Modélisation de la bistabilité cellulaire: comportement collectif et stochastique

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1 Modélisation de la bistabilité cellulaire: comportement collectif et stochastique Daniel Stockholm MC EPHE U951-INSERM-UEVE-EPHE Généthon by Conrad Waddington

2 Bistabilité Plan 1. Définitions de la bistabilité 2. Bistabilité et hétérogénéité cellulaire 3. Modélisation d une bistabilité purement stochastique 4. Modélisation d une bistabilité associée à des comportements collectifs

3 Bistabilité cellulaire: définitions Physique : pour un ensemble de particles, il existe 3 points critiques d énergie libre avec deux minima et unmaximum Biologique : On a population level, if many realisations of a bistable system are considered (e.g. many bistable cells (speciation)), one typically observes bimodal distributions. Bistability can only arise in biological and chemical systems if three necessary conditions are fulfilled: positive feedback, a mechanism to filter out small stimuli and a mechanism to prevent explosions.

4 Rôles et propriétés de la Bistabilité cellulaire Biologie : Phénomène biologique important pour la détermination au cours de la différentiation Devenir des cellules souches, régulation des cycles cellulaires Capacité d atteindre différents états internes souvent expliqué par des mécanismes de régulation du à des circuits génétiques La bistabilité conduit souvent à une hystérésie effet mémoire Propriété de résistance aux fluctuations

5 bistabilité celllulaire et hétérogénéité Bistabilité du phénotype cellulaire : -forme -marqueur -comportement - Comment la mesurer? -Imagerie -Cytométrie en flux Pourquoi l étudier? -comprendre la différentiation -comprendre l expression génique

6 Bistabilité et hétérogénéité cellulaire Les biologistes sont confrontés au problème de l hétérogénéité Le choix méthodologique est important Difficulté de mise en évidence du type d expression au niveau cellulaire Gradient du stimulus Réponse mesurée par moyenne de toute la population Réponse graduée et uniforme de l expression génique Réponse hétérogène de l expression génique

7 Bistabilité cellulaire Au moins 3 origines intrinsèques possibles: 1. scénario purement stochastique 2. coopération et l autoregulation 3. réseau avec au moins 2 gènes

8 Bistabilité Plan 1. Définitions de la bistabilité 2. Bistabilité et hétérogénéité cellulaire 3. Modélisation d une bistabilité purement stochastique 4. Modélisation d une bistabilité associée à des comportements collectifs

9 Bistabilité Utilisation de transgènes «rapporteur» de type protéine fluorescente CMV YFP Clone 1 CMV CFP Clone 2 Expansion La mesure de la variabilité de l expression génique Distribution complète de la population Dynamique de la population Clone 3

10 CFP-A Fluorescence de la CFP Specimen_001_C3 P40.fcs:R0*R ,02 90,1 0,14 2, YFP-A Fluorescence de l YFP Cytometrie en flux Microscopie Neildez-Nguyen TM, Parisot A, Vignal C, Rameau P, Stockholm D, Picot J, Allo V, Le Bec C, Laplace C, Paldi A. Epigenetic gene expression noise and phenotypic diversification of clonal cell populations. Differentiation Jan;76(1): Fluorescence de l YFP

11 Kaern M, Elston TC, Blake WJ, Collins JJ. Stochasticity in gene expression: from theories to phenotypes. Nat Rev Genet Jun;6(6): Gene State P(C C)=a Gene state Closed P(C O)=1-a P(O C)=1-b Gene state Open P(O O)=b Deterministic: Michaelis-Menten kinetics mrna(r) : If Gene state= Open : dm( t) S dt dm( t) dt M M. R( t) If Gene state= Closed : M. R( t) Protein (P) : dp( t) dt S P P. R( t)

12 Frequency Protein Distribution Gene State P(C O)=0.001 P(C C)=0.999/h Gene state Closed Gene state Open P(O O)=0.999/h P(O C)=0.001 Open O Closed C Hours. R P Distribution of the Protein number Protein number

13 Bistabilité Plan 1. Définitions de la bistabilité 2. Bistabilité et hétérogénéité cellulaire 3. Modélisation d une bistabilité purement stochastique 4. Modélisation d une bistabilité associée à des comportements collectifs

14 Comportement collectif cellulaire Stockholm D, Benchaouir R, Picot J, Rameau P, Neildez TMA, et al (2007) The Origin of Phenotypic Heterogeneity in a Clonal Cell Population In Vitro. PLoS ONE 2(4)

15 Fluctuations de densité cellulaire CD56 : marqueur de la différentiation musculaire CD56

16 Fluorescence Fluctuations de densité cellulaire Fluorescence Fluorescence A A Correlation entre phénotype CD56+ et densité locale Marquage CD56+ en rouge Dapi en bleu A B 3000 : = P< Coefficient de correlation faible mais très significatif Nearest Distance neighbour au plus distance proche voisin 2000 : = P< : = P< : = P= : = P< : = P< : = P< B 500 : = P= P< P< P<2 B 0 Densité locale 20-> Nearest neighbour distance neighbour distance Nearest P=3

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18 Comportement collectif cellulaire

19 Quels sont les causes des alignements La forme conditionne l alignement? Le mouvement conditionne l alignement? Migrations aléatoire? Migrations parallèles? -> TimeLapses de cellules vivantes

20 Confocal Zeiss. Contraste de phase. (1 image / 2 min) (66h).

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23 Bistabilité de l expression : Equilibre dynamique pourcentage Tri Cellulaire tri - tri cellule cd56+ tri cd56- cellule cd56- tri cd56+ 2 J4 0 Manip: 4 7 Jours Cellules triée remise en culture J7 Restoration de l hétérogénéité -> le phénotype cellulaire est réversible

24 Bistabilité de l expression : dynamiques hétérogènes

25 Forward Scatter R2 R FL 2-Log_Height R2 R FL 2-Log_Height Résumé des données expérimentales 1. Distribution spatiale (imagerie) : -alignement -corrélation densité/phénotype Fluctuations externes Day 0 Day 4 2. Reconstitution de l hétérogénéité (tri - cytométrie en flux) -distribution bimodale -réversibilité du phénotype -différence dans les vitesses de switch Fluctuations interne FS-Height FS-Height 256 R2 R % 58% FL 2-Log_Height CD56 98% CD56+ FS-Height FS-Height FS-Height 256 R2 R FL 2-Log_Height 256 R2 R % 13% FL 2-Log_Height CD56 98% CD56- CD56- CD Stockholm D, Edom-Vovard F, Coutant S, Sanatine P, Yamagata Y, Corre G, Le Guillou L, Neildez-Nguyen TM, Pàldi A. Bistable cell 5 fate specification as a result of stochastic fluctuations and collective spatial cell behaviour. PLoS One Dec 28;5(12):e

26 Modélisation Données expérimentales Modélisation 1. Distribution spatiale (imagerie) : -alignement -corrélation densité/phénotype 1. Distribution spatiale (imagerie) : -utilisation d une simulation «multi-agent» fondées sur les «boids» 2. Reconstitution de l hétérogénéité (tri -cytométrie en flux) -distribution bimodale -réversibilité du phénotype -différence dans les vitesses de switch 2. Reconstitution de l hétérogénéité: -Modèle fondé sur la bistabilité -Equations deterministe de l expression protéique (équation de Hill) -ajout de fluctuation internes et externe

27 Modélisation

28 Modélisation Equation déterministe de l expression protéique. Vmax Vmax [P] d[p] dt = Hill equation A.[p] n B n + [p] n - C.[p] A = Production coef.. B = dissociation constant n = Hill constant C = Degradation coef. [p] = Protein concentration ( CD56). 1 [P]

29 Modélisation Equation déterministe avec ajout d une fluctuation Absence de fluctuation 1 3 «Bruit» Interne d[p] dt = A.[p] n B n + [p] n - C.[p] + N (0,SD) Changes in parameters A, B and C

30 Modélisation Modèle intégrant les fluctuation externes à la bistabilité interne Les fluctuations externes peuvent jouer le rôle de déstabilisation permettant la restoration de l hétérogénéité micro-environnement non optimal pour la cellule Stress Réarrangement chromatinien Augmentation des fluctuations dans l expression des gènes Changement du phénotype Moins de stress - meilleure adpatation Diminution des fluctuation «Sélection» du phénotype «adapté»

31 Modélisation Combined model (alignment and protein production) Alignement bistable protein production Compound R playing a role of extrinsic noise

32 Modélisation Données expérimentales Simulations Stockholm D, Edom-Vovard F, Coutant S, Sanatine P, Yamagata Y, Corre G, Le Guillou L, Neildez-Nguyen TM, Pàldi A. Bistable cell fate specification as a result of stochastic fluctuations and collective spatial cell behaviour. PLoS One Dec 28;5(12):e14441

33 Conclusions -Plusieurs modélisations possibles pour la bistabilité -La modélisation permet d explorer la dynamique -La dynamique spatiale peut être source d hétérogénéité -Importance de la bistabilité et rôle des fluctuations dans l expression des gènes?

34 Remerciements Genethon: Frédérique Vovard Sophie Coutant Peggy Sanatine Yoshiaki Yamagata Daniel Stockholm Guillaume Corre Thi My Anh Neildez Andras Paldi LPNHE : Laurent Le Guillou by Conrad Waddington

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36 Fig. 1. Giant number fluctuations in active granular rods V. Narayan et al., Science 317, (2007) Published by AAAS

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