VISION - Neurophysiologie visuelle

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1 VISION - Neurophysiologie visuelle Article écrit par Jean BULLIER Prise de vue La vision est certainement la modalité sensorielle dominante chez l'homme. La compréhension des bases physiologiques de cette fonction a donné lieu à de nombreuses études réalisées principalement chez les vertébrés supérieurs et plus particulièrement chez le singe, dont l'organisation du système visuel se rapproche le plus de celle de l'homme. Cet article traite de la physiologie du traitement de l'information visuelle dans la rétine et dans les structures sous-corticales et corticales. Les phénomènes de transformation du signal lumineux en signal électrique sont abordés dans l'article VISION - Photoréception. I-Rôle de la rétine La rétine est la structure du système visuel pour laquelle la connaissance des corrélations entre structure et fonction est la plus avancée. Comme nous le verrons, on arrive à expliquer les réponses de nombreux neurones rétiniens en fonction de leurs connexions avec les autres éléments du réseau. La rétine des primates est constituée d'une série de couches comportant différents types de neurones et leurs synapses, depuis les photorécepteurs qui constituent l'étage d'entrée du signal jusqu'à l'étage de sortie formé par les cellules ganglionnaires dont les axones se projettent via le nerf optique vers les centres supérieurs de traitement. Les segments externes des photorécepteurs (cônes ou bâtonnets) sont logés dans l'épithélium pigmentaire, dont le rôle est de faciliter la régénération des pigments photosensibles. Cet épithélium pigmentaire qui tapisse le fond de l'œil (fig. 1) est entouré par la choroïde, couche riche en vaisseaux sanguins, et par la sclérotique fibreuse qui constitue l'enveloppe de l'œil.

2 Rétine (vue en coupe) Schéma d'une coupe transversale de rétine de primate (épaisseur 0,5 mm environ). Les différents types de neurones (cônes, bâtonnets, cellules bipolaires, horizontales, amacrines, ganglionnaires) sont répartis dans des couches cellulaires et synaptiques. Le haut de la figure correspond à la partie externe de la rétine (proche de la sclérotique qui enveloppe le globe oculaire). Les (Encyclopædia Universalis France) Les cellules ganglionnaires étant situées au niveau de la partie interne de la rétine, proche du corps vitré qui remplit la chambre postérieure du globe oculaire, les rayons lumineux doivent donc traverser toute l'épaisseur de la rétine pour atteindre les photorécepteurs. Rétine centrale et périphérique Bien que tapissant de façon homogène la face interne du globe oculaire, la rétine est loin d'être une structure homogène. Chez toutes les espèces animales, on trouve une région de plus forte densité de cellules photosensibles et de neurones qui correspond à la zone de plus forte acuité visuelle. Chez l'homme et le singe, cette spécialisation est particulièrement marquée : il existe une zone pour laquelle l'ensemble des neurones autres que les photorécepteurs sont repoussés vers la périphérie, créant ainsi dans la rétine une sorte de petite indentation appelée fovéa (fig. 2). Dans la partie centrale de la fovéa (sur un diamètre de 0,4 mm correspondant à 1,4 degré d'angle visuel), les vaisseaux sanguins sont absents de la surface de la rétine, permettant ainsi un accès direct de la lumière aux photorécepteurs qui sont exclusivement des cônes de type L et M (voir définition ci-après) atteignant des densités très importantes (fig. 3). Au-delà de cette partie centrale de la fovéa, on trouve un mélange de cônes de type M, L et S (les cônes S sont 20 fois moins nombreux que l'ensemble des M et L dans la rétine, alors que le rapport L/M varie de 1 à 4 suivant les individus). Enfin, au-delà de la fovéa, la densité de bâtonnets augmente avec l'excentricité pour atteindre son maximum vers 15 degrés d'excentricité (fig. 3), si bien que, dans la rétine périphérique, la densité des bâtonnets est beaucoup plus élevée que celle des cônes. Cette très forte hétérogénéité de la rétine a des conséquences fonctionnelles importantes : la vision de forte acuité est limitée à quelques degrés au centre du champ visuel, la perception des couleurs est très mauvaise dans la partie du champ visuel correspondant à la rétine périphérique et la zone de meilleure sensibilité à des faibles niveaux de luminance est située à environ 15 degrés d'excentricité. Cette hétérogénéité va se retrouver dans toutes les structures de traitement de l'information visuelle avec, en particulier, une très forte quantité de neurones traitant les 5 degrés centraux du champ visuel.

3 Globe oculaire Coupe horizontale dans un globe oculaire droit humain. La papille optique ou tache aveugle correspond à la région où se rassemblent les axones des cellules ganglionnaires et qui ne comporte donc aucun photorécepteur.(encyclopædia Universalis France) Photorécepteurs rétiniens Courbe de densité des cônes et bâtonnets en fonction de la distance angulaire par rapport au centre de la fovéa. Noter l'absence de photorécepteurs au niveau de la tache aveugle (modifiée à partir de Rodieck 1998).(Encyclopædia Universalis France) Cônes et bâtonnets Les deux types de photorécepteurs, cônes et bâtonnets, qui existent dans la rétine des vertébrés ont une rôle différent (fig. 3). Les bâtonnets possèdent une excellente sensibilité à des bas niveaux de luminance (on admet qu'un bâtonnet peut être excité par un seul photon), mais donnent des réponses qui saturent au-delà d'un niveau d'éclairement de quelques candelas par mètre carré (cas d'une pièce faiblement éclairée). Ils sont donc de peu d'utilité pour la vision diurne qui est assurée par le fonctionnement des cônes, lesquels ne saturent pas et peuvent coder des niveaux de luminance allant jusqu'à plusieurs milliers de candelas par mètre carré (correspondant à la luminance des objets à l'extérieur par une journée ensoleillée). Les cônes diffèrent par leur courbe de sensibilité spectrale (cf. VISION - Photoréception). Les vertébrés possèdent généralement deux types de cônes : le cône S, dont la courbe de sensibilité spectrale a un pic situé vers 450 nanomètres, et le cône M, dont le pic de sensibilité se situe vers 550 nanomètres. Ces deux types de cônes permettent une capacité limitée de vision des couleurs chez la plupart des espèces de vertébrés. Chez certains poissons, oiseaux et primates diurnes, on trouve un plus grand nombre de cônes permettant une perception plus fine des différences de couleur entre les objets. Chez les primates, on distingue trois types de cônes, S, M et L. Le cône L diffère très peu du cône M en termes de structure moléculaire et de position du pic de sensibilité, ce qui est important pour limiter les effets des aberrations chromatiques de l'image rétinienne (les pics de sensibilité des cônes S, M et L chez l'homme sont à 420, 530 et 565 nm et à 500 nm pour les bâtonnets).

4 Types de cellules ganglionnaires En étudiant la morphologie et la fonction des cellules ganglionnaires de la rétine, on peut distinguer trois types de neurones, les cellules alpha, les cellules bêta et les cellules gamma (Watanabe et Rodieck, 1989 ; Wassle et Boycott, 1991). Les cellules bêta (également appelées cellules naines ou midget en anglais) ont un corps cellulaire et un champ dendritique de petite taille et sont activées par un cône (dans la partie fovéale du champ visuel) ou plusieurs. Ce sont les cellules responsables de la vision des détails et elles participent également à la vision des couleurs. Les cellules alpha (également appelées parasol du fait de la forme de leur arborisation dendritique) représentent approximativement 10 p. 100 des cellules ganglionnaires chez le singe, ont un soma et un champ dendritique de plus grande taille que les cellules bêta, sont importantes pour la vision de la forme et du mouvement, mais ne participent pas à la vision des couleurs. Enfin, les cellules gamma, qui constituent également 10 p. 100 du total des cellules ganglionnaires chez les primates, ont des morphologies variées et des propriétés mal connues pour la plupart. Le champ récepteur Prenons l'exemple d'une cellule ganglionnaire de type alpha ou bêta. On caractérise sa réponse à la stimulation photique en éclairant par de petites taches de lumière la rétine ou un écran placé dans le champ visuel. Comme toutes les cellules ganglionnaires, alpha ou bêta répond au changement de luminance (augmentation ou diminution) et relativement peu à la présentation continue de la lumière. Cela est lié au fait que, au cours de l'exploration visuelle, l'œil se déplace constamment d'un point à un autre et que, même lorsque le sujet fixe un point, l'œil est sujet à des micromouvements qui font se déplacer sur la rétine l'image d'une tache lumineuse fixe dans le champ visuel. On caractérise donc les aspects fonctionnels d'un neurone en déterminant les caractéristiques spatiales et temporelles de la réponse de ce neurone à des stimuli dont la luminance ou la couleur varient dans le temps de façon sinusoïdale ou carrée. Dans le domaine spatial, on définit le champ récepteur qui est une notion fondamentale pour l'ensemble de la recherche en neurophysiologie de la vision. Le champ récepteur est la région du champ visuel dans lequel une stimulation lumineuse transitoire permet de modifier la fréquence de décharge des potentiels d'action du neurone étudié. On observe deux types de cellules ganglionnaires alpha ou bêta : celles qui donnent une réponse de type on et celles qui donnent une réponse de type off. La réponse de type on correspond à une augmentation de la fréquence de décharge du neurone lorsque la luminance d'une petite tache de lumière est augmentée dans une petite région du champ visuel (de l'ordre de quelques dixièmes de degré d'angle visuel) appelée centre du champ récepteur (fig. 4, stimulus 2). La réponse de type off est une augmentation de la fréquence de décharge lorsque la luminance est diminuée dans le centre du champ récepteur (fig. 4, stimulus 2).

5 Cellules ganglionnaires rétiniennes : réponses de type ON et OFF En a, réponses d'une cellule ganglionnaire de type ON à différents stimuli activant le centre du champ récepteur (stimuli 2 et 4). La réponse de ce neurone de type ON à une diminution de luminance dans le centre du champ récepteur est une diminution de la fréquence de décharge des potentiels d'action (stimulus 4). En (Encyclopædia Universalis France) Si maintenant on agrandit progressivement la tache de lumière qui sert à stimuler la cellule ganglionnaire, on s'aperçoit que la réponse augmente jusqu'à ce que la tache de lumière occupe la totalité du centre du champ récepteur, mais qu'elle diminue lorsqu'on accroît la taille du stimulus au-delà de cette limite. Cette diminution de la réponse est due au fait qu'il existe une région appelée pourtour du champ récepteur dont la stimulation conduit à diminuer la réponse du neurone. Cet effet inhibiteur caractérise l'interaction antagoniste entre centre et pourtour (fig. 4). La conséquence fonctionnelle de cet antagonisme est qu'une cellule ganglionnaire répond très peu à la stimulation par une tache lumineuse qui couvre le centre et le pourtour (fig. 4, stimulus 6). En d'autres termes, la cellule ganglionnaire code le contraste de luminance (et de couleur dans le cas des cellules bêta de la fovéa) entre le centre et le pourtour. Réponses on et off et interactions entre centre et pourtour Le type de réponse on ou off et les interactions entre centre et pourtour des cellules ganglionnaires sont le résultat de spécialisations fonctionnelles tout au long de la chaîne de traitement dans le réseau rétinien (fig. 5). Contrairement aux cellules ganglionnaires qui émettent des potentiels d'action, les autres neurones rétiniens ne répondent aux stimuli visuels que par des augmentations (dépolarisation) ou des diminutions (hyperpolarisation) de leur potentiel de membrane (l'intérieur d'un neurone a un potentiel de l'ordre de 60 mv par rapport à l'extérieur). Dans un photorécepteur de vertébré maintenu dans l'obscurité, il existe un courant continu, dû à des entrées d'ions sodium, qui contrôle le potentiel de membrane et le maintient à un niveau constant (typiquement 40 mv). L'énergie lumineuse transmise au segment externe diminue ce courant, ce qui se traduit par une hyperpolarisation de la membrane (à 70 mv par exemple ; cf. VISION - Photoréception).

6 Spécialisations fonctionnelles rétiniennes Les réponses à une augmentation de luminance dans le cône sont représentées pour les cellules bipolaires ON et OFF et les cellules ganglionnaires correspondantes. De façon symétrique, on peut en déduire les réponses de ces neurones à une diminution de lumière au niveau du cône (modifiée à partir de Rodieck 1998).(Encyclopædia Universalis France) Intéressons-nous tout d'abord au circuit reliant un cône à une cellule ganglionnaire de type bêta dans la partie fovéale de la rétine (fig. 5). Le cône possède deux types de synapses avec deux types de cellules bipolaires : les synapses excitatrices (ou plus exactement des synapses qui maintiennent le signe de la modification du potentiel de membrane ; signe + sur la figure 5) font intervenir des récepteurs ionotropiques au glutamate et correspondent à une morphologie caractéristique (contact superficiel). En revanche, les synapses inhibitrices (ou plus exactement avec inversion de signe ; signe sur la figure 5) ont une forme invaginée et utilisent des récepteurs métabotropiques au glutamate. Lorsque la lumière augmente dans le champ récepteur d'un photorécepteur, sa membrane s'hyperpolarise. La cellule bipolaire qui reçoit une synapse inhibitrice (en vert sur le schéma) voit son potentiel de membrane augmenter. Il s'agit d'une cellule bipolaire de type on (excitée par l'augmentation de lumière). Elle contacte une cellule ganglionnaire de type on (en vert) par l'intermédiaire d'une synapse située dans la partie interne de la couche synaptique interne (fig. 1, fig. 5). Cette cellule ganglionnaire va donc répondre à l'augmentation de lumière dans le centre de son champ récepteur par un accroissement de la fréquence des potentiels d'action qu'elle émet. C'est un neurone de type on. Quand la lumière diminue dans le champ récepteur du cône, son potentiel de membrane se dépolarise, ce qui conduit à une hyperpolarisation de la cellule bipolaire de type on, qui va donc hyperpolariser la cellule ganglionnaire de type on, ce qui va diminuer la fréquence des potentiels d'action. En revanche, la cellule bipolaire de type off va être dépolarisée, ainsi que la cellule ganglionnaire de type off qui va donc émettre une plus forte fréquence de potentiels d'action. Une autre caractéristique de la différence entre voies on et off est que les synapses entre cellules bipolaires et ganglionnaires se font à des niveaux différents de la couche synaptique interne : les contacts de la voie off se font dans la partie externe alors que les contacts de la voie on se font dans la partie interne (fig. 1, fig. 5). Nous voyons donc que la différence entre types on et off dans les cellules ganglionnaires correspond à des spécialisations morphologiques et fonctionnelles aux différents étages de traitement dans la rétine et à une organisation

7 synaptique très précise. Qu'en est-il de l'antagonisme entre centre et pourtour? Celui-ci résulte de l'action des cellules horizontales (de type H1) qui sont reliées entre elles par des synapses électriques. Par ailleurs, il existe des synapses excitatrices entre les cônes et les cellules horizontales et inhibitrices entre les cellules horizontales et les photorécepteurs (fig. 5). Du fait des synapses électriques entre les cellules horizontales, celles-ci forment un syncytium qui agit de façon antagoniste sur le cône, et il est vraisemblable que cet antagonisme soit l'élément principal de l'interaction entre centre et pourtour qui se retrouve au niveau des cellules bipolaires et ganglionnaires. Différents circuits pour différents photorécepteurs Les principes généraux décrits ci-dessus sont valables pour la plupart des circuits rétiniens, mais les différents photorécepteurs et leurs combinaisons permettent de créer divers types de sélectivité. Dans la partie fovéale de la rétine, chaque cône de type M et L fait synapse de façon exclusive avec une cellule bipolaire naine de chaque type (on et off) et chaque bipolaire contacte une seule cellule ganglionnaire naine de type bêta (fig. 5). La conséquence de cette voie directe est que les cellules bêta de la région fovéale ont un centre de champ récepteur qui est activé par un cône unique de type M ou L, alors que le pourtour est activé par un mélange de cônes M et L (D. M. Dacey, 2000). On a donc un antagonisme entre le cône qui active le centre et les cônes activant le pourtour. Les cellules ganglionnaires bêta de la région fovéale peuvent donc coder non seulement le contraste de luminance mais également le contraste de couleur entre centre et pourtour. Dans la partie périphérique de la rétine, les cellules ganglionnaires bêta contactent plusieurs cellules bipolaires naines, qui elles-mêmes sont contactées par plusieurs cônes, ce qui conduit à un mélange des contributions des cônes M et L. Dans ce cas, les cellules ganglionnaires bêta ne codent plus que le contraste de luminance entre centre et pourtour. Une bordure entre deux zones de couleur différente mais de luminance égale ne sera donc pas détectée par ces neurones. Contrairement aux circuits des cellules bêta naines de la fovéa qui sont spécifiques pour un seul type de cône M ou L, les cellules ganglionnaires de type alpha sont activées par un mélange de cônes M et L. Le transfert de l'information entre les cônes et ces cellules ganglionnaires se fait par l'intermédiaire d'un autre type de cellule bipolaire, les bipolaires diffuses, dont il existe deux grandes classes, celles qui arborisent dans la partie externe de la couche synaptique interne (et sont donc de type off) et celles qui arborisent dans la partie interne et correspondent à des réponses de type on. Du fait du mélange des cônes M et L, il est généralement admis que les cellules alpha ne participent pas à la vision des couleurs. En revanche, ces neurones jouent un rôle essentiel dans la perception du mouvement et des changements rapides de luminance. Nous avons vu que les photorécepteurs S sont beaucoup moins nombreux que les M et L et qu'ils sont distribués de façon différente sur la surface de la rétine. Du fait de leur faible densité dans la rétine, les cônes S ne participent pas à la vision de haute acuité et contribuent presque exclusivement à la vision des couleurs. Les cônes S font synapse avec des cellules bipolaires spécifiques qui contactent des cellules ganglionnaires de type bistratifié de petite taille. Ces cellules ganglionnaires ont une réponse on pour les courtes longueurs d'onde (correspondant au cône S et à des neurones bipolaires arborisant dans la partie interne de la couche synaptique interne) et de type off pour les longueurs d'onde longues (correspondant à une entrée des cônes M et L par des cellules bipolaires arborisant dans la partie externe de la couche synaptique interne). De plus, des cellules horizontales (de type H2, différent de celui qui est impliqué dans l'interaction entre centre et pourtour des cellules bêta naines) créent un antagonisme entre l'entrée S et l'entrée M + L. Le résultat est que, contrairement à la plupart des autres cellules ganglionnaires de la rétine, le centre du champ récepteur (activé par le cône S) recouvre exactement l'étendue du pourtour (inhibé par les cônes M et L). Cet arrangement est idéal pour signaler une différence chromatique (comme une bordure jaune-bleu), mais ne donne aucune réponse à une différence de luminance.

8 Enfin, un type de cellule naine semble transmettre une réponse off spécifique au cône S mais les détails des circuits sont moins bien connus que dans le cas de la cellule ganglionnaire de type bistratifié de petite taille (D. M. Dacey, 2000). Lorsque la lumière baisse au-dessous d'un niveau correspondant à une luminance des objets de l'ordre de quelques dixièmes de candela par mètre carré, les signaux émis par les cônes deviennent trop faibles pour être transmis au niveau des cellules ganglionnaires et le système visuel dépend entièrement des bâtonnets, c'est la vision scotopique. L'efficacité des bâtonnets dans ces conditions tient au fait qu'ils émettent des réponses beaucoup plus fortes que les cônes et qu'il existe un taux de convergence très important des bâtonnets sur les cellules ganglionnaires (en moyenne 100 bâtonnets pour une cellule ganglionnaire). Cette convergence permet d'élever le rapport signal sur bruit, ce qui donne la possibilité de détecter des niveaux de luminance extrêmement faibles mais conduit à une forte perte de résolution spatiale. C'est pourquoi il est impossible de faire des travaux de précision en vision scotopique. Les bâtonnets font synapse sur un type spécifique de cellule bipolaire avec une synapse invaginée inhibitrice, ce qui lui confère une réponse de type on. Cette cellule bipolaire bâtonnet contacte les cellules ganglionnaires par l'intermédiaire d'une cellule amacrine de type A2 qui forme des synapses excitatrices avec les cellules ganglionnaires alpha de type on et des synapses inhibitrices avec les cellules ganglionnaires alpha de type off. Il n'y a pas de contacts de la voie des bâtonnets avec les cellules bêta naines, ce qui confirme l'idée que celles-ci ne sont actives que dans des conditions de forte luminance pour la vision du détail et la vision des couleurs. Cellules amacrines et cellules ganglionnaires gamma Les études morphologiques montrent une grande variété de cellules amacrines avec probablement trente ou quarante types différents. Les propriétés fonctionnelles de la plupart de ces neurones sont mal connues, avec quelques exceptions, comme l'amacrine A2 ou l'amacrine de type starburst dont on soupçonne qu'elle joue un rôle dans le fait que certaines cellules gamma donnent des réponses différentes pour différentes directions du mouvement d'un stimulus dans leur champ récepteur (sélectivité à la direction). Les cellules amacrines ont des réponses continues mais émettent également des potentiels d'action et on pense que leur action se situe surtout dans le traitement temporel des réponses des neurones ganglionnaires. Une situation similaire prévaut en ce qui concerne les cellules ganglionnaires de type gamma. Bien que rassemblés dans une classe commune (gamma), ces neurones présentent une grande variété morphologique suggérant une grande diversité de rôles fonctionnels dont on connaît quelques-uns, comme la sélectivité à la direction ou le codage de la luminance absolue. II-Les structures sous-corticales Projections rétiniennes Les axones des cellules ganglionnaires convergent dans la papille (aussi appelée tache aveugle) pour former le nerf optique (fig. 6a) qui se projette sur plusieurs structures sous-corticales. La grande majorité (90 p. 100) de ces axones se dirigent vers le corps genouillé latéral dorsal (CGL), un noyau (ensemble compact de neurones) qui fait partie du thalamus (ensemble de noyaux sous-corticaux fortement connectés au cortex de façon bidirectionnelle). Ils proviennent de neurones de type alpha, bêta et gamma qui se répartissent de façon différente dans les différentes couches cellulaires du CGL (cf. infra). Les autres cibles de la rétine sont : 1. Le colliculus supérieur, qui reçoit environ 10 p. 100 des fibres rétiniennes de

9 type alpha et gamma, est impliqué dans les mouvements des yeux et est la cible de fortes connexions du cortex visuel ; 2. D'autres noyaux qui reçoivent des fibres de neurones gamma : lumière ; le noyau suprachiasmatique, une structure de l'hypothalamus participant à la régulation des rythmes circadiens par la certains noyaux du prétectum impliqués dans la motricité oculaire réflexe et l'accommodation ; les noyaux du système optique accessoire qui sont mis en jeu dans les réflexes de stabilisation du globe oculaire lors de mouvements de la tête. Les fibres rétiniennes qui se dirigent vers le CGL subissent une décussation, c'est-à-dire un entrecroisement, partielle au niveau du chiasma optique qui a pour effet de restreindre la représentation de chaque hémichamp visuel à l'hémisphère cérébral opposé (controlatéral ; fig. 6). En effet, le champ visuel peut être divisé en deux hémichamps par un plan vertical passant par le nez et le point de fixation des yeux. De la même façon, chaque rétine peut être divisée en deux hémirétines correspondantes. Un point de chaque hémichamp (le droit sur la fig. 6) se projette dans l'hémirétine temporale de l'œil du côté controlatéral et dans l'hémirétine nasale de l'œil du même côté (ipsilatéral ; fig. 6). Les fibres rétiniennes provenant des deux yeux sont réorganisées dans le chiasma optique de façon à ce que les fibres rétino-genouillées provenant de l'hémirétine nasale croisent pour innerver le CGL controlatéral (gauche sur la fig. 6), alors que celles qui proviennent de l'hémirétine temporale se projettent dans le CGL ipsilatéral (fig. 6). Voies optiques et projections rétiniennes au CGL En a, vue ventrale d'un cerveau d'homme montrant les différentes structures du système visuel. N : partie nasale de la rétine ; T : partie temporale de la rétine. En b, après croisement dans le chiasma optique les fibres rétiniennes atteignent les différentes couches du CGL. Les deux yeux convergent sur le point de fixation (Encyclopædia Universalis France) Le corps genouillé latéral La plupart des neurones de cette structure (80-90 p. 100) reçoivent des afférents rétiniens et envoient un axone dans les radiations optiques vers le cortex de l'aire V1. Ce sont les neurones relais (fig. 6). Les autres neurones de cette structure sont des neurones inhibiteurs à projection locale. Un des rôles supposés du CGL est de permettre la séparation des neurones innervés par les cellules rétiniennes de type alpha, bêta et gamma en différentes couches cellulaires et de mettre en registre les représentations de l'hémichamp visuel controlatéral pour chacune de ces catégories. Ce rôle de tri et de mise en registre est en accord avec sa forme laminaire caractéristique du CGL (fig. 6, à droite). Une section du corps genouillé latéral dorsal comporte six couches de neurones. Chaque couche contient une représentation de l'hémichamp visuel controlatéral par des neurones innervés par des axones provenant de cellules ganglionnaires de l'un ou l'autre des deux yeux. Certaines couches (marquées C sur la figure) sont innervées par les

10 cellules ganglionnaires de la partie nasale de l'œil controlatéral. Les autres couches (marquées I) reçoivent des afférents en provenance de l'hémirétine temporale de l'œil ipsilatéral. L'innervation du CGL est organisée de telle façon que les champs récepteurs des neurones situés dans des couches adjacentes recouvrent la même région du champ visuel. De ce fait, une petite tache de lumière située dans un hémichamp visuel active des neurones alignés le long d'une ligne perpendiculaire aux couches du CGL controlatéral (suivant le trajet des axones sur la fig. 6). Les axones des connexions en retour (ou feed-back) du cortex visuel traversent les différentes couches du CGL selon ce même axe, permettant ainsi une modulation de l'activité de l'ensemble des neurones activés par ce stimulus. Les neurones relais du corps genouillé latéral peuvent être divisés en trois catégories : les neurones P, qui appartiennent aux quatre couches supérieures appelées parvocellulaires ; les neurones M, qu'on trouve dans les deux couches inférieures dites magnocellulaires ; les neurones K (abréviation de koniocellulaires), qui sont situés entre les couches. Les neurones P, innervés par les cellules bêta de la rétine, relaient l'information concernant la vision des couleurs et des détails fins. Leurs champs récepteurs sont de petite taille et sont sensibles aussi bien aux contrastes de luminance qu'aux contrastes de couleur. Les neurones M sont innervés par les cellules alpha de la rétine. Ils possèdent une moins bonne acuité et ne codent pas la couleur car ils donnent la même réponse à des stimuli de couleurs différentes s'ils ont la même luminance. Contrairement aux neurones P, les neurones M répondent de façon vigoureuse à des hautes fréquences temporelles (images en mouvement rapide sur la rétine ou papillotement rapide de tache lumineuse) et à de faibles contrastes (le contraste est le rapport de l'augmentation de la luminance du stimulus par rapport à la luminance du fond). Enfin, les neurones K, qui sont situés entre les couches principales du CGL, relaient l'information provenant des neurones gamma qui se projettent dans le thalamus et ont des propriétés mal connues (certains sont sensibles au contraste jaune-bleu). Une autre différence importante entre les neurones M, P et K concerne la latence de leur réponse aux stimuli visuels : les cellules M commencent à répondre en moyenne 50 millisecondes après la présentation d'un stimulus, les cellules P répondent 20 millisecondes après les M, et les neurones K sont retardés de 10 millisecondes par rapport aux cellules P. On ne note pas de transformation majeure des propriétés des neurones dans le CGL par rapport à leurs afférents rétiniens : par exemple, les neurones P de type on et off ont des propriétés similaires aux neurones correspondant dans la rétine (cellules de type bêta on et off). La ségrégation des classes de neurones P, M et K dans différentes couches du CGL constitue un bon exemple d'un principe général d'organisation du système visuel, celui du regroupement de neurones ayant des propriétés fonctionnelles voisines. Pour des raisons de simplification de la connectivité, l'information provenant de la rétine est séparée au niveau du CGL en plusieurs groupes fonctionnels qui cheminent en parallèle et de façon relativement indépendante. On parle de canaux parallèles de transfert et de traitement. L'information codée par les différents canaux se recouvre largement : les neurones P, M et K sont activés ensemble par tous les stimuli visuels, sauf dans des cas exceptionnels comme les expériences de laboratoire. En effet, ce n'est que dans le cas de stimuli contenant de très hautes fréquences spatiales (au-delà de 30 cycles par degré d'angle visuel), ou de stimuli colorés de même luminance, que les neurones P sont les seuls à répondre. Ce n'est que pour des contrastes très faibles (au-dessous de 8 p. 100) ou de hautes fréquences temporelles (au-dessus de 30 Hz) que le canal M est le seul à fonctionner. Cette ségrégation fonctionnelle dans les différentes couches du CGL a permis de tester le rôle de ces diverses classes en réalisant chez le singe des expériences de lésion ou d'inactivation sélective : à la suite de lésions des couches parvocellulaires, on observe une perte de la vision des couleurs, de forts déficits dans la vision des formes, des détails et de la profondeur. Des lésions des couches magnocellulaires n'ont pas d'effets sur l'acuité, la perception des formes ou des couleurs mais abolissent la capacité du singe à percevoir une tache de lumière papillotant à haute fréquence et des

11 mouvements rapides de stimuli (P. H. Schiller, N. K. Logothetis et al., 1990). Outre les afférences rétiniennes, les neurones du CGL reçoivent également un petit contingent d'afférences en provenance de la formation réticulée mésencéphalique et de structures du tronc cérébral (raphé dorsalis et locus coeruleus). Ces afférences adaptent le niveau de transmission des messages rétiniens vers le cortex selon les différents états d'éveil. Cependant, le plus gros contingent de fibres afférentes au CGL est constitué par des voies en retour (feed-back) provenant de l'aire V1 (dix fois plus que d'afférents rétiniens). Le rôle de ces voies en retour demeure mal connu. Il existe un autre noyau thalamique qui est impliqué dans la vision, le pulvinar. Il ne reçoit pas de connexions de la rétine mais est fortement connecté de façon réciproque avec les différentes aires corticales visuelles. Sa taille est particulièrement importante chez l'homme, mais son rôle dans la vision reste largement mystérieux. III- Fonction visuelle du cortex cérébral L'aire V1 L'activité neuronale provenant de la rétine, relayée par les neurones du corps genouillé latéral, est transférée au niveau de l'aire V1, une région du cortex cérébral située à l'arrière du cerveau, qui est reconnaissable par la distribution de ses neurones en différentes couches et qui correspond à l'aire 17 de Brodmann (fig. 7). Cortex cérébral (aires 17-18) Organisation laminaire du cortex cérébral du singe dans une histologique perpendiculaire à la surface du cortex. Les petites taches correspondent aux corps cellulaires des neurones. Les différences de taille et de densité de neurones délimitent les diverses couches corticales dans l'aire 17. La frontière entre les aires V1 et V2 est bien visible (l'aire V1 (Encyclopædia Universalis France) Comme dans le corps genouillé latéral, on retrouve dans V1 une représentation rétinotopique de l'hémichamp visuel controlatéral, c'est-à-dire que chaque région de cet hémichamp visuel est codée par une population de neurones localisée dans une petite zone de l'aire V1. Cette représentation est en quelque sorte inversée (fig. 8), la partie supérieure (respectivement inférieure) de l'hémichamp visuel étant représentée dans la partie inférieure (respectivement supérieure) de V1 (berge ventrale de la scissure calcarine). La fovéa est représentée dans la partie postérieure, au niveau de l'occiput chez l'homme, et la zone de frontière entre les aires V1 et V2 contient des neurones dont le champ récepteur est situé sur le méridien vertical, constitué par la ligne verticale passant par le point de fixation (fig. 8). La partie centrale du champ visuel est fortement représentée, puisque les vingt degrés centraux qui ne correspondent qu'à une faible fraction (3 p. 100) de l'étendue totale du champ visuel sont codés par la moitié de la surface de l'aire V1 (fig. 8). Cette représentation surdimensionnée de la région centrale du champ visuel est la conséquence de la forte concentration de photorécepteurs et de cellules ganglionnaires dans la région correspondante de la rétine.

12 Cortex cérébral occipital (aire V1) Représentation de l'hémichamp visuel dans l'aire V1. En a, vue de la face médiane de l'hémisphère gauche chez l'homme : la scissure calcarine a été ouverte pour révéler l'aire V1 qui en tapisse les berges ventrale et dorsale. Les chiffres correspondent à l'excentricité par rapport à la fovéa. En b, représentation dépliée de l'aire V1 (Encyclopædia Universalis France) Deux grands changements se produisent au niveau des neurones de l'aire V1 par rapport à ceux du corps genouillé latéral (D. H. Hubel, 1994). La plupart répondent à la stimulation visuelle par l'intermédiaire des deux yeux (on dit qu'ils sont binoculaires). Cette propriété permet un premier codage de la profondeur dans le champ visuel par les mécanismes de vision stéréoscopique. Par ailleurs, la majorité des neurones de V1 répondent de façon sélective à certaines orientations des stimuli visuels (fig. 9). Alors que la rétine réalise un codage point à point de l'image d'un objet, l'aire V1 privilégie les bords entre les zones de luminance ou de couleur différentes et code l'orientation de ces bords. Réponses des neurones de V1 à l'orientation Schéma du champ récepteur d'une cellule «simple» avec les zones ON et OFF. Une barre de lumière éclairant la partie ON déclenche une réponse de type ON si elle est orientée selon l'orientation optimale du neurone (troisième stimulus). Un stimulus couvrant l'ensemble du champ récepteur n'active pas le neurone du fait de l'antagonisme entre zones (Encyclopædia Universalis France) L'étude des bases structurelles de la sélectivité à l'orientation des neurones de l'aire V1 a donné lieu à de nombreux travaux depuis la découverte de cette sélectivité par Hubel et Wiesel en L'hypothèse initiale était que la première étape de la sélectivité à l'orientation est réalisée dans une cellule de type «Simple» (fig. 9), caractérisée par un champ

13 récepteur avec des régions on et off séparées et alignées avec l'orientation optimale (celle qui donne la réponse la plus forte). Les zones on et off proviendraient de la convergence d'afférents de type on et off en provenance du CGL et seraient à la base de la sélectivité à l'orientation par un mécanisme similaire à celui de l'interaction antagoniste entre centre et pourtour dans la rétine (fig. 4). Dans un deuxième temps, les cellules «Simple» convergeraient sur des cellules de type «Complexe» qui donnent des réponses de type on-off dans tout le champ récepteur et hériteraient de la sélectivité à l'orientation des cellules «Simple». L'hypothèse initiale de Hubel et Wiesel est toujours l'objet de débats et il n'existe pas de consensus sur les bases structurelles de la sélectivité à l'orientation. En particulier, il est bien établi que la sélectivité à l'orientation est fortement affinée par des interactions inhibitrices provenant d'autres neurones corticaux et n'est donc pas uniquement le résultat d'une convergence ordonnée des afférents genouillés de type on et off. Organisation modulaire de V1 Le cortex cérébral est un gigantesque réseau de connexions entre les neurones : chaque neurone reçoit de l'information de plusieurs milliers d'autres neurones et se projette sur un nombre équivalent de neurones. Un des principes majeurs d'organisation de l'écorce cérébrale est de connecter les neurones qui participent à la même fonction. Interconnecter de façon aussi dense des milliards de neurones pose un problème bien connu des ingénieurs en connectique, celui de minimiser le volume des connexions. En regroupant les populations de neurones qui sont fortement connectés, on peut réduire de façon importante le volume occupé par les axones et donc le volume total du cerveau puisque les connexions entre neurones occupent près de 60 p. 100 de la masse du cerveau chez l'homme. L'organisation de l'aire V1 suit le même principe de regroupement des neurones participant à la même fonction qui est à l'œuvre dans le CGL. Afin de réaliser un échantillonnage fin et complet de l'image rétinienne dans cette aire, les neurones sont groupés selon au moins six paramètres : la cible de projection (autre aire corticale, structures sous-corticales), le type d'afférent du CGL (M, P, K), la sélectivité à l'orientation, la dominance oculaire, la sélectivité aux basses ou hautes fréquences spatiales, la représentation du champ visuel. Cette multiplicité de dimensions explique la présence des nombreux groupements de neurones (appelés modules) que l'on trouve dans l'aire V1. La division en modules de l'aire V1 selon les différents types d'afférents et les différentes cibles de projection est visible sur une coupe de l'aire V1 (fig. 7). Celle-ci comporte un certain nombre de couches cytologiques parallèles à la surface du cortex. La couche 4C est la porte d'entrée de l'information rétinienne, puisqu'elle reçoit la quasi-totalité des terminaisons axonales des neurones relais du corps genouillé latéral. Elle est divisée en deux, la partie supérieure (4C alpha) recevant les afférents de type M alors que la partie inférieure (4C bêta) est activée par les axones provenant de cellules P du corps genouillé latéral. On voit donc que la division entre cellules alpha et bêta au niveau de la rétine se retrouve jusqu'au niveau de l'entrée dans l'aire V1. Ces informations M et P sont ensuite mélangées de façon spécifique dans les différents circuits corticaux et aires corticales. L'information provenant du CGL est relayée par les neurones des couches 4C à ceux des couches 2, 3 et 4B, d'une part, et des couches 5 et 6, d'autre part. Les couches 5 et 6 se projettent dans des structures sous-corticales, respectivement le colliculus supérieur et le corps genouillé latéral. Les neurones des couches 2 et 3 et 4B distribuent l'information vers les autres aires corticales du système visuel. Les couches 2 et 3 reçoivent en outre des afférents directement des neurones K du corps genouillé latéral au niveau des blobs, qui sont de petites régions ovoïdes caractérisées par une forte concentration d'une enzyme du métabolisme respiratoire, la cytochrome oxydase (fig. 10).

14 Bien que les neurones corticaux soient en général activés par les deux yeux, la réponse obtenue par la stimulation d'un œil est souvent supérieure à celle qui est obtenue en stimulant l'autre. On dit alors que ce neurone cortical est dominé par un œil. La dominance oculaire est particulièrement marquée pour les neurones de la couche 4C qui ne répondent qu'à un œil (on dit qu'ils sont monoculaires), comme les neurones du corps genouillé latéral. Le regroupement de neurones selon la dominance oculaire se traduit par une division en bandes de dominance oculaire qui sont visibles lorsqu'on révèle par l'imagerie optique les territoires activés par un œil (fig. 10). Le groupement de neurones sélectifs à la même orientation donne naissance à une organisation assez complexe présentée sur la figure 10. Les blobs de cytochrome oxydase sont situés au centre des bandes de dominance oculaire (fig. 10) et constituent des points d'ancrage de la distribution des orientations optimales des neurones. En effet, la plupart des neurones situés dans les blobs n'ont pas de sélectivité à l'orientation, contrairement aux neurones qui se trouvent dans les régions situées entre les blobs (les interblobs) qui ont une forte sensibilité à l'orientation. Il a également été montré que les blobs de cytochrome oxydase renferment un plus grand nombre de neurones sélectifs à la couleur que les régions avoisinantes. Ce point fait cependant l'objet de controverses (P. A. Salin et J. Bullier, 1995). Vision humaine : îlots à cytochrome oxydase abondante dans l'aire V1, modules d'orientation et dominance oculaire En a, vue de dessus de la surface de l'aire V1 montrant les domaines d'orientation. L'orientation optimale des neurones est représentée par une ligne dont la longueur code la sélectivité (ligne courte : très faible sélectivité). Le point blanc correspond à une zone de changement rapide d'orientation optimale (pinwheel). En b, bandes de dominance oculaire (2002 by Society for Neuroscience) Au-delà de V1 Le traitement cortical de l'information visuelle ne se limite pas à l'aire V1. En effet, on décrit chez les primates une trentaine d'aires corticales contenant chacune une représentation plus ou moins complète de l'hémichamp visuel controlatéral (fig. 11). Ces aires corticales diffèrent par les propriétés de sélectivité de leurs neurones, par les connexions cortico-corticales et sous-corticales et par leur représentation rétinotopique, certaines privilégiant la partie centrale, d'autres la partie périphérique du champ visuel. Il existe un certain degré d'homologie entre les aires corticales chez l'homme (fig. 11) et chez le singe macaque (fig. 11), ce qui facilite l'accès à la compréhension du rôle de ces aires fonctionnelles dans le traitement cortical de l'information visuelle.

15 Aires corticales traitant l'information visuelle En a, vue de la face médiane de l'hémisphère cérébral droit de l'homme. L'étoile correspond à la représentation de la fovéa. En b, vue de la face latérale et postérieure. En c, carte dépliée de la surface corticale chez l'homme avec les différentes aires corticales. En d, carte dépliée de la surface corticale chez le (Encyclopædia Universalis France) L'aire V2 Autour de l'aire V1 se trouve l'aire V2, avec laquelle elle est fortement connectée. Comme V1, V2 est organisée de façon modulaire, les modules occupant toutes les couches cytologiques et se distribuant sur la surface corticale selon des bandes plus ou moins parallèles qui peuvent être révélées sur des coupes histologiques traitées pour révéler la cytochrome oxydase. On distingue trois jeux de bandes : les bandes fines et les bandes épaisses, qui ont une forte activité enzymatique, et les interbandes ou bandes pâles, qui contiennent peu de cytochrome oxydase. Les connexions entre V1 et V2 se font selon plusieurs canaux qui traitent différents types d'information en parallèle et font intervenir divers modules dans les aires V1 et V2 (fig. 12). Un canal fait intervenir exclusivement l'information de type M, passant par les couches 4C alpha et 4B dans V1 et les bandes épaisses dans V2. Cette voie M se projette dans l'aire MT/V5 qui est spécialisée dans le traitement de l'information mouvement (cf. infra) et relaie l'information vers le cortex du lobe pariétal (fig. 12). Un autre canal emprunte les blobs dans V1 et les bandes fines dans V2. Ce canal fait intervenir une convergence d'afférents de type M, P et K, est peu sensible à l'orientation et semble spécialisé dans le traitement de l'information concernant la couleur et la texture des surfaces (fig. 12). Enfin, un troisième canal recevant une convergence d'afférents M et P emprunte les interblobs dans V1 et les interbandes dans V2. Il contient des neurones fortement sensibles à l'orientation et semble jouer un rôle important dans la représentation des bordures séparant différentes surfaces de couleurs ou de textures différentes. Les informations concernant la surface et les bords des objets circuleraient donc dans des canaux parallèles dans les aires V1 et V2, canaux qui se projettent dans l'aire V4, le relais majeur en direction du cortex du lobe temporal (également appelé cortex inférotemporal ; fig. 12).

16 Relation entre rétine et cortex cérébral du singe Connexions entre rétine, CGL, V1, V2, MT, V4 et cortex pariétal et inférotemporal chez le singe. Noter les connexions réciproques entre les aires corticales et entre V1 et le CGL.(Encyclopædia Universalis France) Voie dorsale et voie ventrale Parmi les aires corticales visuelles situées au-delà de V1 et V2, on distingue deux grands ensembles. Les unes, comme les aires MT, MST, FST, sont principalement reliées au cortex pariétal, et on dit alors qu'elles appartiennent à la voie dorsale ou occipito-pariétale. D'autres aires sont principalement connectées au cortex inférotemporal, comme l'aire V4. Ces aires font partie de la voie ventrale ou occipito-temporale. La séparation entre les voies dorsale et ventrale se situe au niveau de l'aire V2, le canal empruntant les bandes épaisses se dirigeant vers MT et la voie dorsale alors que les autres canaux se dirigent vers V4 et la voie ventrale (fig. 12). Le cortex pariétal et les aires de la voie dorsale sont impliqués lors de tâches de coordination visuo-motrices, dans la perception d'objets en mouvement, ou au cours du déplacement de l'individu dans son environnement. Cet ensemble d'aires est sous le contrôle quasi exclusif des neurones de type M du CGL. Cela signifie que les neurones de cette voie dorsale répondent fortement à des stimuli se déplaçant à des vitesses rapides, même lorsqu'ils sont de faible contraste (cas des ombres portées). En revanche, étant donné que les neurones M sont aveugles aux couleurs et aux détails fins, on peut prévoir que ces caractéristiques ne jouent probablement qu'un rôle très minime dans la coordination visuo-motrice et la perception du mouvement dans l'espace. Une autre conséquence de la domination de la voie dorsale par les afférents M est la grande rapidité des réponses des neurones dans cette région. Les neurones M sont en effet les premiers à répondre aux stimuli visuels. Par ailleurs, les neurones relayant l'information des couches M au cortex pariétal possèdent des axones myélinisés de fort calibre conduisant l'influx nerveux de façon très rapide. On peut comprendre l'intérêt qu'il y a à favoriser la rapidité du transfert et du traitement de l'information dans la voie dorsale, puisque la vitesse de reprogrammation d'un mouvement dépend en grande partie de la rapidité du traitement de l'information visuelle.

17 Le deuxième ensemble d'aires corticales impliquées dans la vision est constitué par la voie ventrale ou voie occipito-temporale (fig. 12). Celle-ci regroupe des aires corticales connectées de façon plus ou moins directe au cortex inférotemporal (fig. 11). Le groupement des neurones dans les aires de la voie ventrale se fait selon d'autres paramètres que ceux qui sont utilisés dans l'aire V1. Ainsi, dans V4, les neurones sont groupés selon la forme ou la couleur qui les active de façon optimale. Dans le cortex inférotemporal, le groupement se fait suivant la sélectivité pour des formes complexes et les champs récepteurs des neurones sont centrés sur le point de fixation du regard, occupant souvent l'ensemble du champ visuel au lieu d'être restreints à une petite zone de l'hémichamp visuel controlatéral comme c'est le cas dans les aires V1, V2, MT et V4. Ces caractéristiques sont bien adaptées au rôle majeur que joue la voie ventrale dans la reconnaissance visuelle des formes (K. Tanaka, 1996). Contrairement à la voie dorsale qui est sous l'influence exclusive de la voie M, la voie ventrale est activée par les cellules M, P et K du CGL. Bien que reliées entre elles et connectées à des territoires communs dans le cortex occipital temporal et frontal, il apparaît donc que les aires de la voie ventrale et celles de la voie dorsale traitent des aspects différents de la scène visuelle. Ces différences anatomo-fonctionnelles ont trouvé confirmation dans des expériences d'imagerie fonctionnelle chez l'homme (J. V. Haxby, B. Horwitz et al., 1994). Par ailleurs, elles permettent d'expliquer les différences importantes entre les effets de lésions du cortex pariétal et du cortex temporal chez l'homme. Les lésions du cortex temporal entraînent des déficits de reconnaissance (agnosie des objets, des couleurs, des visages). En revanche, des lésions du lobe pariétal entraînent des déficits dans la localisation de l'individu dans l'espace (lecture de cartes, repérage dans un environnement) et dans la réalisation de gestes visuellement guidés. Spécialisation fonctionnelle dans les aires corticales Le principe de groupement des neurones participant aux mêmes fonctions s'applique également aux aires corticales au-delà de V1 et V2. Par exemple, les neurones de l'aire V5/MT possèdent une sélectivité à la direction du mouvement de stimuli traversant leur champ récepteur mais sont pratiquement insensibles à la forme ou à la couleur de ces stimuli. En revanche, la plupart des neurones de l'aire V4 donnent des réponses différentes suivant la forme ou la couleur des stimuli présents dans leur champ récepteur mais donnent souvent la même réponse quelle que soit la direction de déplacement des stimuli. Cette forme de spécialisation fonctionnelle de certaines aires a donné lieu à une forme de néo-phrénologie. Différents paramètres d'une scène visuelle seraient analysés chacun par une aire spécifique : l'aire V4 serait l'aire de la couleur, l'aire MT celle du mouvement, etc. Bien que très répandue, cette conception du fonctionnement du cortex n'est guère étayée par les résultats expérimentaux : la présentation de stimuli en mouvement fait intervenir une augmentation d'activité spécifique dans plusieurs régions corticales chez l'homme (fig. 13) et non dans la seule aire V5 (homologue de MT chez l'homme) qui serait l'«aire du mouvement».