Physics-Biology-Medicine Interfaces in Neurobiology, Oncology and Genomics

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1 Physics-Biology-Medicine Interfaces in Neurobiology, Oncology and Genomics Developing instrumentation developments and their associated methodologies as well as modelling activities, the group IPB (Physics-Biology Interface) is investigating by three research topics. The first subject, DNA sequencing, concerns the optimization of a multicapillary sequencer and more precisely the improvement of the DNA injection and laser focalisation. Separation matrix has also been studied. The second theme is in vivo neurobiology imaging. It is centred on the elaboration of protocols, methods and development of tools in optical, isotopic and magnetic resonance imaging allowing to describe and to quantify the variation of the metabolic parameters and the energy cycles due to brain activity on animal models. And finally, imaging and modelling in cancer research is based on three objectives. At first lead to its term the evaluation of the camera POCI in the sentinel node biopsy for staging breast cancer (Clinical Research Program obtained with the Tenon hospital - Paris), lead then the development of a probe of assistance to the surgical treatment of brain cancers and finally modelling of the tumor progress as auto-organized complex systems. Interfaces Physique-Biologie-Médecine En Neurobiologie, Cancérologie et Génomique Les activités menées au sein du groupe IPB (Interfaces Physique Biologie) s articulent autour de 3 axes de recherche qui reposent chacun sur des développements en instrumentation et en méthodologies associées, et sur une activité de modélisation. Le premier, le séquençage de l ADN, optimise un séquenceur multicapillaire en s intéressant plus particulièrement au principe d injection de l ADN et à la focalisation du laser. Une matrice de séparation a aussi été étudiée. Le suivant, l imagerie in vivo en neurobiologie, est centré sur l élaboration de protocoles, de méthodes et de développement d outils en imagerie optique, isotopique et résonance magnétique permettant de décrire et de quantifier la variation des paramètres métaboliques et des cycles énergétiques liés à l activité cérébrale sur modèle animal. Et enfin, l imagerie et la modélisation en cancérologie est fondé sur un triple objectif. D abord mener à son terme l évaluation de la caméra POCI dans le cadre du protocole ganglion sentinelle/cancer du sein (Programme Hospitalier de Recherche Clinique obtenu avec l hôpital Tenon), conduire ensuite le développement d'une sonde d'assistance au traitement chirurgical des tumeurs cérébrales et initier enfin les recherches sur la modélisation de la progression des tumeurs en tant que systèmes complexes auto-organisés

2 IIn vivo IImagi ing in i neurrobi iology IPNO Participation: A. Desbrée, H. Gurden, P. Laniece, F. Lefebvre, R. Mastrippolito, F. Pain, L. Pinot, L. Valentin Collaboration : URA 2210 SHFJ Orsay, CERMEP Lyon, CSHL New York Imagerie et radioquantification in vivo en neurosciences L objectif de notre axe de recherche est d une part de proposer des améliorations méthodologiques pour l exploitation et le couplage des techniques d étude in vivo des modèles petits animaux et, d autre part de développer de nouvelles modalités en imagerie radioisotopique et optique. Ces développements se situent dans le cadre général des études sur petits animaux en Neurosciences et plus précisément dans le contexte de l étude des mécanismes impliqués dans le métabolisme énergétique cérébral. Ces 2 dernières années ont vu le développement d'une version optimisée du tomographe haute résolution TOHR, le couplage de la sonde SIC aux techniques magnétiques ainsi que son adaptation à la mesure chez la souris. En parallèle, un banc optique dédié à l'imagerie intrinsèque chez le rongeur a été monté et a permis d'obtenir nos premiers résultats sur les mesures de paramètres fondamentaux du métabolisme énergétique cérébral au niveau des glomérules du bulbe olfactif chez le rongeur. Many rodent models have been developed to study human pathology, ranging, for example, from cancers to neurodegenerative or neuropsychiatric diseases. These models, that became ubiquitous in most areas of molecular biology, toxicology and drug discovery research, offer the possibility to evaluate pathogenic mechanisms as well as to test potential drugs. In vivo imaging greatly facilitates their exploration and use. Actually, these studies allow longitudinal follow-up of individual animals, which may be of tremendous interest to elucidate slowly evolving processes or to detect the effect of therapies. Moreover, in vivo methods have the capacity to measure dynamic parameters (e.g. the pharmacokinetics of a radio-labeled tracer) on a single animal. As a consequence, several techniques such as magnetic resonance imaging (MRI), positron emission tomography (PET) or single photon computed tomography (SPECT) have been adapted to the temporal and spatial constraints of small animal in vivo imaging. In this context, we have developed two original methods for in vivo imaging of rodents : 1) TOHR (French acronym for High Resolution Tomograph), a high resolution tomograph adapted to small animal models studies with SPECT tracers 2) The β-microprobe, an in situ radioactivity counter developed as an alternative and complementary technique to small animal PET scanners. The high resolution tomography TOHR We have designed and developed a large solid angle, high resolution and high efficiency focusing collimator which provides a focal point used to scan the animal and finally perform the image. The principle is based on a high resolution and high efficiency collimator supported by a coincidence event detection method. The large solid angle focusing collimator provides the selection of a F.O.V. limited to a small volume at the collimator focal point. This volume will be associated to a voxel of the 3D image. High spatial resolution is improved by using nuclides having a two-photon decay (X or gamma rays) with small angular correlation (I-125, I-123, In-111,...). The device acts as a 3D scanner and the image is built step by step simply by moving the animal [1]. During the last two years, a new prototype of TOHR has been developed through a collaboration including the Biospace Mesures and the IPN technical departments. A new geometry of the device has been performed and is presented on figure 1. It consists of a cylindrical geometry. The detection system is here removable allowing the insertion of collimators with various focal distances up to 100 mm. Collimation modules having a 600 µm resolution have been mounted and characterized. First simulations have demonstrated that it would be probably possible to yield with this prototype a spatial resolution yielding 400 µm while maintaining efficiency near 2 %. Figure 1: the new design of the tomograph TOHR The BetaMicroprobe The Microprobe relies on the detection of light pulses generated by positrons interaction in the probe composed of a radiosensitive tip (plastic scintillating fiber) fused to a clear fiber light guide. After stereotaxic implantation in the brain area of interest, it allows counting of the radioactivity from molecules labeled with positron emitters such as 18 F or 11 C, in a volume defined by the limited range of positrons in tissues. Since the probe is implanted directly in the vicinity of biological tissues of interest, the technique offers a high sensitivity and consequently a high temporal resolution. So far, it has been successfully used for 11 C- pharmacokinetics studies in the rat brain using Raclopride and 18 F-MPPF as well as for measurements of rat brain energetic metabolism parameters. It was also proposed as a method to avoid repeated blood sampling for

3 the determination of arterial input function for PET tracer experiments in rodents [1]. Finally, its versatility allows combination to other invasive techniques such as microdialysis, and its insensitivity to high magnetic fields allows its use simultaneously to MRI. To that aim, a research program has been performed to assess the coupling feasibility between the nuclear magnetic resonance with probe. Theoretical and experimental approaches were carried out to test the ability of the β-microprobe to quantify radioactivity concentration in a 7-T magnetic field. Globally, the magnetic field tends to slightly decrease the probe field of view and probe sensitivity in a way compatible with the dimensions of the cerebral structures targeted and with the radioactivity to quantify [4]. Then, the determination of a biological protocol was carried out on the basis of pharmacokinetic studies. The experiments have shown the possibility to use the probe for radioactive measurements under intense magnetic field simultaneously to anatomical images acquisitions. Simultaneously, we have sought to improve the quantification of the radioactive signal using a voxelized phantom of a rat brain. Figure 2: Brain frontal section acquired by amri in rat enlightening the location of the beta microprobe. In vivo Optical Imaging This new theme is dedicated to the study of the brain energetic metabolism and more precisely to the neurometabolic and neurovascular coupling in the olfactory system by optical and radio-isotopic techniques. Metabolic imaging signals provide powerful techniques for mapping brain activity including functional magnetic resonance imaging (fmri), positon emission tomography (PET) and intrinsic optical signals (IOS) imaging, but their interpretation depends critically on understanding how metabolism and hemodynamism are coupled to neuroglial activity in local neural circuits. To further understand brain metabolic activity, we are studying an elegant model of neural activation in the rat, the odor-evoked stimulation of the olfactory bulb particularly the olfactory glomeruli which are the first structures to code the olfactory information in the brain. Interestingly, these structures present features to respond to high metabolic demands (dense population of astrocytes, specific capillary network). Technically, the project aims to develop complementary optical and radio-isotopic functional techniques dedicated to rodent brain studies (i) IOS, produced by variation in light reflectance arising from changes in 3 factors: blood oxygenation level, blood volume and light scattering, (ii) the beta microprobe, created in our lab as an alternative to PET in order to detect locally positons emitted by radio-labelled glucose accumulating in activated cells (see part b). Since the mechanisms triggering optical changes in the brain tissue during neural activation are unknown, we first explored the cellular origin of IOS. Using local pharmacology in vivo we already showed that glomerular metabolic signals are tightly coupled to presynaptic release of glutamate but can be decoupled from postsynaptic activity. Second, using the beta-microprobe, we also quantified kinetics of glucose metabolism in vivo in the olfactory glomeruli activated by odor presentation. Compartmental modeling applied showed a significant change in the rate constants under odor stimulation compared to baseline. With this new elegant system, we are currently testing in vivo a new hypothesis postulating that glutamate uptake by astrocytes at the synapse is the trigger of glucose uptake from the blood stream. We demonstrated that multimodality is a powerful way to elucidate cellular mechanisms of the neurometabolic and neurovascular coupling directly responsible for the signals recorded in functional neuroimaging. Figure 3: Intrinsic optical signals imaging of olfactive bulb in rat enlightening glomeruli activated by odor presentation. References : [1] L. Pinot et al., IEEE TNS 50 (2002) pp [2] F. Pain et al., J. Nucl. Med. 45 (2004) pp [3] A. Desbree et al, J. Neurosci. Meth. 140 (2004) pp

4 IImaging and Modelling in i Oncology IPNO Participation: M. Aubert, M. Badoual, S. Bonzom, Y. Charon, M.A Duval, B. Grammaticos, F. Lefebvre, L. Ménard, L. Pinot, S. Pitre, R. Siebert Collaboration : Services de neurochirurgie et d anatomopathologie de l hôpital H. Mondor, Services de gynécologie-obstétrique et de médecine nucléaire de l hôpital Tenon. Imagerie et modélisation en cancérologie L objectif de l axe de recherche «imagerie et modélisation en cancérologie» est d une part de développer, à partir d une approche expérimentale, de nouvelles méthodes diagnostiques et thérapeutiques contre le cancer et d autre part, à partir d une approche plus théorique et fondamentale de mieux comprendre (et à long terme peut-être de contrôler) l invasion tumorale. Plus précisément, notre projet vise tout d abord à mettre au point des systèmes de détection radioactifs et optiques per-opératoires capables de renforcer l efficacité des techniques chirurgicales, qui sont aujourd hui à la base du traitement des tumeurs solides. Ces méthodologies permettront notamment d identifier en temps réel des tissus néoplasiques et de guider ainsi le chirurgien au cours d une intervention d exérèse ou d une biopsie. De manière plus fondamentale, la compréhension des processus impliqués dans l invasion tumorale est également un enjeu majeur pour élaborer de nouvelles méthodes thérapeutiques contre le cancer. Sur la base des outils théoriques mis au point pour l étude des systèmes complexes, l ambition de notre second thème de recherche est de développer des modèles physiques quantitatifs permettant d améliorer la compréhension des mécanismes biologiques régulant la dissémination d une tumeur primitive. In addition to tumor tracking and diagnosis, medical imaging is now more and more used in oncology to improve the precision of surgery techniques (resection, biopsy). Relying on our competences in radio-isotopic and optical imaging, the first ambition of the imaging and modeling in oncology group is to reinforce the efficiency of these techniques with the development of new miniaturized detection apparatus. In that context, two original methods for real time detection of tumors during surgery were developed: 1) POCI (Per-Operative Compact Imager), a high resolution gamma camera dedicated to breast cancer staging, 2) TRIOP (Tumor Resection Intra- Operative Probe), a miniaturized probe based dedicated to gliomas surgery and based on the coupled use of radioactive and optical tracers. The second research theme of our group is focused on the modelling of the migratory behaviour of tumoral cells. Our goal is to access to a better understanding of the dynamical behaviour of glioma cells, which is a key feature to develop new treatments against the dissemination of primary tumors. Figure 1 : The POCI camera POCI, a per-operative camera for breast cancer surgery In the context of the surgical treatment of cancer, counting probes have been introduced in theater blocks to assist surgeon in the excision of radio-labeled tumors. These small hand-held detectors allow to localize precisely the pathological tissues in real time and thus, to achieve a more complete excision of tumors while sparing normal tissues. To improve the efficiency of this surgical practice, we have developed a miniaturized gamma-camera, POCI, which consists of an intensified position sensitive diode coupled to an interchangeable imaging head (fig.1). The current prototype of the camera exhibits a 2 mm intrinsic spatial resolution and 11 cps/µci detection efficiency. The field of view diameter is 40mm and the total weight is 1.2kg. Our research program during the last 2 years was focused on the preparation of an extensive clinical evaluation of POCI on 200 patients suffering from breast cancer and going through the sentinel lymph node detection procedure which is the main clinical application of radio-guided surgery. This preparation consisted in developing a new version of POCI satisfying to the electro-medical standard requirements and its software which were tested and validated. The comparative study of the detection performances of the POCI camera and a counting probe with a realistic radioactive phantom was carried on with Dr Emmanuel Barranger, breast cancer surgeon. That study served also as training sessions for the surgeon who will be the main investigator of the extensive evaluation. The goal is to definitely prove the complementarity between the POCI camera and the counting probe and demonstrate that the addition of imaging capability may prove useful in improving the localization of sentinel nodes at depth or lying close to the injection site of the radiopharmaceutical [1]. This protocol is led in collaboration with the Hospital Tenon (Paris) and is supported by the French Ministry of Health. It has received the approval from the APHP (Public Assistance Paris Hospitals), from the Ethics Committee and from the French Health Products Security Agency. This study should start in November TRIOP, a miniaturized probe dedicated to brain tumor detection during surgery

5 Our second project is specifically dedicated to brain tumor detection during surgery. The extremely poor prognosis of high grade gliomas (2-3 years of survival time in anaplasic astrocytomas and 1 year in glioblastoma) is especially due to their invasive nature. Long before the tumor is diagnosed, the surrounding brain parenchyma has already been infiltrated, making complete surgical removal impossible. However, surgery is still considered as the primary therapeutic procedure and several recent clinical studies have shown that gross total tumor resection is directly associated with longer and better survival when compared to subtotal resection. Despite the recent important technical advances of neuro-imaging which have reduced functional risk and improved tumor removal even for deep-seated lesions, available tools are not sensitive enough to confidently define the degree of diffuse invasion beyond the visible boundary of the tumor mass. In that context, we are developing an intraoperative positron imaging probe specifically designed to help neurosurgeons to locate residual radiolabeled brain tumor (with 18 F-FDG or FET) after the bulk has been excised and above all, to assure the more complete tumor resection while limiting neurologic symptoms due to surgery. The detector, built around clear and plastic scintillating fibers, was thought to be compact and electrically safe in order to be easily used inside the operative wound jointly to other surgical tools (fig. 2) [2]. The annihilation γ ray background is eliminated by a real-time subtraction method. Modelling of the migratory behaviour of tumoral cells This new research axis is focused on the modelling of the migratory behaviour of tumoral cells in the specific case of high grade glioma. Glioblastomas are the most aggressive primary brain tumor and are associated with long-distance invasion of the surrounding brain. This dissemination is largely responsible for recurrence after treatments and poor prognosis, with a mean survival time shorter than one year. This system is therefore ideal to study cell migration. Our ambition is to link microscopic factors (such as migration of individual cells and interactions between cells) to macroscopic ones (such as the diffusion coefficient of the whole tumor) in order to identify microscopic factors which could influence the growth of the tumor and thus, to assess to a better understanding of the dynamical behaviour of glioma cells. We conceived a new model of migration of tumor cells based on a cellular automaton, where interactions between cells can easily be introduced. We compare our simulations with experimental growth of invitro spheroids on a collagene substrate (H. Mondor Hospital) (fig.3). The preliminary results suggest that the growth of a tumor cannot be reduced to a macroscopic diffusion factor in case of strong microscopic interactions between tumor cells. The next step will be to improve our model in order to be able to study the role of the interaction between tumors cells and normal surrounding astrocytes, to model real tumors and to reproduce their density map calculated after autopsy. Ultrasonic aspiratoor Plastic scintillating fiber Detection and processing electronic module Fiber light guide Figure 2: Picture mounting of the association between the intraoperative β-probe and the excision tool. A feasibility study based on preliminary measurements and Monte Carlo simulations was implemented to validate the technical choice of the probe and optimize its geometry. Simulations were realized using MCNP code and an anthropomorphic brain phantom. Optimal performances were obtained with an imaging head composed of 2-mm diameter and 0.5-mm long scintillating β-sensitive fibers associated to 2-mm diameter and 2-mm long β-shielded fibers for the γ ray background rejection. The theoretical probe sensitivity was found to be 72.1 cts/μci/ml with a γ ray rejection efficiency of 99.6%. The expected minimum radiotracer detectable concentration for 18 F-FET was 0.10 μci/ml. When compared to the 0.29 μci/ml average concentration in the bulk of the tumor, this result demonstrates the ability of the probe to define more accurately the extent of brain tumor resection. Following these results, a first prototype of the intraoperative β-probe is currently under development. Fig 3: Left: Experimental spheroid of glioblastoma cells after 36h growth. The cells migrate from the center onto a collagene substrate. Right: simulated spheroid after 36h growth, with attractive interaction between cells. The density profile is similar to the experimental one. References: [1] S. Pitre et al., Eur J Nucl Med 30: (2003) pp [2] L. Ménard et al., Tumor Resection Intraoperative Probe, Demande de brevet n (2005)

6 Sequencing IPNO Participation: M-A Duval, N. Kahlaoui, F. Lefebvre, R. Siebert Collaboration : Institut Curie (Paris), Laboratoire de Photonique et de Nanostructures (Marcoussis), Optigene (Evry) Séquençage Les travaux autour du séquençage ont porté sur deux sujets : amélioration de composants d un séquenceur multicapillaire et la validation d une nouvelle matrice de séparation. L optimisation de l injection de l ADN dans les capillaires permet de réduire le volume d échantillon nécessaire d un facteur trois et donc de réduire les coûts. Les microlentilles devant les capillaires ont été testées et ont apporté une amélioration du rapport signal/bruit. Les conditions optimales d utilisation d un polymère thermosensible, le T25, ont été établies et ses performances ont été comparées à un polymère commercial. Les deux polymères présentent des résolutions comparables, mais le T25 assure un séquençage deux fois plus rapide. Our activities concerning sequencing focused on two subjects: the improvement of the components of a multicapillary sequencer and the validation of a new separation matrix. We now have three capillary migration devices at our disposal: one demonstrator, one multi-capillary DNA sequencing industrial prototype and one commercial monocapillary DNA sequencer (ABI 310 from PE-Biosystems, USA). A new 8-capillary desk-top sequencer is also under construction. DNA capillary injection optimization Some years ago a new DNA capillary injection system was developed and patented. It allows injection with DNA sample volumes down to 5 μl (usually 15 μl) or less. This is very interesting for the users since the price to pay for each sample preparation is very high. A device for small volume injection with the ABI 310 has been designed and developed and first tests have been performed showing good reproducibility in terms of intensity and peak resolution. More systematic tests are in progress. Focusing micro-lenses system One way to improve detection sensitivity is to increase laser yield (useful power/output power). Simulations have shown that a micro-lenses array placed in front of the capillaries would focus the light inside the capillaries improving that yield and lowering the noise due to the light dissipation inside the capillary walls. Such a system is developed for the 8-capillary device. A first set of lenses built by the LPN in Marcoussis has been tested and feasibility has been proved. However, better alignment between lenses and capillaries was needed. Based on a commercially available lens array (LINOS), a new mounting system is now under construction. New polymer validation A new thermosensitive polymer has been developed at the Curie Institute, Paris. This new family of matrices for capillary electrophoresis combines easy injection with high sieving performances, based on thermal switching between a low and a high viscosity state. We have studied this polymer on a large scale production to establish optimum conditions for routine sequencing. Our work focused on electric field, temperature and polymer concentration as important factors influencing peak spacing and peak widths which determine resolution. Also, we studied the influence of capillary length on resolution. Finally, we compared the performances of this polymer with those of the commercial polymer POP6 from ABI. For all separations, we used the sequencer ABI310. This sequencer was equipped with one fused silica capillary with an inner diameter of 50µm. We used a ladder from MapMarker, fluorescence labelled bp. In order to find the best working conditions for the polymer we measured the resolution which determines the quality of separation. The first set of runs deals with the influence of temperature on the separation. Due to DNA-polymer interactions, the peak widths increase with temperature yielding a worse resolution. Concerning the second set of data, we notice that an increase of the electric field improves the resolution. One explanation is that the DNA molecules diffusion is less important as the run time is shorter. The last experiences relate to the optimum concentration of the separation matrix. This study comes to confirm previous studies which fixed the concentration at 3% [1]. Another study was carried out to adapt necessary capillary length with DNA fragment length to be sequenced in order to further optimize the runtime. Best sets of parameters could be established. The comparison of the performances of POP6 and of T25 has been done. Using both polymers in their optimum conditions, T25 shows better resolution at least up to 700 bases. Particularly, we observe a shorter run time for T25 of about 50% References: [1] V.Barbier, PhD Thesis, Paris 6 University, December 2002

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