stade précoce. Il correspond à une masse homogène de tissus mous au sein de la cavité nasale, avec une prise de contraste uniforme et modérée. La TDM est essentielle pour définir l existence d une érosion de la lame papyracée et de la lame criblée. L IRM permet de mieux définir l envahissement des tissus mous environnants et permet de différencier la tumeur du mucus. Le NO apparaît comme hypo-intense à la substance grise sur les images pondérées en T1 et iso-intense ou hyperintense en pondération T2. L'IRM montre avec plus de précision l extension intra-orbitaire ou intraparenchymateuse, de même que l atteinte de la dure mère. Mais l IRM a tendance à surestimer l extension de la maladie. 19,20 Les NO affichent une grande variété de caractéristiques en imagerie. La tendance expansive est caractérisée par la déformation des parois des sinus. L'aspect destructeur se manifeste comme une tumeur prenant la place des cornets, du septum, et des parois des sinus avec extension dans les zones contiguës. Les caractéristiques de densité / de signal et de prise de contraste sont non spécifiques. Le NO doit être suspecté devant toute masse dans la cavité nasale supérieure montrant à la fois des modèles de croissance soufflante ou destructrice. 19 Un cas de NO fixant à la scintigraphie au technétium (99mTc-ECD SPECT) a montré que cet examen pouvait aider au diagnostic. 21 9

11 Figure 1.2 : Imageries radiologiques de NO (base de données du Pr Herman). (a) TDM en coupe coronale montrant un NO droit sans lyse de la lame criblée ; (b) TDM en coupe coronale montrant un NO gauche avec lyse de la lame criblée ; (c) IRM en séquence T1 en coupe coronale montrant un NO droit, T3, Kadish C, sans envahissement de la dure-mère ; (d) IRM en séquence T2 en coupe coronale montrant un NO gauche, T4, Kadish C, avec envahissement de la dure-mère et du parenchyme cérébral 10

12 5. Classifications Kadish et al. 22 ont été les premiers à proposer une classification en groupes A, B et C (Tableau 1.1). Elle est la classification historique des NO, et fut pendant longtemps la seule à avoir une valeur pronostique. Extension Type A Type B Type C Limitée à la cavité nasale Limitée à la cavité nasale et aux sinus para-nasaux Etendue au-delà des sinus para-nasaux Tableau 1.1 : Classification de Kadish. 22 En 1992, Dulguerov et Calcaterra 5 ont proposé une classification basée sur les progrès de l imagerie, se rapprochant, dans sa forme, de la classification TNM, mais prenant en compte les spécificités pronostiques des NO (Tableau 1.2 ; Figure 1.3). Extension T1 T2 T3 T4 N0 N1 M0 M1 Limitée à la cavité nasale excluant le sphénoïde Limitée à la cavité nasale étendue au sphénoïde Etendue à l orbite et à l étage antérieur sans envahissement de la dure mère Etendue au parenchyme cérébral Pas de métastases ganglionnaires cervicales Métastases ganglionnaires cervicales Pas de métastases à distance Métastases à distance Tableau 1.2 : Classification de Dulguerov. 5 11

13 Figure 1.3 : Représentation graphique de la classification de Dulguerov en coupes axiale (a) et coronale (b) de sujets d anatomie. Le stade T1 est représenté en vert, le stade T2 en bleu, T3 en rouge, et T4 en jaune. 23 Bien que ce système de classification ait été proposé, diverses tentatives de modification du système de Kadish ont été réalisées. 7,17,24 En 1993, Morita et al. 7 ont ajouté un stade supplémentaire permettant de mettre l accent sur le pronostic particulièrement sombre des patients métastatiques (Tableau 1.3). Extension Type A Type B Type C Type D Limitée à la cavité nasale Limitée à la cavité nasale et aux sinus para-nasaux Etendue au-delà des sinus para-nasaux, comprennant lame criblée, base du crâne, orbite ou cavité intracrânienne Métastases cervicales ou à distance Tableau 1.3 : Classification de Kadish modifiée par Morita. 7 12

14 Les classifications TNM de l Union Internationale Contre le Cancer sont indiquées pour les carcinomes. Toutefois la classification TNM UICC des tumeurs prenant naissance au niveau des fosses nasales et de l ethmoïde est retrouvée dans de rares publications pour classer les NO (Tableau 1.4). Extension T1 T2 T3 T4a T4b N0 N1 N2a N2b N2c N3 M0 M1 Limitée à une cellule ethmoïdale, avec ou sans lyse osseuse Limitée à un site naso-ethmoïdal voisin, avec ou sans lyse osseuse Etendue à la lame papyracée, au plancher de l orbite, au sinus maxillaire, au palais ou à la lame criblée Etendue à l orbite antérieure, à l étage antérieure de la base du crâne (extension minime), au sinus frontal ou sphénoïde, à l apophyse ptérygoïde ou à la peau Etendue au toit de l orbite, à la méninge ou à l encéphale, à l étage moyen de la base du crâne, au clivus, au naso-pharynx, aux nerfs crâniens (autre que le V2) Absence de métastases ganglionnaires cervicales Présence d une adénopathie homolatérale de diamètre inférieur ou égal à 3 centimètres Présence d une adénopathie homolatérale de diamètre entre 3 et 6 cm Présence d adénopathies homolatérales multiples de diamètre inférieur à 6 cm Présence d adénopathies controlatérales ou bilatérales de diamètre inférieur à 6 cm Présence d une adénopathie de diamètre supérieur à 6 centimètres Absence de métastases à distance Présence de métastases à distance Tableau 1.4 : Classification TNM UICC 2002 des tumeurs des fosses nasales et de l ethmoïde. La classification de Hyams est basée sur les données histologiques et sera mentionnée dans le paragraphe suivant. 25 Certains auteurs ont suggéré que les classifications de Kadish et de Hyams étaient des facteurs pronostiques indépendants. 3 13

15 6. Diagnostic histologique Macroscopiquement, la tumeur est sous muqueuse, polypoïde, molle, à surface lisse et souvent très bien vascularisée (Figure 1.4). 4 Figure 1.4 : Aspect macroscopique de NO à l examen endonasal (base de données du Pr Herman). (NO : neuroblastome olfactif ; CN : cloison nasale ; CI : cornet inférieure ; CM : cornet moyen) Le diagnostic de l esthésioneuroblastome repose sur l étude anatomo-pathologique. Les biopsies doivent être multiples afin de cerner les différents aspects morphologiques. Le NO est une tumeur nasosinusienne rare pouvant être confondues avec d autres tumeurs comme le carcinome indifférencié nasosinusien ou «SNUC», le carcinome neuroendocrine, le mélanome, le lymphome, le plasmocytome, le rabdomyosarcome embryonnaire, le sarcome d Ewing, les tumeurs neuro-ectodermiques, les tumeurs vasculaires 3,4 Cette caractéristique frustrante a incité Ogura et Schenck 26 à nommer le NO «le grand imposteur». Le diagnostic de NO peut être problématique, et par conséquent, des études histochimiques, immunologiques et moléculaires sont souvent nécessaires pour confirmer le diagnostic

16 Hirose et al. 15, à partir du registre de la Mayo Clinique, ont examiné 26 cas de NO et ont exclus 4 cas (15.4%) car ils ne répondaient pas aux critères de diagnostic. Le diagnostic de NO est facile dans les localisations typiques pour les tumeurs bien différentiées par microscopie optique. La tumeur est lobulée, faite de cellules rondes de taille petite à moyenne, avec un fond intercellulaire fibrillaire éosinophile, et formant des rosettes de 2 types : pseudo-rosettes neuroïdes de Homer-Wright (couronnes de cellules tumorales cernant un matériel fibrillaire) et rosettes glandulaires de Flexner-Wintersteiner. Le stroma est richement vascularisé, avec souvent des bouquets de capillaires d aspect glomérulés. On distingue des formes de bas et de haut grades de malignité en fonction du score histopronostique de Hyams 25, le grade I étant bien différencié jusqu au grade IV indifférencié, en fonction des paramètres histologiques de la tumeur (Tableau 1.5 ; Figure 1.5). Grades I II III IV Architecture lobulaire /- +/- Polymorphisme nucléaire - +/ Mitoses Calcifications +/- +/- - - Nécroses - - +/- ++ Fond fibrillaire /- - Pseudo rosettes de Homer-Wright +/- +/- - - Rosettes glandulaires de Flexner Tableau 1.5 : Grade histologique de Hyams

17 B Figure 1.5 : Examen anatomopathologique des NO. (a) architecture lobulaire ; (b) Fond fibrillaire et pseudorosettes neuroïdes de Homer-Wright. 4 Lorsque la tumeur est de haut grade, indifférenciée à petites cellules anaplasiques hyperchromatiques qui montrent de nombreuses figures mitotiques et un faible cytoplasme, la différenciation avec les autres tumeurs nasales à petites cellules par microscopie optique devient difficile. L immunohistochimie est nécessaire et retrouve la positivité des marqueurs neuroendocrines (Neurone Specifique Enolase NSE, Chromogranine, Synaptophysine), de la PS100 et la faible expression, voir la négativité, des marqueurs épithéliaux. 15 En résumé, la distinction pathologique des tumeurs de la cavité nasale peu différenciées à petites cellules est difficile et peut être seulement basée sur les résultats de l expression antigénique en utilisant un panel d anticorps par immunohistochimie, et, si nécessaire, confirmé par microscopie électronique. Il reste encore un manque de consensus relatif aux pronostics histologiques. La valeur pronostique de la classification de Hyams a été publiée. 27 La stadification histopathologique selon Hyams a également été préconisée, plus récemment, dans la survie. 3,28 Hirose et al. 15 ont trouvé qu un degrés élevé d immunipositivité à S-100 et un faible taux du marqueur de prolifération Ki-67 (<10%) étaient associés à une meilleure survie. Des données contradictoires sont retrouvées sur le rôle pronostique des mutations de p53, gène suppresseur de tumeurs

18 7. Traitement et Résultats 7.1 Le site primaire La combinaison chirurgie - radiothérapie est l approche la plus souvent utilisée avec le meilleur taux de guérison (Tableau 1.6). 2,23 Malgré un manque d études dans la littérature pour une seule modalité de traitement 24, de nombreux patients sont traités par chirurgie ou radiothérapie seule. Dulguerov et al. 23 ont réalisé une méta-analyse dont le principal objectif était de comparer les différentes modalités thérapeutiques. La différence de survie entre les traitements combinés et la radiothérapie seule est pourtant significative (Tableau 1.6). 23 Dans la littérature, la survie à 5 ans est décrite entre 52% et 90%. 2,5 La chirurgie seule était associée à une survie plus faible par rapport à la combinaison radiothérapie - chimiothérapie, ou au traitement triple (chirurgie, radiothérapie et chimiothérapie). Bien que la différence des résultats soit de 15-20%, les différences n'étaient pas statistiquement significatives, probablement par un nombre limité de patients (Tableau 1.6). 23 Modalités thérapeutiques Nombre de patients Fréquence (%) Survie (%) OR IC Chirurgie seule ± ± to 4.9 Chirurgie + radiothérapie ± ± 25 1 Radiothérapie seule ± ± to 6.0 Chirurgie + radiothérapie + chimiothérapie ± ± to 4.8 Radiothérapie + chimiothérapie 26 7 ± ± to 16.5 Chirurgie + chimiothérapie 1 0 ± 1 0 Chimiothérapie 6 2 ± 4 40 ± 55 Tableau 1.6 : Distribution des patients et survie pour les différentes modalités thérapeutiques selon la métaanalyse de Dulguerov

19 Ces résultats provenaient de la base de données MEDLINE de , sans barrière linguistique. Il y avait 26 études sur le traitement qui formaient la base pour le tableau 1.6, et les données extraites de ces études comprenaient le nombre total de patients, le système de classification utilisé, la distribution des patients en fonction du stade et du grade histologique et le traitement utilisé. Les données sur les résultats se composaient de la survie sans récidive à 3 ans et 5 ans, la survie globale à 5 et 10 ans, et des résultats par stade, par grade et par modalité thérapeutique. La survie globale et la survie sans récidive à 5 ans étaient de 45% (SD 22) et de 41% (SD 21) dans la méta-analyse de Dulguerov et al. 23 Dans 5 études utilisant la classification de Hyams, la survie à 5 ans était de 56% (SD 20) chez les patients classés I ou II et de 25% (SD 20) chez les patients classés III ou IV, cette différence étant significative (odds ratio à 6.2). Dans 21 études utilisant la classification Kadish, les survies à 5 ans étaient de 72% (SD 41) pour le groupe A, de 59% (SD 44) pour le groupe B et de 47% (SD 16) pour le groupe C. En moyenne, 5% (SD 7) des patients présentait des métastases ganglionnaires cervicales. Dans les études de survie selon le stade N, seulement 29% des patients N+ ont été traités avec succès, contre 64% de N0, cette différence étant significative (odds ratio à 5.1). Le statut ganglionnaire est donc un important facteur pronostique de survie. 17, Chirurgie La plupart des établissements favorisent la chirurgie comme traitement de première modalité, suivie de radiothérapie. 6,7,17,29,30 L'extension endocrânienne et le rapport étroit avec la lame criblée ont traditionnellement conduit à une approche combinée transfaciale et neurochirurgicale. La résection crânio-faciale (CFR) permet une résection tumorale en bloc avec une meilleure évaluation de toute extension intracrânienne et une protection du cerveau et du nerf optique. 31 La résection doit 18

20 inclure l'ensemble de la lame criblée et de la crista galli. Il est dit que le bulbe olfactif et la dure-mère doivent être enlevées avec la pièce bien qu'il n'y ait pas de preuve pour étayer l'affirmation que l'ensemble du bulbe doit être enlevé. 32 La chirurgie ouverte a longtemps été considérée comme le «gold standard». 7,31 Une craniotomie n'est probablement pas justifiée pour les tumeurs T1 où il y a clairement des signes radiologiques de lame criblée normale sans atteintes des cellules ethmoïdales, bien que ce tableau clinique soit rare. L'évolution des techniques chirurgicales a permis d aboutir à une autre option chirurgicale qui est la chirurgie endoscopique endonasale. 33,34 L'utilisation de la chirurgie endoscopique pour le traitement des NO suivie de la radiochirurgie stéréotaxique au gamma knife a été récemment utilisée Un rapport de 10 cas avec un suivi moyen de 38 mois utilisant la résection endoscopique seule ne décrivait pas de récidive, bien que seulement 2 cas étaient de stade Kadish C. 38 Dans la dernière décennie, de nombreux articles avec de faibles populations ont été publiés sur la résection endoscopique endonasale de NO. Devaiah et al. 39 ont fait une revue de la littérature avec une méta-analyse dont l objectif principal était de comparer l exérèse endoscopique aux autres modalités thérapeutiques, principalement la chirurgie ouverte. Cette étude montrait que l approche endoscopique donnait un meilleur taux de survie. Le but de cette étude était de comparer les résultats de la chirurgie ouverte, de la chirurgie endoscopique, de la chirurgie endoscopique assistée, et des traitements non chirurgicaux depuis la première publication mentionnant une exérèse endoscopique dans la littérature. Cette analyse contenait des données pour 361 sujets et les résultats étaient statistiquement significatifs. La chirurgie endoscopique obtenait de meilleurs taux de survie globale que la chirurgie ouverte, sans différence significative du temps de suivi dans les deux groupes. Comme la technique ouverte précédait le traitement endoscopique, les auteurs ont regroupé les données selon l'année de publication. Le groupe chirurgie endoscopique maintenait de meilleurs taux de survie. Ces données démontrent l'efficacité de 19

21 la chirurgie endoscopique dans le traitement du NO. 39 Par contre, il y a plus de cas de suivi à long terme dans le groupe chirurgie ouverte que dans le groupe traitement endoscopique, et plus de tumeurs classées Kadish C et D pour la chirurgie ouverte, alors que la technique endoscopique concernait des tumeurs classées Kadish A et B. Cela indique que la chirurgie endoscopique a été principalement utilisée pour les lésions moins étendues. Les résultats peuvent également être un reflet de la taille de la tumeur ; les lésions plus étendues pourraient être plus invasives et moins différenciées, mais cela ne peut être établie à partir des données disponibles. 39 Une récente publication concernant la résection endoscopique endonasale pour tous les groupes Kadish a été publié par Folbe et al. 40 Il s'agit d'une étude rétrospective multicentrique, avec 19 patients parmi 23 opérés par voie endoscopique avec radiothérapie postopératoire. Deux patients ont nécessité une reprise chirurgicale par technique ouverte pour marges non saines à la fin de la procédure. Le suivi moyen était de 45.2 mois, et les patients étaient tous indemnes de la maladie au dernier suivi. Les auteurs concluaient que la chirurgie endoscopique remplace la résection craniofaciale et que le contrôle carcinologique n est pas sacrifié quand de bonnes techniques de résection endoscopique sont utilisées. 40 Plus récemment, Gallia et al. 41 ont publié leur série de neuf patients avec un mélange de tumeurs Kadish A-D traitées par technique purement endoscopique suivie de radiothérapie. Dans chaque cas, des marges négatives étaient obtenues, et tous les patients étaient indemnes de la maladie à la dernière visite, bien que le suivi n'était en moyenne que de 27 mois. 41 Le nombre d'études comparant ces deux types de chirurgie pour les tumeurs avancées sont insuffisantes à l'heure actuelle

22 7.1.2 Radiothérapie Les doses varient de 55 Gy à 65 Gy avec une majorité recevant plus de 60 Gy. Actuellement, on considère que la radiothérapie doit jouer un rôle dans la prise en charge des NO au décours de la prise en charge chirurgicale, en particulier chez les patients ayant une résection chirurgicale incomplète. 6,7,43 45 Elle reste recommandée également dans les cas de résection chirurgicale complète. 27 Dans une petite série rétrospective, une comparaison a été faite entre la radiothérapie conventionnelle et la radiothérapie conformationnelle stéréotaxique guidée (SCRT). Il a été conclu que la SCRT améliorait la couverture de la cible et était plus économe des organes à risque Chimiothérapie Le NO est considéré comme une tumeur chimiosensible Le traitement néoadjuvant est rarement curatif et peut être d'aucune utilité pour certains patients. Les personnes qui répondent à la chimiothérapie préopératoire ont plus de chance d avoir une plus longue durée de survie sans récidive. 48 La stadification de Hyams est un important facteur prédictif de la réponse à la chimiothérapie. 51 Il a été suggéré que la chimiothérapie basée sur le cisplatine était utile dans les hauts grades de NO et devait être systématiquement utilisée chez ces patients. 51 La chimiothérapie néoadjuvante a été préconisée pour les patients présentant une maladie avancée dans l'université de Virginie. 29 Parmi 34 cas consécutifs sur une période de 20 ans, deux tiers montraient une réduction significative du volume tumorale et les patients présentant une réponse à la thérapie néoadjuvante ont montré de façon significative un taux de mortalité par la maladie plus bas. La chimiothérapie préopératoire comprenait de la cyclophosphamide et de la vincristine administrées toutes les 3 semaines pendant 6 cycles. L adriamycine a été 21

23 utilisé en combinaison avec la cyclophosphamide pour deux patients. La plupart des patients ont également reçu une radiothérapie préopératoire fractionnée à une dose totale de 50 Gy Les métastases du système nerveux central Des métastases du système nerveux central (SNC) (par opposition à l'extension intracrânienne directe) sont possibles dans le NO. Ces lésions sont susceptibles de se produire lorsque les cellules tumorales passent l épithélium épendymaire des ventricules et accèdent au liquide ventriculaire. Les cellules tumorales diffusent alors dans le liquide cérébro-spinal (LCS) vers des sites distants. 52 Plus de 17 patients ont été identifiés dans la littérature présentant ces métastases. 52,53 Le suivi de ces patients a amené aux observations suivantes : 1) la plupart des patients ayant développés des métastases du SNC avait un stade Kadish C au moment du diagnostic ; 2) le délai d'apparition des métastases du SNC était très variable, allant de 1 à 228 mois après le diagnostic initial de NO ; 3) la survie après apparition de métastases du SNC était généralement inférieure à 2 ans ; et 4) le traitement permettant une meilleure survie après métastases du SNC comprenait une résection chirurgicale de la lésion métastatique suivie d'une radiothérapie et / ou chimiothérapie. 7.3 Les métastases ganglionnaires cervicales Les métastases cervicales sont présentes à la prise en charge dans approximativement 5% des cas et sont des facteurs de mauvais pronostic. 17 La fréquence relativement élevée d'apparition de métastases ganglionnaires est suffisante pour réfuter l'affirmation selon laquelle le NO est une tumeur maligne de «bas grade». Ces patients doivent être traités par chirurgie cervicale à type de curage ganglionnaire cervical ou radiothérapie des aires ganglionnaires cervicales. Certains auteurs proposent que, devant la fréquence élevée de métastases cervicales (16-23%), un curage cervical doit être réalisé systématiquement dans tous les cas de NO même en cas d examen cervical normal. De plus, les métastases ganglionnaires sont associées au 22

24 développement de métastases à distance. Par conséquent, ces patients devraient-t-il subir un curage cervical avant l apparition d une maladie métastatique cervicale? Probablement que l imagerie cervicale doit être systématique et le traitement régional indiqué en cas d anomalie Les métastases à distances Les métastases à distance synchrones lors de la prise en charge initiale ont été rapportées dans 6.6% des cas (3/45) Suivi et Récidives 8.1 Récidives locales En cas de récidive avérée ou suspectée, l imagerie occupe une place essentielle pour discuter des éventuels bénéfices d une chirurgie de rattrapage. L'évaluation de la récidive de NO au niveau du site primaire doit inclure la TDM et l IRM. Les caractéristiques de la récidive tumorale ne diffèrent pas de celles de la tumeur initiale. 53 La TDM et l IRM en coupes coronales sont utiles pour identifier les petites récidives et les extensions intracrâniennes. Bien que la méta-analyse de Dulguerov et al. 23 retrouvait une survie à 5 ans de 45%, de nombreuses grandes séries retrouvaient des valeurs de survie plus élevées vers 70%. 5,7,57,58 La récidive la plus fréquente est locale, environ 30%. 7,17,57 La CFR suivie de radiothérapie était associée à moins de récidives, autour de 10%. 5,27 Le traitement de rattrapage après récidive locale est possible dans 33 à 50% des cas et peut prolonger la survie des patients. 55,59 23

25 8.2 Récidives régionales et à distance La médiane de survie après récidive est de 12 mois. Il est donc impératif de minimiser le risque de maladie métastatique lors du traitement initial. 60 La récidive régionale, au niveau des ganglions lymphatiques cervicaux, avec le site principal indemne de la maladie, survient dans 15 à 20% des cas, avec une rémission par traitement complémentaire dans un tiers des cas. 2,5,7,57,61 Les métastases à distance avec contrôle locorégional sont peu fréquentes (8%) et de très mauvais pronostic. 57 Le temps d apparition des métastases varie de 1 à 20 mois. 17 Les sites concernés sont le poumon, le foie, les yeux, la parotide, le système nerveux central, les os, les vertèbres et l espace épidural. Le principal site de métastases à distance dans une série 17 était les os, les vertèbres étant la localisation la plus fréquente (86%). Des métastases osseuses asymptomatiques ont été trouvées chez trois patients sur scintigraphie osseuse et biopsies de moelle osseuse montrant une aplasie. Par conséquent, une scintigraphie osseuse et des biopsies de moelle osseuse doivent être envisagées si la probabilité de métastases est élevée. Le facteur de risque significatif de développement de métastases à distance est la présence de métastases cervicales au stade initial. Un seul cas de patient avec un NO de différenciation épithéliale et endocrinienne a présenté une transformation en ganglioneurone mature après chimio-radiothérapie Suivi Le NO est une maladie néoplasique avec une longue histoire naturelle caractérisée par des récidives locales et régionales fréquentes après traitement conventionnel, et ainsi, un long suivi des patients est justifié. 55 Le délai moyen de récidive est de 5 ans pour la plupart des autres cancers de la tête et le cou, mais ceci n'est pas valable pour le NO, dont les données de survie à 10, 15 et même 20 ans sont importantes dans l évaluation des résultats des traitements. 63 Girod et al. 64 sont allés jusqu'à suggérer que le suivi clinique et l'irm devaient 24

26 être faits 2-4 mois après la fin de la séquence thérapeutique, et répétés tous les 4-6 mois pendant 5 ans, puis annuellement pendant toute la vie du patient. 53,65 25

27 II Intérêt de la chirurgie endoscopique dans le traitement des esthésioneuroblastomes 1 1. Introduction L esthésioneuroblastome est une tumeur maligne neuro-ectodermique rare qui se développe aux dépens de l épithélium olfactif du tractus sino-nasal. Il représente approximativement 6% des tumeurs nasosinusiennes malignes. 2,66,67 Depuis la description initiale par Berger et Luc 1 en 1924, plus de 1000 cas de tumeurs ont été rapportés dans la littérature mondiale, le plus souvent sous forme de cas isolés ou de petites séries. Bien que la chirurgie et la radiothérapie soient restées les principaux traitements, la chimiothérapie est de plus en plus utilisée. 30 La chirurgie de ces tumeurs est difficile et nécessite classiquement une technique ouverte par résection crânio-faciale (CFR), qui combine les approches transcrâniennes (craniotomie bifrontale) et transfaciales. La CFR a été le «gold standard» pour l'exérèse de ces tumeurs 31,68,69, associée à la radiothérapie 2,7. Cependant, cette technique comporte une morbidité importante : pneumatocèle, oedème cérébral, abcès cérébral, fuite de LCS, méningite, accident vasculaire cérébral ; et même décès. 70 Au cours des 15 dernières années, les techniques chirurgicales pour NO ont évolué pour inclure les CFR endoscopiquement assistées, et plus récemment, les résections endoscopiques 1 Article en préparation pour soumission dans Rhinology Journal : Montava M, Kania R, Sauvaget E, Mancini J, Bresson D, George G, Herman P. Focus of reccurences of esthesioneuroblastomas : Can we prevent them? 26

28 endonasales de la base du crâne. Le NO prend naissance sur la ligne médiane de la voie aérienne supérieure. Les tumeurs médianes sont facilement accessibles par l approche endoscopique, ce qui explique pourquoi de nombreuses publications ont fait état de l exérèse endoscopique de ces tumeurs. 39 Toutefois, la base du crâne peut être envahie dans 50% à 75% des NO, ce qui nécessite une exérèse de celle-ci. 71 Les limites de la résection endoscopique sont toujours remises en question ; mais il semble se dégager un consensus sur les régions qui ne peuvent pas être atteintes par la résection endoscopique. L'analyse des récidives a été confrontée à cet algorithme afin d'évaluer si les récidives étaient dues à une approche chirurgicale inadéquate ou au comportement de la tumeur. Cette étude a porté sur les NO traités chirurgicalement par voie endoscopique, avec ablation partielle ou totale de la base du crâne antérieure. Sur la base de notre expérience et d une revue de la littérature, nous avons tenté de décrire la procédure chirurgicale, la morbidité et les limites de cette approche endoscopique par rapport à la CFR, ainsi que d'analyser le contrôle local et les récidives afin de dégager des facteurs pronostiques. 2. Patients et méthodes Ce travail est basé sur une étude rétrospective des cas de NO traités chirurgicalement dans un seul établissement (hôpital de Lariboisière à Paris) sur une période de 12 ans ( ). Ont été exclus les cas de poursuite évolutive ou de récidive après un traitement à visée curatif dans un autre établissement, ainsi que les patients présentant des tumeurs considérées comme non résécables. 27

29 Bilan Tous les patients étaient examinés par un oto-rhino-laryngologiste à la recherche de symptômes nasosinusiens, oculaires et neurologiques, et de ganglions lymphatiques cervicaux pathologiques. L'endoscopie nasale était réalisée dans tous les cas avec la réalisation d une biopsie sous anesthésie locale en ambulatoire. Les tumeurs étaient classées histologiquement selon Hyams 25, afin de prédire l'agressivité et la chimiosensibilité de la lésion 51. La TDM et l'irm du massif facial, la TDM cervico-thoraco-abdominale et / ou la tomographie par émission de positons (TEP) étaient effectuées pour stadifier la maladie et élaborer la prise en charge thérapeutique. La TDM était réalisée avec une acquisition permettant l utilisation d un système de navigation. Les tumeurs étaient classées en fonction de la classification TNM UICC 2002, de la classification de Dulguerov 5, de la classification de Kadish 22 et de la classification de Kadish modifiée par Morita 7. Tous les patients ont reçu un traitement en fonction des recommandations au décours d une réunion de concertation pluridisciplinaire dans notre institution. Toutes les données ont été stockées dans la base de données de l'institution. Stratégie de traitement Les cas de NO avec envahissement du sinus frontal, extension massive du parenchyme cérébral, propagation sus-orbitaire de la tumeur, ou lyse du squelette facial antérieure étaient jugés non accessibles à la résection endoscopique, de même que les cas pour lesquels l exérèse endoscopique ne pouvait être réalisée sans marges saines suffisantes. Les métastases cervicales, lorsqu elles étaient présentes, étaient traitées simultanément par curage cervical. La chimiothérapie néoadjuvante (cisplatine [CDDP] et le 5-fluorouracile [5-FU]) était utilisée pour les tumeurs volumineuses ou agressives. 72 La chirurgie était suivie d'une radiothérapie conformationnelle et récemment d une radiothérapie par modulation d'intensité (IMRT). Au 28

30 début de cette série, la radiothérapie n était pas utilisée pour les tumeurs de bas grade 7 ou lorsque la base du crâne n était pas atteinte, alors qu'elle est devenue systématique dans la dernière période. Technique chirurgicale endoscopique La procédure chirurgicale de l approche endoscopique était basée sur une résection centripète et était effectuée avec des instruments dédiés (Draf set de Karl Storz GmbH & Co. KG, Tuttlingen, Allemagne), une instrumentation motorisée (Medtronic, Inc., Minneapolis, MN, USA), des systèmes de coagulation et un système de navigation. La chirurgie débutait avec la définition des limites inférieures de la résection par un laser diode (paroi antérieure du sphénoïde ou rhinopharynx postérieurement, cloison nasale médialement, paroi latérale de la fosse nasale latéralement et processus frontal du maxillaire antérieurement). Les sections étaient prélevées et analysées pour s assurer de marges d exérèse saines. Eventuellement, la réduction du volume de la lésion était réalisée pour obtenir un champ de vision plus large. La dissection était ensuite réalisée latéralement le long de l'orbite dans un plan sous-périosté jusqu'à ce que le toit de l'ethmoïde soit atteint. De petites lésions ont été enlevées par une méthode unilatérale avec fraisage de la lame criblée. La plupart des lésions ont été abordées bilatéralement après ethmoïdectomie controlatéral, procédure de DRAF III 73,74 en avant et ablation de la paroi antérieure du sphénoïde en arrière. A ce stade, les tissus mous de la fosse nasale et l insertion tumorale étaient pédiculés sur les fentes olfactives. Après exérèse de ces tissus au ras de la lame criblée, la dure-mère était ensuite exposée en fraisant le toit de l'ethmoïde. Les artères ethmoïdales étaient squelettisées et coagulées. Enfin, la crista galli était disséquée et retirée avant de procéder à la résection durale, qui débutait sur le côté le moins atteint. Après section de la faux du cerveau, la pièce était doucement refoulée vers le bas, permettant l'exposition de la dure-mère par son versant interne et la résection sur le côté le plus atteint. Les bulbes olfactifs étaient identifiés et les pédoncules olfactifs sectionnés. La 29

31 pièce opératoire était enlevée par le nez ou par la bouche. Si la tumeur adhérait à la périorbite, celle-ci était réséquée à la fin de la procédure, et les sections montrant les limites étaient analysées. Une plastie durale était effectuée avec 3 couches de fascia lata, prélevé sur la cuisse, successivement façonnées : intracrânienne et intra-durale pour la première couche, intracrânienne et extra-durale pour la seconde et extracrânienne pour la troisième. Le plus grand soin était donné à la mise en place de ces couches, qui devaient être étanches (Figure 2.1). Une plaque de Silastic ou un ballonnet était mis en place pour soutenir la plastie durale pendant une semaine. Les patients ont subi une TDM dans les 24 heures postopératoires afin de visualiser la plastie durale et d'éliminer tout saignement postopératoire et / ou hématome. Figure 2.1 : Plastie durale après exérèse de la lame criblée. (a) vue endonasale après exérèse de la pièce opératoire ; (b) mise en place de la première couche de fascia latta, intracrânienne et intra-durale (SF : sinus frontal ; SS : sinus sphénoïdal ; OD : orbite droite ; OG : orbite gauche ; GRG : gyrus rectus gauche ; FT : fascia lata) 30

32 Suivi Le suivi était basé sur le contrôle endoscopique endonasal régulier (tous les 3 mois pendant la première année, puis tous les 4 mois pendant 3 ans, puis annuellement), ainsi que sur le recours systématique à l'irm. Analyses statistiques La prévalence des symptômes et le taux de récidive ont été calculés en pourcentages simples. L'intervalle de suivi a été calculé en mois à partir de la date de l'intervention chirurgicale jusqu à la date de la dernière visite du suivi. La survie sans récidive a été calculée par la méthode de Kaplan-Meier. La survie globale et la survie sans récidive ont été évaluées à partir de la date de l intervention chirurgicale jusqu à la date du décès, de la première récidive ou du dernier contrôle. Une valeur du degré de signification p<0.05 était considérée significative. Toutes les analyses ont été réalisées à l aide de SPSS 17.0 pour Windows. 3. Résultats Sur une période de 12 ans ( ), 17 cas de NO ont été traités chirurgicalement. Quatorze patients (82%) ont subi une chirurgie endoscopique pour NO, avec exérèse partielle ou complète de la base du crâne antérieure (du fraisage de la lame criblée à son exérèse complète étendue à la dure mère à son contact, aux bulbes olfactifs et éventuellement au parenchyme cérébral), et 3 patients (18%) ont subi une CFR pendant la même période. Ont été exclus les cas de poursuite évolutive ou de récidive après un traitement à visée curatif dans un autre établissement (3 cas), ainsi que les patients présentant des tumeurs considérées comme non résécables (5 cas). 31

33 Le suivi moyen était de 38 mois (5-132 mois). Données épidémiologiques et cliniques Sur les 17 patients opérés, onze patients étaient des hommes (65%), et six étaient des femmes (35%), soit un sex-ratio de 1.9. L'âge moyen au moment du diagnostic était de 57 ans (16-80 ans). La tumeur était située du côté droit dans huit cas (47%), du côté gauche dans huit cas (47%) et la lésion était bilatérale dans un cas (6%). Les symptômes révélateurs au moment du diagnostic étaient : obstruction nasale (94%), epistaxis (41%), céphalées (18%), perte de l'odorat (12%), rhinorrhée (12%), exophtalmie (12%), ou auto-palpation de masses cervicales (6%). Classification et extension Selon la classification de Hyams, 3 tumeurs étaient de grade I, 4 de grade II, 8 grade III et 2 de grade IV. Selon la classification UICC, 12 tumeurs étaient classées T4 (a / b), 2 T3, 3 T2, aucune T1, et 2 N2c. Selon la classification de Dulguerov, 2 tumeurs étaient T4, 7 T3, 5 T2, 3 T1 et 2 N+. Selon la classification de Kadish, 2 tumeurs étaient classées A, 4 B et 11 C. Selon la classification de Kadish modifiée par Morita, 2 tumeurs étaient classées A, 4 classées B, 9 classées C et 2 classées D (Tableau 2.1). La lésion était étendue au sinus sphénoïdal dans 9 cas (53%), au sinus frontal dans 4 cas (24%), à l'orbite avec lyse de la lame papyracée dans 6 cas (35%), à la fosse crânienne antérieure dans 4 cas (24%), et au parenchyme cérébral dans un cas (6%). L imagerie montrait une érosion osseuse de la base du crâne antérieure dans 8 cas (7 dans le groupe endoscopie, 1 dans le groupe CFR), un envahissement limité de la base du crâne avec lyse de la lame criblée dans 4 cas (3 dans le groupe endoscopie, 1 dans le groupe CFR), et un 32

34 envahissement intra-dural dans 2 cas (un dans chaque groupe). Tous les patients avaient une tumeur unique, sauf un de grade III, qui présentait lors du diagnostic 3 tumeurs distinctes (ethmoïde droit, ethmoïde gauche et plancher du sinus sphénoïdal gauche). Modalités thérapeutiques La procédure endoscopique a été unilatérale avec fraisage de la lame criblée dans 3 cas et bilatérale avec exérèse complète de celle-ci dans 11 cas. Deux patients atteints de métastases cervicales ont subi un curage cervical fonctionnel avant l'irradiation ultérieure. Dans le groupe endoscopie, le statut de la maladie concernant la base du crâne était la suivante: négatif dans 10 cas, envahissement de la lame criblée dans 3 cas, envahissement de la dure-mère adjacente et des bulbes olfactifs dans 1 cas, soit au total un envahissement tumoral de la base du crâne dans 29% des cas. Dans tous les cas, les marges ont été considérées comme étant exemptes de tumeur. La chimiothérapie néoadjuvante a été réalisée dans 7 cas (41%). La radiothérapie postopératoire a été délivrée dans 14 cas (82%) selon un protocole fractionné à des doses variant de 60 et 72 Gy au niveau du lit tumoral. Morbidité Dans le groupe CFR, deux patients ont présenté une fuite de LCS à type de rhinorrhée. Dans le 1 cas, la fuite était précoce et s est tarie spontanément par mesures conservatrices. Dans le 2 cas, elle était précoce au décours d une reprise chirurgicale pour récidive tumorale (patient 1) et s est tarie spontanément par mesures conservatrices. Ce même patient a présenté au décours de cette reprise chirurgicale une ostéite frontale du volet osseux ayant nécessité son ablation par voie bicoronale. 33

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