Le muscle : une structure plastique, cible de la réhabilitation

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1 1 Le muscle : une structure plastique, cible de la réhabilitation X. Bigard, S. Matecki, J. Mercier Les muscles striés squelettiques sont principalement impliqués dans la fonction de soutien, de maintien de la posture érigée et surtout dans la mobilisation des segments osseux impliqués dans les mouvements (locomotion, préhension d objets, etc.). Certains d entre eux ont une autre spécificité, ce sont les muscles respiratoires qui assurent la fonction vitale de ventilation. À la différence des muscles striés squelettiques impliqués dans la fonction de locomotion qui se contractent volontairement pour effectuer un mouvement, les muscles respiratoires doivent se contracter en permanence de façon rythmique pour assurer la fonction de ventilation. Le diaphragme est le muscle respiratoire principal puisqu il assure à lui tout seul plus de 50 % de la ventilation basale. Les muscles striés squelettiques représentent environ 40 % de la masse corporelle ; ils se comportent comme des transducteurs d énergie chimique en énergie mécanique et sont le siège d une importante activité métabolique en particulier lors de l exercice physique. À chacune de leurs extrémités, ils sont insérés au squelette par un tendon, qui leur permet, lorsqu ils se contractent et se raccourcissent, de mobiliser les segments osseux. Ils sont constitués de fibres musculaires groupées en faisceaux ; l une de leurs principales caractéristiques est de s adapter en permanence à la demande fonctionnelle. De la fibre au métabolisme musculaire Les fibres musculaires possèdent des propriétés structurales, métaboliques et fonctionnelles (de contraction), qui sont largement contrôlées par la demande de l organisme, en termes de travail de contraction. Cependant, toutes les fibres musculaires striées squelettiques présentent une structure commune. Structure générale de la fibre musculaire Les fibres musculaires squelettiques sont de longues cellules cylindriques polynucléées dont la longueur peut aller de quelques millimètres à plusieurs centimètres. Elles s étendent généralement sur toute la longueur du muscle et sont disposées en parallèle entre les extrémités tendineuses du muscle de sorte que les forces générées par leur contraction s additionnent. Chaque fibre musculaire est constituée de plusieurs milliers de myofibrilles qui présentent une alternance de bandes sombres (bande A) et de bandes claires (bande I) (fig. 1.1). Cette alternance explique l aspect strié du muscle squelettique. Observée en microscopie électronique, chaque myofibrille apparaît constituée de myofilaments plus petits disposés côte à côte: les filaments épais et les filaments fins. L alignement des filaments épais forme la bande A et celui des filaments fins constitue la bande I.

2 18 La réhabilitation du malade respiratoire chronique La protéine principale de la bande A est la myosine alors que celle de la bande I est l actine. La bande I est divisée en deux par la strie Z et la zone délimitée par deux stries Z (une bande A et deux demi-bandes I) constitue le sarcomère qui est l unité fonctionnelle contractile du muscle. Chaque myofibrille est constituée d une succession de nombreux sarcomères. Dans un sarcomère, il existe une superposition partielle des filaments fins et des filaments épais de telle sorte que dans la zone de chevauchement, chaque filament épais est entouré de six filaments fins disposés hexagonalement (fig. 1.1). Filament de myosine Filament d actine Myofibrille Sarcomère Faisceau de fibres Ligne Z Ligne Z Fibre musculaire Filaments épais Filament fin Corps musculaire Bande I Bande A Bande I A B Fig Structure macro- (A) et microscopique (B) du muscle squelettique. Les filaments épais sont constitués par un assemblage longitudinal de 300 à 400 molécules de myosine. Chaque molécule de myosine est formée de deux chaînes protéiques lourdes (MHC: Myosin Heavy Chain) et de quatre chaînes protéiques légères (MLC : Myosin Light chain). Les deux chaînes lourdes sont enroulées en double hélice et une de leur extrémité qui est repliée se combine à deux chaînes légères pour former la tête de la molécule de myosine. Ainsi, à l extrémité de la double hélice, il existe deux têtes de myosine côte à côte. Les têtes de myosine, qui sont situées en regard des filaments fins, possèdent deux caractéristiques essentielles pour le développement des mécanismes moléculaires de la contraction. En effet elles contiennent un site de liaison pour l actine et un site catalytique hydrolysant l adénosine triphosphate (ATP), la myosine-atpase. L autre extrémité de la molécule de myosine constitue la queue. Dans le sarcomère, les molécules de myosine sont disposées tête bêche de telle manière que le centre du filament épais ne contient que des queues de myosine. Une portion de la partie hélicoïdale de la myosine déborde sur les côtés avec la tête. Elle permettra de former le pont d union transversale avec l actine lors de la contraction musculaire. Les filaments fins sont composés de trois éléments protéiques: l actine, la tropomyosine et la troponine. Parmi ces protéines, l actine est la plus abondante. Elle se présente sous forme d un ensemble de monomères ovoïdes, polymérisés en deux chaînes disposées en double hélice. D un côté cette structure est accrochée à la strie Z alors que l autre extrémité se trouve dans la partie médiane du sarcomère, à la limite de la bande A et de la zone H. L autre protéine qui constitue les filaments fins est la

3 Comprendre les bases fondamentales 19 tropomyosine. Elle se trouve sous forme de deux polymères situés dans le sillon formé par les deux chaînes d actine, et recouvre au repos les sites actifs de l actine. Enfin, on trouve dans les filaments fins un complexe protéique disposé à intervalles réguliers (tous les 9 monomères d actine) le long de la molécule de tropomyosine. Ce complexe comprend trois sous-unités: la troponine I qui a une grande affinité pour l actine et qui est à l origine de l inhibition de l interaction entre la myosine et l actine, la troponine C qui contient les sites de liaison pour le calcium (Ca 2+ ), et la troponine T qui lie les deux sous-unités précédentes à la tropomyosine. Ce complexe protéique joue un rôle majeur lors du déclenchement de la contraction par les ions Ca 2+ (couplage excitation-contraction). En effet, ce complexe de troponine permet la liaison de la tropomyosine à l actine et l affinité élevée de la troponine C pour le Ca 2+ est directement impliquée dans le déclenchement des phénomènes de la contraction musculaire. En plus des protéines contractiles qui viennent d être décrites, il existe dans le muscle d autres protéines, qui permettent l ancrage de l appareil contractile à la membrane de la cellule musculaire et à la matrice extracellulaire. Parmi ces protéines, la dystrophine, qui lie les filaments fins d actine à la membrane, présente un intérêt particulier parce qu elle est impliquée dans une myopathie d origine génétique : la dystrophie de Duchenne. La membrane qui entoure chaque fibre musculaire s appelle le sarcolemme. C est à son niveau qu apparaît le potentiel de plaque motrice généré par le motoneurone puis le potentiel d action propagé. Le sarcolemme présente à intervalles réguliers des invaginations, appelées système tubulaire transverse ou système T, qui s enfoncent en profondeur à l intérieur de la fibre musculaire. Lorsque la fibre musculaire est stimulée, ce système se dépolarise comme le reste du sarcolemme et permet le déclenchement du couplage excitation-contraction. Le cytoplasme de la cellule musculaire (sarcoplasme) contient, comme toutes cellules, de grandes quantités de potassium, de magnésium, de phosphates, mais aussi d enzymes impliquées dans le métabolisme et des substrats énergétiques: ATP, créatine phosphate (CP), glycogène et lipides. On trouve aussi dans le sarcoplasme de la myoglobine qui fixe de l oxygène et de nombreuses mitochondries qui permettent le renouvellement de l ATP lors de la contraction musculaire et participent au maintien de l homéostasie calcique de la fibre. L intérieur du cytoplasme est également parcouru par un réseau extrêmement dense de canalicules qui entourent les myofibrilles et qui constituent le réticulum sarcoplasmique. La membrane du réticulum possède de nombreux canaux calciques qui assurent le passage du calcium contenu dans le réticulum vers le cytoplasme et des pompes calciques Mg ATP-dépendantes (SERCA: Sarco-Endoplasmic Reticulum Calcium Atpase) qui permettent le restockage rapide du calcium dans le réticulum et la relaxation du muscle. Le réticulum sarcoplasmique et le système T constituent le système sarcotubulaire. Au niveau des extrémités du sarcomère et à proximité du système T, les canalicules s anastomosent et forment les citernes terminales qui contiennent une concentration importante de Ca 2+. Le système sarcotubulaire joue un rôle capital dans le couplage excitationcontraction. Cette structure moléculaire commune ne doit pas cacher l existence de différents types de fibres musculaires qui présentent des particularités et propriétés qui leur sont propres. Les différents types de fibres musculaires (tableau 1.I) Les fibres musculaires ne présentent pas toutes les mêmes caractéristiques biochimiques, histologiques, enzymologiques et physiologiques. Les propriétés contractiles

4 20 La réhabilitation du malade respiratoire chronique des fibres musculaires sont principalement liées à la présence d isoformes spécifiques de la myosine, protéine de contraction essentielle, qui permet de les classer en deux grandes catégories principales: les fibres lentes de type I et les fibres rapides de type II. Ces fibres diffèrent par leur vitesse de contraction, c est-à-dire la vitesse à laquelle les têtes de myosine se détachent de l actine qui dépend des propriétés de la myosine- ATPase portée par les têtes des chaînes lourdes de myosine (cf. supra). Les fibres lentes de type I contiennent l isoforme lente de MHC (MHC-I), alors que les fibres rapides de type II contiennent des isoformes rapides de MHC, de types IIa ou IIx chez l homme (correspondant respectivement à des fibres de types IIa ou IIx). Un muscle peut contenir en proportions variables des fibres de type I et de type II, mais aussi ces proportions peuvent être très différentes suivant les types de muscles, selon leurs fonctions, leurs niveaux d activation et leurs localisations. Ainsi le muscle squelettique est une structure hétérogène et adaptable à la demande fonctionnelle [1]. Tableau 1.I. Caractéristiques des fibres musculaires. Fibres I Fibres II Vitesse de contraction Lentes oxydatives Fibres IIa Lentes glycolytiques Lente Moyenne Rapide Force développée Fibres IIx Rapides glycolytiques Fatigabilité Voie principale de synthèse de l ATP Quantité de mitochondries Aérobie (oxydative) Mixte Anaérobie (glycolytique) Myoglobine Réserves en glycogène Réserve en triglycérides Activité de la myosine-atpase Type d activité préférentielle Lente Rapide Rapide Endurance, maintien de la posture Marche lente et rapide Mouvements puissants ou intenses, de courte durée Les fibres lentes de type I ont classiquement une coloration rouge car elles contiennent beaucoup de mitochondries et de myoglobine. On parle ainsi de fibres sombres ou rouges et les muscles qui ont une proportion élevée de ces fibres sont appelés muscles rouges. Elles possèdent un réseau capillaire dense et de fortes quantités de glycogène et de triglycérides. Leur métabolisme est essentiellement de type oxydatif. Ces fibres sont très résistantes à la fatigue et peuvent développer des contractions lentes et prolongées. Les muscles majoritairement constitués de ce type de fibres sont

5 Comprendre les bases fondamentales 21 principalement impliqués dans le maintien de la posture qui nécessite des contractions lentes et prolongées. Les fibres rapides de type II ont moins de mitochondries et donc une densité plus importante en myofibrilles que les fibres de type I ; elles ont de plus une capacité Les fibres de type I et IIa permettent le maintien de la posture, la marche, les activités de la vie quotidienne. Les fibres de type IIx et IIa sont impliquées dans les mouvements puissants ou de courte durée. de pompage de Ca 2+ du réticulum sarcoplasmique supérieure. Elles sont assez mal vascularisées et possèdent de grandes quantités de glycogène. Ces fibres musculaires ont un métabolisme essentiellement de type glycolytique. Les muscles qui sont constitués majoritairement de ces fibres sont appelés muscles blancs. Lorsqu ils sont activés, ils répondent par une contraction rapide en développant une tension élevée, mais ils sont rapidement fatigables. Ces muscles sont surtout impliqués dans les mouvements fins et précis. Chez l homme, on distingue deux sous-types de fibres rapides: les fibres de type IIa et les fibres de type IIx (contenant la forme la plus rapide de MHC connue chez l homme, MHC-IIx). Les fibres de type IIx, autrefois dénommées IIb, sont les fibres les plus rapides et les plus glycolytiques présentes dans le muscle. Les fibres de type IIa sont des fibres qui possèdent des caractéristiques biochimiques intermédiaires entre les fibres IIx et I ; elles sont généralement appelées fibres rapides glycolytiques et oxydatives. Ces différents types de fibres musculaires confèrent au muscle squelettique une grande adaptabilité à la demande fonctionnelle. Les grandes caractéristiques métaboliques et contractiles du muscle (exprimées par son phénotype) ne sont pas fixées définitivement, mais sont parfaitement modulables sous l influence de différents facteurs, dont son régime de contraction. Comme nous le verrons plus loin, la pratique régulière d exercices musculaires de faible intensité et de longue durée (dits de type endurant ou aérobie) permet d améliorer la résistance à la fatigue [2]. Les exercices intenses et de courte durée (dits de force ou anaérobie) induisent plutôt une hypertrophie musculaire [3], liée à une augmentation du diamètre de tous les types de fibres, et surtout des fibres rapides de type IIx [4]. Ainsi un individu qui pratique régulièrement des exercices de longue durée aura des muscles très oxydatifs, résistants à la fatigue, alors que celui qui pratique des exercices courts et puissants aura des muscles hypertrophiés. À l inverse, l état d inactivité musculaire et certaines pathologies chroniques (bronchopneumopathie chronique obstructive, insuffisance cardiaque, diabète, etc.) peuvent modifier les caractéristiques des muscles squelettiques et majorer leur fatigabilité. Enfin, d autres facteurs tels que le vieillissement peuvent modifier la proportion de fibres de type I et de fibres de type II dans les muscles. Unité motrice Chaque fibre musculaire reçoit une seule terminaison nerveuse provenant d un motoneurone médullaire. L ensemble constitué par le motoneurone et les fibres musculaires qui en dépendent constitue l unité motrice qui est l unité fonctionnelle du muscle. Au sein de chaque faisceau musculaire, les fibres musculaires sont regroupées en plusieurs unités motrices. En fonction du type de muscle, la quantité d unités motrices peut varier de façon importante (50 à 2 000). Le nombre de fibres d une unité motrice dépend de la taille et du niveau de précision des mouvements générés par le muscle. Ainsi, les muscles responsables de mouvements fins, comme les muscles de la main ou les muscles oculomoteurs, ont peu de fibres musculaires par unité motrice. À l inverse, dans les muscles impliqués dans des mouvements moins précis ou dans la posture (comme les chefs du quadriceps), le nombre de fibres

6 22 La réhabilitation du malade respiratoire chronique musculaires par unité motrice est beaucoup plus important. Dans une unité motrice, toutes les fibres musculaires ont les mêmes propriétés physiologiques, histologiques, biochimiques et enzymologiques et elles sont toutes activées de façon simultanée quand le motoneurone est activé. Les unités motrices essentiellement composées de fibres de type II sont appelées unités motrices rapides alors que celles constituées de fibres de type I sont appelées unités motrices lentes. Les unités motrices rapides possèdent des motoneurones de grosse taille à conduction rapide tandis que les unités motrices lentes ont des motoneurones de petite taille à conduction lente. Au cours du mouvement, les unités motrices lentes sont activées en premier puis lorsque la force développée doit être plus importante, les unités motrices rapides sont à leur tour recrutées. Ce mécanisme de recrutement progressif des unités motrices est fondamental car il permet d expliquer la gradation de la force musculaire au cours du mouvement, y compris pour le diaphragme. En pratique médicale, l électromyographie (EMG) est couramment utilisée pour évaluer le niveau d activation d un muscle ; elle consiste à enregistrer l activité électrique des unités motrices du muscle à l aide d électrodes placées sur la surface de la peau au-dessus du muscle ou d aiguilles hypodermiques reliées à un oscilloscope. Mécanismes de la contraction musculaire La contraction musculaire se déroule selon une séquence précise d événements ioniques et moléculaires et nécessite la libération de calcium contenu dans le réticulum endoplasmique qui en se fixant sur la troponine C permet l interaction entre l actine et la myosine (cf. supra). Couplage excitation-contraction La transmission du potentiel d action neuronal au travers la jonction neuromusculaire se traduit par une dépolarisation du sarcolemme, puis par contiguïté, du tube T. Il s ensuit une libération d ions Ca 2+ du réticulum sarcoplasmique vers le cytoplasme. Les ions Ca 2+ vont diffuser vers les myofibrilles puis, en se fixant sur la troponine C, ils vont permettre une bascule de la tropomyosine qui va démasquer les sites actifs de l actine pour la myosine. L interaction entre les têtes de myosine et l actine s effectue (formation du pont d union) et les mécanismes moléculaires de la contraction peuvent se dérouler. Les ions Ca 2+ intracellulaires sont ensuite activement captés par le réticulum sarcoplasmique grâce aux pompes calciques SERCA, ce qui a pour effet de rapidement diminuer sa concentration dans le sarcoplasme et de permettre à la tropomyosine de masquer à nouveau les sites de l actine. C est la relaxation musculaire. Ainsi, pour qu une contraction musculaire puisse être maintenue, le muscle doit recevoir une série continue de potentiels d action de manière à conserver un niveau élevé de Ca 2+ dans le sarcoplasme. Toutefois, en cas d inhibition de la recapture du Ca 2+ dans le réticulum, le muscle peut rester contracté même s il n y a plus de potentiel d action: on parle alors de contracture musculaire. Phénomènes moléculaires de la contraction Lors de la contraction, le sarcomère se raccourcit car les filaments fins d actine pénètrent entre les filaments de myosine (cf. fig. 1.1). La contraction se fait donc par un mécanisme de glissement des filaments les uns sur les autres grâce à l interaction entre les filaments de myosine avec les filaments d actine. Les têtes de myosine se

7 Comprendre les bases fondamentales 23 lient d abord à l actine, puis se replient sur la queue de la myosine pour ensuite se détacher. Ce cycle se reproduit plusieurs fois. Comme nous l avons vu précédemment, chaque tête de myosine possède un site de liaison pour l actine et un site de liaison pour l ATP. Lorsque l ATP se fixe sur la myosine, il est hydrolysé par la myosine-atpase mais l ADP et le Pi (phosphate inorganique) restent liés à la tête (fig. 1.2). Dans ces conditions, la tête de myosine est perpendiculaire au filament d actine. La liaison entre la tête de myosine et le site de l actine provoque une libération de l ADP et du Pi, ce qui induit une bascule de la tête de myosine (90 45 ) faisant glisser l actine sur la myosine. L énergie qui permet la bascule de la tête de myosine est l énergie emmagasinée dans la tête lors du clivage de l hydrolyse de l ATP. La bascule de la tête libère l ADP et le Pi et découvre le site de l ATP sur la tête de myosine. Ainsi, une nouvelle molécule d ATP peut venir se lier, ce qui a pour effet de détacher la tête de myosine de l actine qui pourra alors se fixer sur un autre site de l actine. Ce cycle se répète environ 5 fois par seconde pour chacune des 500 têtes de myosine qui constituent chaque filament épais. La bascule d une tête de myosine induit un raccourcissement du sarcomère d environ 10 nm. ATP Dissociation actine - myosine Bascule de la tête de myosine Glissement de l actine sur la myosine Hydrolyse de l ATP ADP+Pi Tête de myosine perpendiculaire à l actine Liaison actine - myosine Ca 2+ Fig Comportement de la liaison actine-myosine au cours du cycle de contractionrelaxation musculaire. Sources d énergie de la contraction musculaire Comme cela vient d être décrit, l ATP est nécessaire au développement de la contraction. Or, dans le muscle les réserves d ATP sont faibles (environ 5 mmol/kg de muscle) et ne permettent des contractions que pendant quelques secondes. Par conséquent, pour que le muscle puisse se contracter plus longtemps, il est donc nécessaire que l ATP soit resynthétisé au fur et à mesure qu il est utilisé et ce d autant plus rapi-

8 24 La réhabilitation du malade respiratoire chronique dement que la contraction est puissante ; le nombre de molécules d ATP consommées par unité de temps augmentant avec la force de contraction. Cette resynthèse peut s effectuer grâce au CP musculaire et à des voies métaboliques, anaérobie ou aérobie, qui utilisent principalement comme substrats le glucose et les acides gras. La resynthèse de l ATP à partir du CP s effectue grâce à la créatine-phosphokinase selon la réaction: ADP + CP ATP + Créatine Ce processus permet la resynthèse d ATP au début des contractions musculaires. Cette voie métabolique est souvent qualifiée de voie anaérobie alactique. Cependant, comme la quantité de CP musculaire est faible (environ 20 mmol/kg de muscle), il est nécessaire que très rapidement d autres voies métaboliques prennent le relais. Ainsi, lorsque les contractions musculaires se prolongent, l énergie est apportée par le métabolisme intermédiaire des glucides et des lipides. Le seul sucre utilisable par la fibre musculaire est le glucose. La dégradation extra-mitochondriale du glycogène et du glucose nécessite la régénération de NAD (nicotine-adéninedinucléotide) à partir du NADH 2. Si cette régénération est insuffisamment réalisée par les mitochondries soit parce que l apport en oxygène est insuffisant soit parce que le fonctionnement mitochondrial est trop lent par rapport à la demande énergétique, la régénération se fait par transfert du H 2 du NADH 2 sur l acide pyruvique. Cela conduit à la formation de trois molécules d ATP qui peuvent être utilisées par le muscle mais aussi à la production d acide lactique. Le lactate issu de la dissociation de cet acide lactique a longtemps été considéré comme un produit de fin de métabolisme. Actuellement il est plutôt considéré comme un intermédiaire métabolique particulièrement important pour les cellules, les tissus et les organes [5]. Son oxydation, après retransformation en pyruvate, conduit en effet à la production de 17 molécules d ATP. Cette voie métabolique anaérobie lactique (ou glycolyse rapide) intervient surtout au début de l exercice quand l apport en oxygène aux muscles est insuffisant, et lorsque l activité mitochondriale ne permet pas une régénération suffisamment rapide de NAD comme c est le cas chez le sujet normal qui réalise un exercice intense ou chez le sujet pathologique (BPCO, insuffisant cardiaque, etc.) qui possède un muscle peu oxydatif. Lorsque l apport en oxygène et la capacité oxydative du muscle sont satisfaisants, et que l intensité de l exercice n est pas trop élevée, les oxydations mitochondriales fournissent la majeure partie de l énergie. En effet, l oxydation du glucose (ou Chez le sujet normal, la voie anaérobie lactique intervient au début de l exercice et lorsque celui-ci devient très intense. Dans les maladies chroniques en particulier dans la BPCO, le muscle étant peu oxydatif, cette voie anaérobie lactique peut intervenir précocement et tout au long de l exercice. glycolyse lente) conduit à la production de 36 molécules d ATP et celle de certains lipides peut dépasser 120 molécules d ATP. Cette voie métabolique peut donc fournir de grandes quantités d ATP mais avec un débit nettement inférieur à celui des deux autres voies. L apport en oxygène constitue le facteur limitant de cette voie métabolique mais dans de bonnes conditions d oxygénation et d apport en substrats, la production mitochondriale d ATP peut assurer la poursuite des contractions musculaires pendant plusieurs heures. La puissance maximale globale de cette voie dépend de l apport d oxygène aux fibres musculaires et des capacités oxydatives des fibres musculaires ellesmêmes. Pour satisfaire aux besoins en renouvellement de l ATP, le muscle peut utiliser ses propres stocks ou bien les réserves extramusculaires de glucides (foie) et de lipides (tissu adipeux). Au cours de son activité, le muscle utilise préférentiellement le

9 Comprendre les bases fondamentales 25 glycogène musculaire qui sera resynthétisé au cours de la récupération. Cette resynthèse est d autant plus rapide que la déplétion initiale a été importante, à condition bien sûr que l apport exogène ne soit pas limité. Le muscle peut aussi utiliser les acides gras libres sanguins (en provenance du tissu adipeux) ou les acides gras stockés dans le muscle sous forme de triglycérides. Leur captation par le muscle, qui reste accrue durant 20 à 30 minutes après l arrêt de l activité musculaire, permet la reconstitution des réserves lipidiques. L utilisation du glucose et des acides gras au cours de l exercice est conditionnée par l intensité et la durée de l exercice, mais aussi par le niveau d entraînement en particulier en endurance. En effet, d une façon générale l utilisation du glucose s accroît avec l augmentation de l intensité de l exercice musculaire alors que l oxydation des lipides est majoritaire lors d exercices d intensité modérée et de longue durée. L entraînement en endurance améliore l oxydation des lipides au cours de l exercice d intensité modérée et l utilisation du glucose à haute intensité [6]. Enfin, certains acides aminés dérivés des protéines constituent une source d énergie potentielle pour le muscle mais leur contribution est faible (environ 5 %) dans des conditions normales d exercice et d apports nutritionnels. En résumé Le muscle est un tissu hétérogène constitué chez l homme de trois grands types de fibres qui diffèrent selon leurs propriétés contractiles et métaboliques. L arrangement original de ces fibres en unités motrices permet de rendre compte des principales propriétés de contraction du muscle et de son adaptation à la demande fonctionnelle. Dégénérescence et régénération musculaires Comme tout autre tissu de l organisme, le muscle squelettique est fragile et les fibres sont susceptibles de dégénérer soit par apoptose, soit par nécrose. L une des principales propriétés du muscle squelettique, c est de régénérer ses éléments cellulaires à partir de cellules souches localement présentes et rapidement disponibles (cellules satellites). Il existe tout au long de la vie un cycle permanent de dégénérescence-régénération des fibres. Dans les conditions normales, le taux de renouvellement des fibres reste assez faible [7]. Ce cycle naturel de renouvellement des éléments cellulaires est cependant susceptible d être affecté en fonction de certaines circonstances comme par exemple le vieillissement (ralentissement du cycle de renouvellement) ou certaines pathologies neuromusculaires (accélération du cycle). Toute situation physiologique ou pathologique qui se traduit par une fragilisation des éléments cellulaires du muscle va se manifester par une accélération du taux de renouvellement des fibres, et par une accélération des processus de dégénérescence-régénération musculaire. Il s agira dans les paragraphes qui suivent de présenter les cellules souches naturellement présentes dans le muscle (cellules myoblastiques) et d évoquer les événements moléculaires et cellulaires qui sont contemporains de la dégénérescence et de la régénération des fibres musculaires, consécutifs à une microlésion, en dehors de tout contexte traumatique (claquage, élongation, etc.). L expression de cette propriété du muscle squelettique est d autant plus importante que l on s adresse à un muscle fragile, déconditionné, comme c est le cas pour certaines pathologies chroniques comme la BPCO.

10 26 La réhabilitation du malade respiratoire chronique Cellules satellites Ces cellules myoblastiques (destinées à former des cellules musculaires) sont localisées entre la lame basale et le sarcolemme (membrane externe) des fibres musculaires [8]. Elles ont une double fonction biologique, impliquées à la fois dans l hypertrophie des fibres musculaires [9], mais aussi dans la régénération musculaire puisqu elles sont à l origine de la formation des myotubes [10]. Il est important de retenir que ces cellules résident dans un état de différenciation moins avancé que celui des myoblastes ; ce sont donc bien des éléments cellulaires différents des myoblastes qui vont nécessiter un microenvironnement particulier en cytokines et en facteurs de croissance pour assurer le renouvellement des fibres nécrosées. Les cellules satellites sont présentes dans tous les muscles squelettiques, quel que soit leur type. Cependant leur densité dépend beaucoup du type de muscle et elles sont présentes en plus grand nombre dans les muscles lents et oxydatifs [11]. Leur densité dans le muscle baisse aussi avec l âge [12]. Par certains aspects, elles présentent des caractéristiques biologiques qui peuvent varier suivant le type de muscle dans lequel elles sont retrouvées [13, 14]. Mais malgré cela, on a montré, quelque soit le profil du muscle dont sont issues les cellules satellites (lent ou rapide), que le phénotype final ne dépend que du microenvironnement (nature de l innervation, imprégnation hormonale, régime de contraction, etc.), et non pas d un marquage génétique initial [15]. Elles sont normalement présentes à l état quiescent et sont activées en réponse aux lésions musculaires ; elles prolifèrent ensuite, alors qu un pourcentage d entre elles revient à l état quiescent, ce qui permet d assurer leur autorenouvellement au sein du muscle [16]. Phase dégénérative À l origine d une microlésion musculaire suivie de nécrose, on retrouve une lésion de la membrane externe de la fibre (sarcolemme) qui crée une solution de continuité et des perturbations importantes de l équilibre ionique intracellulaire. Les événements moléculaires et cellulaires qui s ensuivent peuvent être regroupés en trois phases, dégénérative, régénérative et de maturation (fig. 1.3) [17]. La phase dégénérative, première étape du cycle dégénérescence-régénération, est contemporaine de la lésion ; elle est dite non inflammatoire et se caractérise par une désorganisation des éléments protéiques contractiles et une rupture du sarcolemme, dont l étendue est fonction de l intensité de la contrainte mécanique initiale et du niveau de fragilité des éléments cellulaires [18]. Dès cette étape, certaines protéases dépendantes du calcium (Ca 2+ ), dont les calpaïnes, sont activées et clivent de grosses protéines structurales et fonctionnelles. L activité maximale de ces protéases est en général observée entre 4 et 8 heures après le début de la microlésion. C est à ce moment que les cellules satellites sont activées, redéveloppent un cycle cellulaire normal et entrent dans un cycle d activation-prolifération. La deuxième étape de la phase dégénérative consiste à éliminer la totalité de la fibre musculaire originelle ; elle fait suite à une réponse inflammatoire qui se traduit par l infiltration de macrophages. Les neutrophiles répondent très rapidement, dans les 6 heures qui suivent la lésion initiale [19]. La présence rapide de ces cellules inflammatoires au niveau de la lésion permet d évoquer les propriétés d attraction chimique d éléments cellulaires très tôt présents au niveau du foyer lésionnel. La nature de ces éléments cellulaires reste débattue, de même que les substances «attractives» qu ils produisent [20]. On a évoqué le rôle du bfgf (basic Fibroblast Growth Factor), du PDGF (Platelet-Derived Growth Factor), de la myostatine [21] ou d autres cytokines mal identifiées à ce jour (voir revue de Bigard et Fink, [22]). Quoi qu il en soit, les neutrophiles jouent un rôle important puisqu ils initient la phase inflammatoire, phase indispensable à la régénération.

11 Comprendre les bases fondamentales 27 TGF TNF IL-1 IL-6 Phase dégénérative VLA-4/VCAM liaison Fibre lésée Cellules satellites Dégénération MyoD Myf-5 FGFs PDGF TGF LIF IGF-1 IL-6 Cellules satellites activées Infiltration de neutrophiles et de cellules mononucées Macrophages résidents ou infiltrés Myogénine MRF-4 Fibres musculaires régénérées Expression díisoformesadultes de protéines contractiles et métaboliques Myotubes Phase de maturation Fig Représentation schématique des événements cellulaires et moléculaires impliqués dans l activation des cellules satellites, leur prolifération, fusion, et dans la formation de nouvelles fibres musculaires. De nombreux éléments des lignées blanches infiltrent le muscle lésé dans les heures qui suivent, dont des lymphocytes et des macrophages. Ces derniers constituent jusqu à 50 % de la population de cellules blanches infiltrantes [23] ; ils proviennent de la circulation générale, par infiltration du muscle lésé, mais résultent aussi de la multiplication des quelques cellules normalement résidentes dans le muscle. Ils jouent un rôle fondamental dans l élimination des débris cellulaires, c est pourquoi l utilisation précoce d anti-inflammatoires compromet la régénération des fibres lésées en affectant l activité de phagocytose des macrophages [24]. En effet, dans les suites de microlésions musculaires étendues, le plus souvent caractérisées par des lourdeurs de jambe et des douleurs diffuses à type de courbature, il faudra s abstenir d anti-inflammatoires pendant les 2-3 jours qui suivent le début des douleurs ; seuls des antalgiques banals pourront être utilisés. Les macrophages ont une autre fonction toute aussi essentielle, celle d assurer la sécrétion de facteurs de croissance et de cytokines importants pour l entretien de la réaction inflammatoire, tels que le TGF-β (Transforming Growth Factor β), les interleukines 1 et 6 (IL-1β et IL-6), le TNF-α (Tumor Necrosis Factor α) [25]. De plus, IL-1β est un attracteur des lymphocytes T et B et un activateur de la cytotoxicité des macrophages. Phase de régénération musculaire À la suite de microlésions musculaires étendues (courbatures, jambes lourdes, douleurs diffuses) il faut s abstenir de prescrire des anti-inflammatoires pendant 48 à 72 heures de façon à ne pas compromettre la régénération des fibres lésées. Elle débute dès que les débris cellulaires ont été phagocytés, par l activation des cellules satellites qui sortent de leur état quiescent pour donner naissance aux premières cellules myogéniques (Myogenic Precursor Cells, MPC) (fig. 1.3). La phagocytose des débris

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